生长型分类方案不同导致森林生态系统植物功能性状的统计偏差

袁 泉,曹嘉瑜,刘建峰,徐德宇,樊海东,谭 斌,徐丹妮,刘立斌,2,叶 铎,2,倪 健,2,*

1 浙江师范大学化学与生命科学学院, 金华 321004 2 浙江金华山亚热带森林生态系统野外科学观测研究站, 金华 321004

生长型(如森林植被中的乔木、灌木、藤本、草本和附生植物)是植物在长期的进化与演变过程中,适应环境特别是气候而在形态与外貌上的表现形式的总称[1]。认识不同生长型的生态差异,有助于理解不同地区尤其是森林植物的环境适应策略[2]；而在生态学研究中涵盖更多的生长型植物,可聚焦更深层次的生态学研究与生态系统管理,从而更全面地保护全球生物多样性[3]。

作为响应环境并指示生态系统功能的一系列形态学、解剖学、生理学与物候学特征,植物功能性状是近期植物生态学研究的热点问题[4-7],其种间与种内关系、性状关联与权衡等,可揭示植物对环境的生态适应策略,与生态系统过程和功能间紧密相联,能够帮助我们更好地理解物种共存、分布格局和生态系统功能[4- 5,7-11]。其中叶片是植物光合作用的主要场所,枝条主要承担物理支持和水分运输的作用,二者反映了植物对资源和环境的获取与利用能力；而且因易于测定,且能直观反映植物对环境的响应和生态系统功能,对叶片和小枝性状特征的研究非常普遍[12- 15]。在当前的植物功能性状研究中,对不同功能性状特征的刻画,通常是基于植物的生活型(如常绿植物和落叶植物、针叶植物和阔叶植物)以及生长型(如乔木、灌木和草本植物)开展的。人们对生活型的分类观点是一致的,根据植物本身的生物学特性,或者简单借助于植物志,即可区分所研究对象是否属于常绿或者落叶植物、针叶还是阔叶植物。但对生长型的划分常常存在定义理解上的歧义,以及野外难以判定的情形,导致某些植物的生长型分类存在偏差,尤其是森林群落中的少数乔木和灌木种,误判则很可能造成叶片与小枝性状特征计算的误差。

按照《中国植被》[16]的生长型定义,乔木为主干分明、挺立,有程度不等侧枝的单茎高位芽植物,树高通常大于等于5 m；而灌木则指从近基部发出多数分枝,无明显主干,高度通常小于5 m的植物；小乔木植物分支较多,株形直立,树高通常在5—8 m,部分植株可能小于5 m,多数为乔木植物,少数为灌木植物。而在植物群落生态学研究中[17],通常根据生长型划分森林群落为乔木层、灌木层、草本层和地被层；但由于种群年龄结构的差异,不同龄级的个体,可分别处于不同层次。例如,森林群落中的乔木树种,按其生长型理应属于乔木层,但不同年龄级的个体,则通常同时处于上述4个层次中。当前我国的植物功能性状研究,多关注传统意义的乔木、灌木植物[18- 22],但在森林群落中将小乔木归属于乔木还是灌木开展性状分析,尚未见报道。而且有关于乔木层、灌木层植物功能性状的工作也较少[23- 25]；森林植被的不同层次应该包括哪些生长型植物,小乔木如何归属,是否同一种植物在分层上有交叉现象,这些是否对植物功能性状统计有影响,均是需要关注的科学问题。

因此,以我国亚热带东部典型常绿阔叶林区域的6个森林和灌丛群落类型的优势与常见阔叶木本植物为研究对象,测定其枝叶性状,针对不同的生长型分类,分别统计其枝叶性状特征,主要探讨森林生态系统中不同生长型分类方法对植物功能性状影响,以期确定或者建议在今后的植物功能性状研究中,哪种生长型分类方式较为合适,不至于引起较大的统计偏差。

1 材料和方法

1.1 研究地概况

研究区位于浙江省金华北山南坡、双龙洞国家森林公园内。金华北山地理范围为119.48°—119.82°E,29.15°—29.27°N,主峰大盘尖海拔为1312 m,属亚热带季风气候。据金华气象站(119.65°E,29.12°N,626 m)1953—2014年的记录,该地区多年平均气温为17.7℃,1月平均气温为5.2℃,7月平均气温为29.5℃。降水量可达1436.8 mm,主要集中在3—9月,占全年降水量的76.7%[26]。该地区土壤以亚热带山地红、黄壤为主。植被具有亚热带常绿阔叶林、常绿落叶阔叶混交林、针阔混交林和灌丛等不明显的垂直带谱,但受人为干扰影响大,是典型的亚热带常绿阔叶林退化植被,山脚至中坡(200—700 m)以次生性的常绿阔叶林、常绿落叶阔叶混交林和针阔混交林、灌丛为主,中坡至上坡(600—1000 m)主要为马尾松(Pinusmassoniana)、杉木(Cunninghamialanceolata)、柳杉(Cryptomeriafortunei)、黄山松(Pinustaiwanensis)等人工林和山地灌丛[27]。

1.2 样品采集和枝叶性状测定

分别于2017年和2018年夏季,按照美国史密森研究院热带林业科学中心(CTFS)的样地建设方法[28],在金华北山南坡设置24个固定样方[29],包括针叶林、针阔混交林、常绿落叶阔叶混交林、常绿阔叶林、次生灌丛和原生灌丛6种植被类型；其中21个森林样地面积分别为30 m30 m,1个次生灌丛样地面积为30 m10 m,2个原生灌丛样地面积分别为10 m20 m。对样地中所有胸径(DBH)≥ 1 cm的木本植物进行标记、编号,同时记录物种名、相对位置、胸径或基径、树高、冠幅等信息。

计算样地内乔木、灌木的重要值[29],每个样地选择重要值位于前5位的优势和常见阔叶乔木与灌木各5种(表1)；优势针叶植物只有乔木一种生长型,排除在统计分析之外。于2018年9—10月,根据植物功能性状标准化测定方法[6,30],每个物种选择不同径级的5—10株作为研究对象。对于乔木树种,采集每个植株树冠外层的完整小枝3根,每根小枝采集生长成熟、无病虫害的完整叶片5—10个,保证每株取20—30个叶片,同时截取3根长度20—30 cm的当年生小枝；灌木叶片、小枝的采集方法与乔木相同,保证每株灌木取20—40个叶片。采集的叶片、小枝样品分别置于自封袋内,带回实验室,采样当天利用叶面积仪(LI-COR 3100C Area Meter, Lincoln, USA)测量单个叶片的面积,再用精确度为0.01 mm的游标卡尺测量避开主脉的叶厚度、小枝直径和小枝树皮厚度,3次测量取平均值。用1/1000电子天平称量得到叶片鲜重,先于105℃下杀青15 min,再在85℃下烘48—72 h至恒重后称量干重。截取3段长度10 cm左右的新鲜小枝称取鲜重,用排水法测量其体积后,烘干再称其干质量。

共获得易于测定、且生态学意义明确的9种植物叶片和小枝性状指标,详见表2。

表1 金华北山35种优势与常见阔叶木本植物特征

表2 9个枝叶功能性状指标及其生态意义

1.3 数据统计与分析

根据中国植物志并结合样地实际调查情况,将生长型划分为3种分类方案：

分类1,乔木和灌木：根据植物志描述,按照传统方法和常规操作,将35个物种划分12种乔木、23种灌木(表1)。

分类2,乔木、小乔木和灌木：以DBH和树高(H)作为判定标准,DBH≥5 cm且H≥5 m的木本植物为乔木,灌丛所有木本植物以及森林中DBH<5 cm且H<5 m的木本植物为灌木,森林群落中DBH > 5 cm且H<5 m,DBH<5 cm且H > 5 m的木本植物,以及植物志中定义为小乔木的油茶、红果山胡椒、山鸡椒和野鸦椿4种木本植物,均为小乔木。

分类3,乔木层与灌木层的乔木和灌木：将H≥5 m的木本植物划归为乔木层[16],且所有植物均定义为乔木植物；H<5 m的木本植物划分为灌木层[16,31],涵盖的所有植物均定义为灌木植物。

可以看出,3种生长型分类方案中有共有物种,但也有很多相同物种被划分至不同的分类方案中(表3)。

对不同生长型、生活型植物枝叶性状求算术平均值及标准偏差。利用单因素方差(one way ANOVA)分析法分析3种生长型分类方案下植物枝叶性状间的差异,其中方差齐性的性状利用最小显著差异法(Least significant difference, LSD, ɑ=0.05),方差不齐的性状利用Dunnett T3法。所有统计分析均在SPSS 19.0分析软件中进行,使用Excel 2016和Origin 2017完成作图。

表3 三个生长型分类方案的物种清单

2 结果

2.1 不同生长型方案对不同生长型植物性状的统计影响

单因素方差分析结果表明(图1),与传统的生长型分类方案1相比较,分类2乔木植物的LA、LTD与分类1差异显著(P<0.05),TBT与分类1存在极显著差异(P<0.01)；而分类3仅LT、TD与分类1差异极显著(P<0.01),其他小枝性状均无显著差异(P>0.05)。灌木植物仅有分类3的小枝性状TD、TBT与分类1分别呈显著(P<0.05)、极显著差异(P<0.01),其他小枝叶性状在3个生长型分类间均无显著差异(P>0.05)。

就分类2小乔木植物而言,其LA、TD、TBT、TDMC与分类1的乔木、灌木植物均存在极显著差异(P<0.01)；而LTD、LDMC仅与分类1乔木植物间差异极显著(P<0.01),SLA与之相反。但在分类2内部,小乔木植物LA、LT、TD、TBT、TDMC与乔木、灌木植物间存在极显著差异性(P<0.01),SLA、TTD无显著差异。而其LTD、LDMC仅与乔木植物间差异极显著(P<0.01),SLA仅与灌木植物间差异极显著(P<0.01)。

由此可以看出,不同生长型分类方案中乔木和灌木的枝叶性状总体差异不显著,但如果单独划分小乔木生长型,则其与乔木和灌木生长型的性状差异非常明显。

图1 不同生长型分类下不同生长型植物枝叶性状间的差异Fig.1 Differences of plant twig and leaf traits of different growth forms under different growth form classifications每组图的第一个柱体为对照项;**, P<0.01; *, P<0.05; ns, P>0.05

2.2 不同生长型方案对不同生活型植物性状的统计影响

图2 不同生长型分类下不同生活型植物枝叶性状的差异Fig.2 Differences of plant twig and leaf traits of different life forms under different growth form classifications每组图的第一个柱体为对照项;**, P<0.01; *, P<0.05; ns, P>0.05

不同生活型的单因素方差分析表明(图2),同样相对于传统的生长型分类方案1,分类2常绿乔木的LA、TBT、TTD和TDMC与分类1差异极显著(P<0.01),分类3的LT、SLA、TD差异极显著(P<0.01),TTD则差异显著(P<0.05),其他性状无显著差异(P>0.05)。而落叶乔木植物所有枝叶性状在分类1与分类2、分类3间均无显著差异(P>0.05)。对灌木而言,仅分类3常绿灌木的LA、TD、TBT和落叶灌木的TBT与分类1分别存在极显著差异(P<0.01)和显著差异(P<0.05)。

与分类2常绿小乔木相比(图2),分类1常绿乔木(除LTD、SLA、LDMC外)和常绿灌木(除LTD、LDMC外)的其他性状均与之差异极显著(P<0.01)。与分类2落叶小乔木相比(图2),分类1落叶乔木的LDMC、TTD和落叶灌木的LDMC、TD、TBT分别与之存在极显著差异(P<0.01)。而在分类2内部(图2),常绿小乔木除SLA和LDMC外的所有其他枝叶性状均与常绿乔木差异极显著(P<0.01),除LTD和LDMC外的所有其他枝叶性状也与常绿灌木间差异极显著(P<0.01)。落叶小乔木只有LTD、SLA、LDMC和TTD与落叶乔木差异极显著(P<0.01),而除LA、TTD和TDMC之外的所有其他枝叶性状都与落叶灌木间差异极显著(P<0.01)。

由此可见,将不同生长型植物再划分为不同生活型之后,不同生长型分类方案对性状统计的影响增大,但在常绿生活型上体现较大,而对落叶生活型影响较小。而且,无论是常绿还是落叶生活型的小乔木,其与不同生活型乔木和灌木的性状差异仍然显著。

3 讨论

生长型是表征群落外貌和垂直结构的重要指标[1,3],它们在植物的不同生长阶段存在差异,同时也受人为干扰、地形或土壤环境等多种因子的影响而产生变化[16,32-33]。生长型是当前植物功能性状变异研究的重要基础[5,30],也是重新认识森林生态学和生物多样性保护的传统但又关键的指标[3]。但在野外调查中,有些植物的生长型较难判定,一是植物志上的记载不清晰,二是同一种植物在不同生长阶段和不同生境中的生长型有可能发生改变,对植物生长型的误判,或者采取不同的生长型分类方案,均有可能造成性状统计值的偏差。

根据植物志和样地实际调查情况对亚热带优势和常见木本植物的生长型进行不同类型的划分,涵盖了通常情况下的3种不同生长型分类方案,发现其对枝叶性状统计有一定的影响,但影响程度在不同方案中存在差异。传统的分类方案1是最常用的,与其相比,分类2和分类3涵盖的物种位置发生改变,在一定程度上影响了植物功能性状特征。总体来看,无论是分类方案2还是3,乔木和灌木生长型的性状统计差异不突出,但小乔木生长型的划分则会在很大程度上影响性状统计值。再从显著性差异的性状数量来看,不考虑分类2小乔木这一类群时,分类2对除LT、SLA、LDMC外的其他6个性状均有显著性影响,而分类3对叶性状LA、LT、SLA和枝性状TD、TBT、TTD有显著性影响(图1,图2)。在分类3中,根据植物的生长发育情况,我们将树高≥ 5 m的植物划分到乔木层,树高<5 m的植物划分到灌木层,发现除了与分类1共有的乔木、灌木植物外,分类3乔木层其他植物多数来自传统意义的灌木,而灌木层其他植物多数来自传统意义的乔木植物(表3),这可能是造成分类3植物枝叶性状与分类1间差异显著的主要原因。分类2除了与分类1共有的乔木、灌木植物外,无其他乔木、灌木植物,且其他小乔木植物多数来自传统意义的灌木植物,少数来自传统意义的乔木植物(表3),发现分类2中小乔木植物绝大多数枝叶性状与分类1乔木、灌木植物间均存在显著或者极显著差异性(图1,图2),可见小乔木生长型植物会显著影响植物功能性状的比较。综合来看,相比传统的分类方案1而言,划分小乔木的分类方案2对植物枝叶性状的影响程度要高于分类3。

因此,在开展样地尺度的植物功能性状研究,以及其他植被生态学研究时,不应忽视恰当的生长型划分；必要时需要选择不同的生长型分类系统应用于不同的生态学研究方面。而对植物功能性状的研究,应考虑乔木、小乔木和灌木这一生长型分类方法,把小乔木功能类群单独划分出来,能更好地反映性状特征的差异性。当然,目前的研究结果仅对森林生态系统有效,尚不足以完全支持哪种生长型分类方案最能代表真实的植物功能性状特征,但在今后的工作中,应对生长型分类划分差异造成的植物性状统计偏差给予足够的重视。

4 结论

基于我国亚热带东部地区常绿阔叶林区域的金华北山不同生长型分类方案的植物枝叶性状特征比较,发现不考虑分类2小乔木植物时,不同生长型分类方案中乔木、灌木植物枝叶性状总体差异不显著；将不同生长型细化到不同生活型后,发现不同生长型分类方案对不同生活型乔木、灌木植物枝叶性状总体差异的影响增大。而考虑分类2小乔木植物后,不同生长型分类方案中乔木、灌木植物枝叶性状的差异十分明显,且不同生活型小乔木植物与不同生活型乔木、灌木植物间的差异也十分显著。因此我们建议,在进行森林生态系统植物功能性状研究时,把小乔木这一功能类群从传统乔木、灌木中单独划分出来,能更好地反映森林植物性状特征的差异。

致谢：浙江师范大学李凯、廖梦娜、饶米德、陈海燕、葛焕杰、周李奕、江佳、何沁如在野外调查过程中给予帮助。浙江师范大学陈建华老师在植物鉴定中给予帮助，特此致谢。