昆虫嗅觉和听觉研究现状及在害虫防治中的应用

巴都木才茨克， 田睿林

(内蒙古师范大学 生命科学与技术学院，内蒙古 呼和浩特 010022)

昆虫与其他动物一样有嗅觉、听觉、触觉、温湿度感觉等。昆虫身体微小，所以其感觉器官也很小，分布在体表，数目非常多，也称感受器。特别是在触角分布有化学感受器(味觉和嗅觉)、机械感受器(触觉、振动感、温湿度感、平衡感)等许多种类的感受器。因为昆虫有外骨骼，体表被表皮(cuticle)覆盖，因此分布于体表的感受器因功能不同而覆盖有不同结构的特殊表皮，这样的结构称为表皮装置[1]。由于表皮装置的形态不同，因此依据外形可以分为表皮结构厚、形状呈细长的刚毛状感受器，表皮薄、呈毛状结构的毛状感受器(sensillum trichodeum)，短毛状的锥状感受器(sensillum basiconicum)，位于凹陷结构底部的腔锥感受器(也称窝状感受器，sensillum coeloconicum)，向内形成坛状构造的坛状感受器(sensillum ampullaceum)，表面圆形或椭圆形的板状感受器(sensillum placodeum)，表面圆形凸起的钟状感受器(sensillum campaniformis)等7种形状的感受器[1]。除此之外，昆虫感受器还有在体表和足或翅表面形成的膝下器、江氏器和鼓膜器等，相对于表皮装置其结构更加复杂。

感受器的结构和机能存在着差异，是因为每个感受器中有不同的感觉细胞所致。如，毛状感受器含有味觉、嗅觉、触觉、机械感觉、温度感觉等感觉细胞，所以有些毛状感受器是感知味觉，而有些是感知嗅觉或听觉等。另外，因种、性别、生活方式等的不同，体表感受器的形状和大小、感觉细胞的数量、功能等都可能不同。可通过表皮装置壁上有无孔和孔的位置等可以区别不同的感受器，在表皮装置的终末端有1个孔的是味觉感受器，在壁上有多数孔的是嗅觉感受器，无任何孔结构的是除此以外的其他的感受器官[2]。

感受器中一般有1～10个或数十个感觉细胞，也有含100个以上感觉细胞的感受器。另外，1个感受器中不同感觉细胞的数量越多，能够感知的刺激种类也就越多，但与感知的敏感度一般不成正比。因为当感觉细胞数量增加时很多物质或刺激的信息一次性地传达到大脑，所以不能详细分析各个信息。目前发现，对一些重要的特殊物质的刺激，存在有特化的感觉细胞感知其刺激，这样特异性提高了对物质的感知[1]。表皮装置感受器中的感觉细胞周围有3层支持细胞，包括鞘原细胞、毛原细胞、膜原细胞和基底膜，这些细胞外围和整个表皮装置内腔充满着淋巴液。感觉细胞的细胞膜向表皮装置延伸形成树状突起，另一端与神经细胞连接，将接受的刺激传递给神经细胞，再传递到中枢神经。嗅觉和听觉是昆虫化学感觉和物理感觉的重要组成部分，近年以来对其研究不断深入并且对害虫防治方法的创新有非常重要的指导意义。笔者对昆虫嗅觉和听觉研究的最新进展进行了总结，在害虫无公害防治中的应用前景进行了展望。

1 昆虫的嗅觉

嗅觉感受器是感知空气或水中气味物质的感觉器官。原始低等无脊椎动物的化学物质刺激形成的味觉和嗅觉是用化学感受器集中感知，即没有明确的嗅觉和味觉之分，均以化学感觉来感知[3]。但是这种未分化的化学感受器要精准感知大量的化学物质是不可能的，因此在进化过程中出现了灵敏度更高的感受器，分别感知味觉和嗅觉[4]，结果对气味物质的感知形成了嗅觉感受器，而对味觉物质的感知形成了味觉感受器，分工明确，极大地提高了感知化学物质的精准度和敏感度。根据目前掌握的研究结果，在无脊椎动物中从软体动物和昆虫开始拥有明确的嗅觉感受器[5]。

1.1 昆虫嗅觉感受器的分布与作用

昆虫的嗅觉感受器主要分布在幼虫、成虫的触角和口器上，是典型的表皮装置。触角上有4种感受器。分别为毛状感受器、锥状感受器、板状感受器、腔锥状感受器等。其形态和分布、感知物质的种类，依昆虫种类和雌雄不同而不同。成虫的嗅觉感受器比幼虫发达，因为成虫活动范围比幼虫的广。特别是夜间活动的蛾类，雄性的触角非常发达，是为了感知雌性发出的信息素[6]。口器上的嗅觉感受器能感知食物中含有的气味物质[7]，具有识别和确定寄主的作用[8]。而且，有些种类的昆虫，其足和体表的毛状感受器也含有的嗅觉细胞，感知幼虫取食植物的特殊气味成分，以此识别产卵场所[9]。

1.2 昆虫嗅觉的形成

嗅觉感受器表皮装置的壁上有许多微孔，也称嗅孔。嗅孔的直径约10nm～100nm，它是气味分子进入嗅觉感受器的结构，气味分子经嗅孔到达嗅觉细胞膜。表皮装置壁的结构有两种，因此嗅孔结构也有两种。一种是表皮装置壁为单层而且壁表面光滑，另一种为表皮装置壁是双层且外壁有垂直沟。表皮装置壁为单层结构的嗅觉感受器的嗅孔向表皮装置内腔延伸几根细管，称为嗅孔管(图1A)，气味分子通过嗅孔和嗅孔管进入到表皮装置内(图1B)。表皮装置壁为双层的嗅孔开口于垂直沟的底部，气味分子通过嗅孔进入表皮装置内[10](图1C)。关于进入感受器内部的气味分子是如何到达嗅觉细胞膜，有两种不同的理论，一种理论是气味分子自己直接到达嗅觉细胞膜，另一种理论认为存在运输气味分子的气味结合蛋白或化学感受蛋白，它们与气味分子结合[11]后将其运输到嗅觉细胞膜(图2)，目前有些研究结果支持这些运输蛋白的存在和其运输作用[12]。

图1 昆虫嗅觉感受器表皮装置结构(根据参考文献绘制)

气味分子与嗅觉细胞膜的气味受体蛋白(Or)特异性结合后，偶联与气味受体蛋白的Golf蛋白(G蛋白)被激活，其α亚基激活腺苷酸环化酶(AC)，催化大量腺苷三磷酸(ATP)生成环腺苷酸(cAMP)，激活阳离子通道和阴离子通道，胞外阳离子Na+、Ca2+等内流，胞内阴离子Cl-外流，是嗅觉编码的cAMP途径[13-14]。G蛋白同时激活磷脂酶C(PLC)，分解4，5-磷脂酰肌醇二磷酸(IP2)，生成1，4，5-肌醇三磷酸肌醇(IP3)和甘油二脂(DAG)，分别激活IP3依赖阳离子通道和Ca2+依赖阳离子通道，胞外阳离子内流，是嗅觉编码的IP3途径[15](图2)。至此胞内阳离子浓度快速提高，引发神经元动作电位，动作电位沿着轴突传递到嗅球。这一过程将气味分子的化学信号转换成神经活动生理信号，属二次信号转导系统，第二信使分别是cAMP和IP3。

图2 昆虫嗅觉细胞形成嗅觉感觉过程(根据参考文献绘制)

1.3 昆虫嗅觉在害虫防治中的应用

昆虫选择寄主的行为是由昆虫内在因素和其对外来刺激的感受和应答来实现的[16～17]。其内在因素主要是由嗅觉组成的化学感觉，外来刺激就是植物等寄主有机体所挥发的嗅觉信号物[16-17]。农林牧业重要害虫的植食性昆虫，其寄主植物识别、定位、取食和产卵等过程是在它们嗅觉作用下完成，而寄主植物挥发的化学成分就是嗅觉的信号物[18]。植食性昆虫寄主植物挥发出的化合物，属于天然化合物。因此，通过研究鉴定这些信号化合物，用于人工引诱并捕捉消灭害虫，是属于无污染、无环境压力的绿色防治方法[16]。同时引诱天敌，开展生物防治，控制害虫的种群数量，达到防治的目的。

性外信息素是昆虫种内雌雄间嗅觉通讯最灵敏、最可靠的信号物[18]。利用外信息素引诱和捕捉害虫是非常可靠的防治方法，也是调查害虫发生量的最可靠的手段之一[17]。性外信息素在较为广阔的区域有计划的释放，可以搅乱雌雄间的生殖通讯，迷惑雌雄的交配行为，有效降低产卵，达到无公害绿色防治效果[19]。

2 听觉

声音是空气和水等基质以波动的方式传输压力变化而形成。昆虫可感知的振动频率范围低到1-2Hz，高到超声波频率100 kHz以上，某些昆虫能听到人类听不到的超声波或超低波。昆虫的听觉器官至少独立进化了19次，其中至少14次是因对蝙蝠超声波频率敏感而引起[20-21]。距今1.9亿年前开始出现蛾类昆虫，在蝙蝠开始出现的0.5亿年之前的蛾类化石中没有鼓膜器的结构，之后出现的化石中开始出现了鼓膜器的结构，因此可以推断蝙蝠利用超声波捕食它们的行为促使蛾类进化出了感知超声波的鼓膜器的结构[22]。蝉类和蟋蟀等昆虫雄性发出声音是为了呼唤雌性，雌性则被雄性的声音所吸引。另外雄性也会被同性的声音吸引，这是因为雌雄都拥有着某种听觉器官，它们在进化过程中都有发音的发声器官和接收声音的听觉器官[23]。

2.1 昆虫听觉感受器的分布与种类

昆虫的听觉感受器是对声波特异性感受作用的器官，因种类不同，头部、胸部、腹部等不同部位以及附肢上均有分布。听觉感受器主要有听觉毛、江氏器、膝下器和鼓膜器等。相对于感觉毛，江氏器、膝下器和鼓膜器是具有弦音器的听觉感受器，江氏器分布于触角、膝下器分布于足、鼓膜器分布于足、腹部或翅等部位，而感觉毛广泛分布于体表[24]。弦音器是细长弦的一端连接听觉细胞，另一端连接表皮装置而形成的结构，空气振动引起的表皮装置的振动通过弦传递到听觉细胞，其传递表皮装置振动的效率非常高[25]。

2.2 听觉毛的结构及其听觉形成

听觉毛是特化程度较低且结构相对简单的听觉感受器，表皮装置表面无任何孔的结构，内仅含一个听觉细胞[26]。听觉细胞膜延伸至听觉毛内部形成管状体(Tubular body)，与表皮装置内壁连接(图3A)。听觉毛受到声波或气流等压力时，表皮装置向受压方向活动，使内部管状体移位，感觉细胞产生活动电位，将刺激经神经传递给中枢神经。因此听觉毛兼有触觉和听觉的功能，接受较低频率的声波。听觉毛在昆虫体表分布，触角、口器的触须以及尾须等部位分布较多。飞蝗、蟋蟀、地老虎和多数夜蛾类等昆虫除了有结构复杂的鼓膜器听器外，还拥有很多听觉毛，因此即使鼓膜器功能受损，它们仍对一定频率的声波刺激保持敏感[27]。蟑螂的听觉毛可以通过空气的震动感知外敌的威胁，从而能迅速摆脱危险[28-30]。

2.3 江氏器的结构及其听觉形成

江氏器位于触角梗节，其主要结构是弦音器，能感知触角鞭节的移动和声波所引起的空气振动，蚊类、蜜蜂、蝇类等昆虫的特别发达。江氏器的弦音器由感橛细胞(听觉细胞)、冠细胞、鞘细胞组成，也称剑鞘感受器[29]。江氏器的听觉细胞数量多，最多的有15000个左右，在触角梗节的靠近鞭节侧同心圆状均匀分布(图3B)，因此能感知任何角度和部位的轻微振动。在会飞的昆虫中，江氏器最重要的功能是感知同类的翅音，因此触角感知的振动波频率与求爱歌振动波频率基本一致。果蝇触角感知的最佳振动波频率与其求爱歌振动波频率一致[31]。蜜蜂触角的共振频率为265Hz～350Hz，这与其摆尾舞时发出的振翅音一致。蚊类的江氏器，从振翅音识别成熟或未成熟雌性。江氏器除了能够感知声波，也能感知鞭节位置的变化，触角鞭节仅改变7nm的幅度距离，江氏器就能感知位置变化[30]。这是由于空气振动和共振等原因，使鞭节的振动幅度增大，梗节和鞭节基部歪曲度变大，江氏器感知弯曲的变化而形成的感觉。

由弦音器组成的听觉感受器，除了触角的江氏器，还有前足胫节内的膝下器(图3C)，白蚁、蟑螂和蟋蟀等多种昆虫中普遍存在[28～32]。膝下器主要接受地表或水面等所接触介质的振动引起的声波，避开捕食者或种内通讯的作用。膝下器弦音器的感觉细胞一端连接于胫节的表皮装置内侧，另一端连接于气管，因此普遍认为昆虫膝下器的结构变化与鼓膜器的进化有关[32]。

2.4 鼓膜器的结构及其听觉形成

鼓膜器是由表皮装置壁的一部分变薄形成的鼓膜(厚度约为0.5μm～1μm)和与其连接的弦音器构成的听觉感受器。鼓膜又连接着气管和气管形成的气囊，所以微弱的空气振动引起气囊共振，将共振刺激经鼓膜和弦音器传递给听觉细胞，声音被感知。弦音器能检测到鼓膜0.1nm的微弱变化引起的一定频率的声音波[34-35]。

新翅类昆虫中普遍出现了发达的鼓膜器[26]，但是不同种类的所处位置不同，显示出适应的多样性。蟋蟀类的鼓膜器位于前足胫节内，听觉细胞数量多[2]。双斑蟋蟀前足胫节鼓膜器基部还有由弦音器组成的膝下器(图3C)。蝗虫类的位于第一腹节两侧，螳螂的位于胸部腹板中线的纵沟内，草蛉的位于翅经脉的膨大部位，蝉类的位于胸腹连接的腹侧[34]。鳞翅目蛾类昆虫的鼓膜器非常发达，不同种类的位置不同，夜蛾类的位于中胸两侧，天蛾类的位于口器两侧[35]，钩蛾类的位于前胸腹部[36]。

图3 昆虫听觉感受器结构(根据各参考文献绘制)

2.5 昆虫听觉在害虫防治中的应用

听觉在昆虫的繁殖和防卫等行为中有着重要的作用。求偶时发出的鸣声具有种的特异性和高度专一性，避免被捕食者和寄生者利用。因此求偶鸣声相同频率的音频可以引诱异性聚集，可以集中捕杀，达到防治目的，是无污染的绿色防控技术[37]。

绝大部分鳞翅目蛾类昆虫是农林牧业的重要害虫，而夜间活动蛾类的主要天敌是蝙蝠，蝙蝠能发出人类听不见的波长20kHz以上的超声波，并捕获反射回来的声波来识别飞行中的蛾类等猎物[38]。为了回避蝙蝠的捕食，蛾类也相应发展了检测声波的器官鼓膜器，已知蛾类85%以上的种类都具有这样的结构。可以通过超声波干涉的手段影响害虫对天敌超声波的反应，从而得到驱避害虫的目的，是无公害绿色防治方法?[39]。

3 结束语

动物从不同感受器中获得的信息量并不是相同，对昆虫来说，昼间活动的种类以嗅觉、听觉和视觉为主，夜间活动的种类以嗅觉、听觉为主。因此，嗅觉和听觉在昆虫生存和繁衍中发挥着重要作用。目前对昆虫嗅觉和听觉器官的结构研究得比较多。随着实验手段的现代化和研究对象昆虫种类的多样，对嗅觉和听觉形成的分子机理方面近几年有了更多的报道，对嗅觉和听觉形成的全过程有了更深入的了解[40]。

嗅觉和听觉是根据环境中的气味和发出的声音获得信息，即使在背后或阴暗处或者在夜间都可以获得信息，不受距离和障碍物的影响，因此在昆虫生命活动中发挥着重要作用。根据昆虫嗅觉和听觉形成的机理和其信号源，开发绿色无污染的害虫防治方法是研究昆虫嗅觉和听觉的重要目的之一，也是提高农牧业生产产量和质量的重要课题。