有机肥和植被去除管理对人工林土壤节肢动物多样性的影响

李媛媛,廖家辉,许子乾,徐涵湄,倪娟平,黄石德,3,阮宏华,*

1 南京晓庄学院食品科学学院, 南京 211171

2 南京林业大学生物与环境学院, 南京 210037

3 福建省林业科学研究院, 福州 350012

人工林生态系统,在木材生产,应对气候变化及生态环境保护中具有重要的功能和作用；全球人工林面积不断增加,我国人工林面积也在持续增长,截止2019年约占世界人工林面积的27%[1]。维持土壤肥力对提高人工林生产力,进而减缓全球气候变化的影响至关重要。研究表明,施用有机肥和林下植被去除管理能够有效的维持土壤肥力和提高人工林生产力，但是如何影响土壤生物多样性尤其是土壤节肢动物多样性的研究比较缺乏。

土壤动物是森林生态系统的重要组成成分,其破碎和取食活动促进凋落物和有机物质的分解,提高土壤养分,尤其是土壤养分匮乏的情况下土壤动物促进凋落物对土壤养分的归还更为显著[2]。土壤动物的多样性受到食物资源的数量和质量[3-4]、土壤物理化学性质等因素的影响[5-8]。施用有机肥直接或间接的为土壤动物提供食物资源[9],增加农田生态系统土壤动物的数量和多样性[10-11]。森林生态系统不同环境条件林下植被去除对土壤理化性质、微生物群落结构的影响尚无定论[12-13]。亚热带森林生态系统林下植被和树木去除降低了土壤线虫总密度[14],对土壤节肢动物多样性的研究还不足。因此,有机肥和林下植被去除管理如何影响人工林土壤节肢动物多样性是需要探讨的科学问题。本文以江苏沿海地区10年生杨树人工林为研究对象,探讨人工林抚育措施(施用有机肥和林下植被去除)对土壤节肢动物多样性的影响,以期为制定合理的人工林经营措施,保护人工林土壤生物多样性和土壤肥力维持提供理论依据。

1 材料和方法

1.1 研究区域概况

研究区域位于江苏北部沿海地区盐城市东台黄海森林国家公园(32°33′—57′N, 102°07′—53′E),属于北亚热带海洋性季候风气候。年平均温度为15.4℃,年降雨量1494.0 mm,相对湿度为76.0%。无霜期220 d,年均日照时间为2169.6 h。10年生的杨树人工林纯林为研究样地,林下植被主要有禾本科(淡竹叶Lophatherumgracile、求米草Oplismentlsundulatifoliusfolius、芒Miscanthussinensis)；藤本(乌蔹莓Cayratiatrifolia、薯蓣Dioscoreaoppositifolia)；草本(一年蓬Erigeronannuus、光果田麻Corchoropsispsilocarpa)。林分郁闭度55%,平均树高21.3 m,平均胸径23.1 cm。林下土壤为沙质土壤,pH值为8.2。

1.2 试验设计

试验采用随机区组设计,设置3个处理,包括：(1)对照(CK)、(2)施用有机肥(OF),大豆榨油后的剩余物(3750 kg/hm2；有机质：75%；氮=7%；磷=1.12%；钾=2.13%)、(3)林下植被去除处理(UP),用刀割除所有林下植被。每个处理分别设置3个重复,每个重复样地大小为20 m×70 m(重复样地间距离至少500 m),每个样地划分大小为4 m×4 m的样方(每个样方间隔10 m)。根据当地的管理措施分别于2013年9月和12月,2014年3月和6月进行施肥和林下植被去除。

1.3 样品采集及分析

2013年12月至2014年9月进行样品采集,每隔3个月采样一次,一共采集4次。用直径为4 cm的土钻采集土壤层0—10 cm和10—20 cm的土壤动物样品,手检采挖25 cm×25 cm样方至20 cm土壤动物[7]。所有土壤动物样品装入透气的收集袋保存,迅速带回实验室。

采用Tullgren漏斗(Tullgren Funnel Unit, BURKARD, UK)分离收集土壤动物。收集的土壤动物存放在75%的酒精,用生物显微镜(Eclipse E200, Nikon, Japan)进行镜检计数和分类。土壤动物主要分为甲螨亚目(Oribatida)、前气门亚目(Prostigmata)、弹尾目(Collembola)、鞘翅目(Coleoptera)、双翅目(Diptera)、蜘蛛目(Araneae)、千足虫目(Polydesmida)和膜翅目(Hymenoptera)等[15]。土壤动物多样性用土壤动物数量(只/土钻)、丰富度(物种种数)、均匀度[16]和Shannon多样性指数[17]表示。

2013年12月至2014年9月野外采集0—10 cm和10—20 cm土样用于土样理化性质的测定,每隔3个月采样一次,一共采集4次。土壤含水率用鲜土烘干法测定,pH值采用电位法测定。土壤总氮用元素分析仪进行测定(Elementar, Vario ELIII, Elementar Analysen Systeme GmbH, Hanau, Germany)。土壤有效磷用NaHCO3浸提——钼锑抗比色法测定。土壤有效钾用火焰原子吸收分光光度计法测定。土壤有机质用重络酸钾容重法(外加热法)的原理测定[18]。

1.4 数据处理

双因素方差分析用于分析不同处理和不同土层土壤动物数量、丰富度、均匀度和Shannon多样性指数之间的差异。单因素方法分析不同处理间的差异。非度量多维尺度分析用于比较不同处理下土壤动物群落结构组成的变化。皮尔森相关系数用于分析一年4次采集的土壤动物群落结构与土壤理化性质的关系。为了简化分析,主要分析气门亚目、甲螨亚目、膜翅目、弹尾目、双翅目和虱目6类主要类群进行分析[19]。对原始数据作lg(x+1)转换以使数据符合或近似符合正态分布,所有的统计分析用R 软件进行(3.3.3版本)[20]。

2 结果与分析

2.1 土壤环境因素变化

人工林经营管理措施影响了土壤的性质,见表1。施用有机肥增加了土壤有机质含量、总氮和有效磷的含量,降低了土壤pH值。林下植被去除显著降低了土壤含水率,对其他土壤性质指标没有显著影响。

表1 不同土层土壤理化性质指标

2.2 土壤节肢动物群落组成与数量特征

土壤动物的数量在不同处理和不同土层间差异显著,同时还受两者交互作用的影响(表2,图1)。施用有机肥显著增加了0—10 cm土层土壤节肢动物的数量(P<0.001),但对10—20 cm土层的土壤节肢动物的数量没有显著影响。林下植被去除显著减少了0—10 cm土层土壤节肢动物的数量(P=0.01),但是并没有影响10—20 cm土层土壤节肢动物数量。整合0—20 cm土壤层,土壤动物的总数量在不同处理间差异显著。与对照比,施用有机肥显著增加土壤动物的总数量(P<0.001),林下植被去除并没有显著影响土壤动物的总数量(P=0.32)。

图1 土壤节肢动物的数量在不同处理下的变化

表2 土壤节肢动物总数、主要类群数量、多样性指标在不同经营管理措施和不同土壤层间的变化

对照样地：0—10 cm土层(图2),前气门亚目和甲螨亚目是优势类群,其数量占总数量的74%,膜翅目、弹尾目、双翅目和蚤目共占总数的22%,稀有种群按照从高到底的顺序是蜈蚣目、鞘翅目、千足虫目、同翅目、缨翅目和蜘蛛目。10—20 cm土层对照样地,土壤节肢动物类群排序与0—10 cm土层排序基本一致,除了膜翅目消失以及前气门亚目和甲螨亚目的总数量减少至总数的65%。总体看0—20 cm土层,土壤节肢动物主要类群的排序与0—10 cm土层相比,仅膜翅目和双翅目的排序位置互换,其余没有变化。

有机肥处理样地：0—10 cm土层(图2),施用有机肥显著增加了前气门亚目(P=0.02)和甲螨亚目的数量(P<0.001),占总数的比例从对照样地的74%提高到92%；膜翅目消失。10—20 cm土层,气门亚目数量在施用有机肥处理下数量比对照增加了三倍(P=0.03)。双翅目数量仅占对照的1/5(P=0.02)。0—20 cm土层整体看,施用有机肥显著增加了甲螨亚目(P=0.04)和前气门亚目(P<0.001)的数量,他们数量之和占土壤节肢动物的总数比例从72%提高到90%。

林下植被去除样地：0—10 cm土层(图2),弹尾目的数量与对照比减少了1/4(P=0.01),其排序位置从第四位降为第五位。10—20 cm土层,膜翅目数量的大量增加并且占据第一位。0—20 cm土层整体看,前气门亚目数量减少至对照的一半(P=0.02),排序位置从第一位降为第二位。

图2 土壤节肢动物类群的排序变化

2.3 土壤节肢动物多样性指标变化

土壤节肢动物群落的均匀度和Shannon多样性指数在不同处理和不同土层差异显著(表2,图3),但是丰富度在不同土层间没有差异。0—10 cm土层,土壤节肢动物群落的丰富度、均匀度和Shannon多样性在有机肥处理下均降低(P<0.01),10—20 cm土层多样性指数降低(P=0.03)。均匀度指数在林下植被去除处理0—10 cm土层里显著降低(P<0.01)。0—20 cm土层整体看,与对照比均匀度指数(P<0.01)和多样性指数(P<0.001)在有机肥处理下显著降低,丰富度没有显著变化。林下植被去除管理对土壤节肢动物群落结构的三个指标没有显著的影响。

图3 土壤节肢动物群落丰富度、均匀度和多样性指标在不同处理下的变化

2.4 土壤节肢动物分布与土壤环境因素的关系

相关性分析表明,甲螨亚目和前气门亚目和土壤有机质、总氮和有效磷含量显著正相关,与pH值负相关(表3)。非度量多维尺度分析显示土壤节肢动物群落结构组成在不同经营管理措施下的二维结构变化(stress：0.128),土壤节肢动物群落结构组成在有机肥处理下与其余两个措施分离(图4)。这一差异主要是由于甲螨亚目、前气门亚目、膜翅目(蚂蚁)和蚤目的变化引起。非度量多维尺度分析的轴1与土壤有机质含量(P=0.04)和总氮(P<0.01)显著相关(表4)。

表4 非度量多维尺度分析土壤节肢动物群落结构组成及和土壤理化性质相关性

图4 非度量多维尺度分析土壤节肢动物群落结构组成在不同管理措施和不同土层间的变化

表3 土壤节肢动物的总数及优势种与土壤理化性质相关性分析

3 讨论

本研究中,施用有机肥显著增加土壤动物的数量,与施用有机肥[11]和绿肥[21]均增加土壤动物数量的研究结论相一致。土壤动物的数量和多样性受可食用食物资源和栖息环境的影响[19, 22]。一方面,施用有机肥直接为碎屑食者的土壤动物提供食物[11],微生物生物量的增加为微生物食者的土壤动物提供食物来源[11, 23]。另一方面,施用有机肥改善了土壤环境,有利于土壤动物的生存[24-25]。此外,土壤节肢动物群落结构组成在有机肥处理下显著不同于对照主要是由前气门亚目和甲螨亚目的变化引起。和草地[26],林地[27-28]和农田[10]生态系统一样,甲螨亚目和前气门亚目也是优势类群,在有机肥处理下占绝对优势,其数量占土壤节肢动物的总数从对照的72%增加至90%。前气门亚目主要为捕食者[29],甲螨亚目主要以真菌和腐殖质为食[30],并且对土壤养分和pH值的变化较敏感[21]。施用有机肥改善了土壤环境质量增加了土壤有机质、总氮及有效磷含量,降低了土壤pH,并且与前气门亚目和甲螨亚目数量显著相关。因此,土壤环境变化可能是森林生态系统施用有机肥增加蜱螨目数量的重要原因[31]。

本研究中,土壤节肢动物群落均匀度和Shannon多样性指数在有机肥处理下降低,这与施用有机肥提高土壤动物多样性的研究结论相反[10, 25]。一方面,可能是由于长期施肥导致土壤节肢动物的栖息环境和食物资源均质化,从而导致物种分布不均匀。另一方面,施用有机肥加剧了优势物种前气门亚目和甲螨亚目的数量的急剧增加,尤其是前气门亚目的数量是对照处理的4倍。土壤节肢动物物种丰富度不改变,优势类群数量的急剧增加导致了土壤节肢动物群落均匀度降低,从而引起土壤节肢动物多样性的降低。因此在本研究中,施用有机肥改善了盐碱地地区土壤环境质量有益于优势类群数量的增加是影响该地区土壤节肢动物均匀度和Shannon多样性指数降低的重要原因,但是这种数量增加而多样性降低的现象可能会影响土壤节肢动物群落结构进而影响土壤生态系统功能。

本研究中,林下植被去除管理没有显著影响0—20 cm深度土壤动物多样性,与亚热带森林生态系统林下植被去除不影响小型土壤节肢动物密度结果一致[14]。土壤节肢动物的数量受到不同管理措施和不同土层交互作用的影响,并且不同管理措施对土壤节肢动物数量的影响主要发生在表层0—10 cm土壤层。林下植被去除仅减少了0—10 cm土层土壤动物的数量。这可能是由于植被的去除减少了根系生物量、根系碎屑的输入和菌根真菌的数量[32],从而影响了植食性、捕食真菌和碎屑食者土壤动物的数量。此外,林下植被去除通过改变土壤动物的生存环境从而影响其活动[33]。0—10 cm土层土壤含水量减少了17%与10—20 cm土层相比。土壤动物为躲避土壤表层的干燥会向下层土壤迁移寻找适合的生存环境[34]。土壤动物如弹尾目,为了躲避紫外线的直接照射也会向土壤下层迁移[35]。林下植被去除导致了紫外线的直接照射引起土壤动物向下迁移。而本研究中林下植被去除没有改变土壤理化性质。因此,以上原因可能是林下植被去除没有改变0—20 cm土层土壤动物总数变化的原因。

本研究中,施用有机肥增加了土壤节肢动物的数量,但是由于前气门亚目数量的急剧增加(几乎增加了4倍),引起土壤节肢动物群落均匀度和Shannon多样性指数的降低。这些变化可能是由于施用有机肥提高了土壤质量如土壤有机质、总氮和有效磷含量,降低了pH值之结果。林下植被去除没有显著影响0—20 cm土壤层土壤动物的数量和各多样性指标。