地形和光照因子对白云山国家森林公园苔藓植物功能性状的影响

胡永春， 范新宇， 邵毅贞， 陈云， 叶永忠， 袁志良

(河南农业大学生命科学学院, 河南 郑州 450002)

性状是指通过对个体表现的影响进而间接改变个体适应性的形态生理物候特征，是植物生态学中重要的研究对象[1-2]。植物性状是植物在长期适应外界环境的变化中产生的。其中，能够真实客观反映植物在群落中的生态学功能特征并对生态系统功能产生影响的植物性状被称为植物功能性状[3-5]。苔藓植物是组织结构相对简单的植物类型，通常覆盖在森林地面、岩石、倒下的腐木、树干和树枝上，有助于维护森林生态系统的生物多样性、保水性和养分循环，是天然森林生态系统的关键组成部分[6]。苔藓植物一般由单层细胞组成，没有维管束，没有真正的根[7]，导致生活在不同环境下的苔藓植物功能性状存在显著差异[8-10]。

地形因子属于综合性环境因子，包括海拔、坡度、坡向和凹凸度[11]。地形因子变化会导致养分和温度等因素的改变，从而间接影响植物功能多样性[12]。陈云等[13]通过研究小秦岭自然保护区苔藓植物发现，苔藓植物多样性与海拔为正相关关系。目前，关于地形因子与苔藓植物功能性状方面的研究多集中于海拔，较少涉及坡度、坡向和凹凸度。HENRIQUES等[14]在苔藓植物功能性状和物种组成研究时发现，在沿海和山地不同地形生境中苔藓植物功能性状差异明显。MASHURI等[15]研究了山区沿海拔梯度对苔藓植物功能性状的影响，发现海拔通过改变光合特性间接影响苔藓植物功能性状。

光照是森林生态系统中重要的环境因子，通过6个指标来量化林下光因子，包括叶面积指数、冠层覆盖度、平均叶倾角、冠层下散射辐射、冠层下直接辐射和总透光比[16-17]。光照会导致水分、湿度发生变化进而直接影响植物的生理和形态[18-19]。MARTIN等[20]在研究苔藓植物功能性状时证明，大多数苔藓植物可以通过改变色素成分引起功能性状的改变从而适应不同的环境。光合特性通过对生长形态分化的响应进而影响苔藓植物的功能性状。WANG等[21]在研究苔藓植物不同生长形态的光合性状时发现，直立型苔藓植物较匍匐型苔藓植物具有更高的叶光饱和同化率和光合氮磷利用效率。FAN等[22]通过对云南哀牢山亚热带山地湿性常绿阔叶林不同生境苔藓植物的28个功能性状的测试分析，发现林冠层树枝附生苔藓植物光合能力较强，并且在林冠强光环境下，冠层附生苔藓植物的功能性状变异幅度较小，而林下层则由于光照较弱导致苔藓植物物种的功能性状变异幅度较大。目前，对光照因子的综合性研究较多，但对光照因子中叶面积指数、冠层覆盖度、平均叶倾角、冠层下散射辐射、冠层下直接辐射和总透光比等单个因子对苔藓植物功能性状影响的研究较少。

白云山国家森林公园是典型的温带落叶阔叶林，苔藓植物种类丰富。本研究在白云山国家森林公园建立1 hm2的森林样地，样地内生境异质性大，地形复杂，为研究环境因子对苔藓植物功能性状的影响提供了优良的条件。本研究对样地内各种基质上的苔藓植物进行了采集和鉴定，测定了8种苔藓植物功能性状指标，并探讨了地形和光照因子与苔藓植物功能性状之间的关系，为揭示影响白云山国家森林公园苔藓植物形态的主要环境驱动因子奠定基础。

1 研究区概况及样地建设

1.1 研究区概况

白云山国家森林公园位于河南省洛阳市嵩县(111°48′～112°16′E，33°33′～33°56′N)，属于典型的北亚热带-暖温带气候，总面积168 km2，平均海拔为1 500 m，主峰玉皇顶海拔2 216 m。森林覆盖率达95%以上；年均降雨量达为1 200 mm，多集中在 7—9 月；年平均气温为 18 ℃，最高气温不超过 26 ℃ ；棕壤和暗棕壤为主要土壤类型，pH值为5.5～6.5，呈酸性。

1.2 样地概况

2018年，参照巴罗科拉多岛(Barro Colorado Island，BCI)样地的技术规范[23]，在对白云山国家森林公园全面踏查的基础上，选择苔藓植物丰富度高的1 hm2(100 m×100 m)样地。样地划分成100个10 m×10 m的样方。记录样地中胸径(diameter at breast height，DBH)≥1 cm木本植物，记录树种的种名，编号和地理位置。样地等高线图如图1所示。样地中共有木本植物47种，总计3 065株。锐齿槲栎(Quercusalienavar.acuteserrata)、榛(Corylusheterophylla)、华山松(Pinusarmandii)和连翘(Forsythiasuspensa)为优势物种。

图1 白云山国家森林公园1 hm2固定监测样地等高线图Fig.1 Contour map of 1 hm2 fixed monitoring sample plot in Baiyun Mountain National Forest Park

2 数据的采集及分析方法

2.1 苔藓植物功能性状的采集

参照文献[24]于2018-08-13开始为期7 d的苔藓植物性状样品的采集工作。本研究采集了样地内地面、树木、腐木本、树叶和岩石的苔藓植物，详细记录了苔藓植物的基本特征、样方号、位置、日期、苔藓基质和采集人。此次共采集苔藓标本852份，存放在河南农业大学标本馆(HEAC)。

2.2 苔藓植物功能性状的测定

研究测定了白云山国家森林公园1 hm2苔藓植物的8个功能性状，分别为株高(stem length，SLT)、叶面积(leaf area，LA)、叶长宽比(leaf length to width ratio，LWR)、叶中部细胞长(middle cell length，MCL)、叶中部细胞宽(middle cell width，MCW)、蒴柄长(capsule length，CL)、孢子直径(spore diameter，SD)和孢子外壁厚度(spore thickness，ST)，分别进行3个重复。

2.2.1 株高和蒴柄长 苔藓植物的株高为与生长基质接触的部分到植株最上端的高度，蒴柄长为连接孢蒴和基足的柄的长度。测量株高和蒴柄长均使用根系扫描仪EPSON PERFECTIONV(爱普生EPSON，日本)。

2.2.2 叶面积和叶长宽比 参照文献[25]，挑取苔藓植物比较完整的叶片，浸泡在蒸馏水中，待叶片完全展开后制作切片，在放大10倍CX21显微镜(OLYMPUS，日本)下用标尺测量苔藓植物叶长和叶宽。叶面积是根据围绕叶片面积的边缘画多边形得到。

2.2.3 叶中部细胞长和叶中部细胞宽 参照文献[26]，把显微镜的倍数放大40倍，观察叶中部的细胞，标尺测量叶中部细胞的长和宽。

2.2.4 孢子直径和孢子外壁厚度 挑选带有孢子体的苔藓植物标本，用蒸馏水漂洗孢子体外表杂质，用硅胶干燥后分装，把孢蒴中的孢子裸漏出来，喷金镀膜处理后，用HITACHI SU3500扫描电镜(日立，日本)，在20 kV的工作电压拍摄图片，选取3个标尺分别为10、20、50 μm，测定得到孢子直径，查询苔藓植物的孢子外壁厚度[26-27]。

2.3 数据分析

选取4个地形因子，包括海拔、凹凸度、坡度和坡向，测量方法参照YAMAKURA等[11]的方法。使用佳能相机(EOS60D，日本)在每个10 m×10 m样方的中心离地1.3 m处拍摄半球形照片。相机配备了1个超广角鱼眼镜头(SIGMA, 4.5 mm F2.8 EX DC)。参考HAN[28]方法通过HemiView光分析软件对照片进行分析，得到6个光照因子数据，即叶面积指数 (leaf area index，LAI)、冠层覆盖度(canopy cover，CC)、平均叶倾角(average leaf angle，MLA)、冠层下散射辐射(scattered radiation，DifBe)、冠层下直接辐射(direct radiation，DirBe)和总透光比(transmittance of light，VisSky)数据。

冗余分析(redundancy analysis, RDA)是回归分析结合主成分分析的排序方法，也是多响应变量回归分析的拓展。RDA方法可以用来分析各环境因子对苔藓植物功能性状的影响，评价地形因子和光照因子对苔藓植物功能性状影响的相对重要性。Pearson相关分析是用于度量2个变量以及变量之间的相关性，可以精确表明地形因子和光照因子之间的关系。

苔藓植物功能性状基本统计特征通过R 3.5.2 plyr程序包计算得到。地形因子和光照因子之间的Pearson相关性分析和显著性分析(P值)，以及对苔藓植物功能性状的RDA分析(R值)和显著性分析(P值)均通过R 3.5.2 vegan程序包计算得到。

3 结果与分析

3.1 白云山国家森林公园苔藓植物功能性状变化

样地中共鉴定出52种苔藓植物。苔类4种，隶属于4科4属；藓类48种，隶属于16科28属，如表1所示。以苔藓植物典型叶片形状的卵状阔披针形的尖叶匍灯藓和细长披针状的多形小曲尾藓为例展示苔藓植物整株、孢子体和孢子特点，如图2和图3所示。

白云山国家森林样地苔藓植物功能性状群落水平基本统计特征结果如表2所示。样地中所测量的8种苔藓植物功能性状差异比较大。叶中部细胞宽和叶面积差异最明显，最小值分别是5.05 μm和0.32 mm2，最大值分别是23.00 μm和2.69 mm2；孢子直径和孢子外壁厚度差异不明显，最小值分别是15.71和0.93 μm，最大值分别是29.10和1.42 μm。

表1 白云山国家森林公园52种苔藓植物组成名录Table 1 List of 52 species composition of bryophytes in the Baiyun Mountain National Forest Park

注：每列图片属于同种苔藓植物的植株和孢子体。

图3 白云山国家森林公园1 hm2样地典型苔藓植物孢子的扫描电子显微镜照片

3.2 白云山国家森林公园地形和光照因子变化

从表3可以看出，海拔的变化幅度为1 579.44～1 591.72 m，坡向的变化幅度为1.67°～359.99°，凹凸度的变化幅度为-13.94～14.38 m，坡度的变化幅度为4.46°～41.26°。样地光照差异明显，LAI的变化幅度为0.71～4.17,CC的变化幅度为0.16～0.93、MLA的变化幅度为12°～85°，DifBe的变化幅度为128～1 221 mol· m-2·d-1，DirBe的变化幅度为1 024～9 932 mol· m-2·d-1，VisSky的变化幅度为0.04～0.43。

3.3 白云山国家森林公园苔藓植物功能性状与地形和光照因子的关系

对苔藓植物功能性状与地形和光照因子进行RDA分析，结果如图4所示。第一主轴RDA1解释了47.02%的地形和光照因子对苔藓植物功能性状影响，第二主轴RDA2解释了38.53%的地形和光照因子对苔藓植物功能性状影响。地形因子中海拔影响最大，其次是坡向、坡度和凹凸度；光照因子中DirBe影响最大，其次是MLA、VisSky、LAI、DifBe和CC。第一主轴与坡向、DirBe和MLA为正相关关系，与海拔和VisSky为负相关关系。

表3 白云山国家森林1 hm2样地中环境因子的基本统计Table 3 Basic statistical of environmental factors in a 1 hm2 plot in the Baiyun Mountain National Forest Park

注：冗余分析中Elev、Aspect、Slope、Convex、CC、MLA、LAI、VisSky、DirBe和DifBe分别代表海拔、坡向、坡度、凹凸度、冠层覆盖度、平均叶倾角、叶面积指数、总透光比、冠层下直接辐射和冠层下散射辐射。

环境因子影响显著性分析结果P值用*表示，如表4所示。海拔和MLA对苔藓植物功能性状的影响达到极显著水平(P<0.01)，坡向、VisSky和DirBe对苔藓植物功能性状的影响达到显著水平(P<0.05)。海拔对苔藓植物功能性状的影响超过其他环境因子，其次为MLA、坡向、DirBe和VisSky。

地形和光照因子Pearson相关分析结果R值如表5所示，显著性分析结果P值用*表示。海拔和凹凸度为显著负相关(P<0.001)，总透光比与海拔为正相关(P<0.05)，叶面积指数与海拔为极显著负相关(P<0.01)，平均叶倾角与海拔为显著负相关(P<0.05)，冠层下散射辐射与海拔为正相关(P<0.05)。

表4 环境因子与2个排序轴的显著性检验Table 4 Significance test of environmental factors with two axes

表5 地形因子与光照因子Pearson相关分析(R值)Table 5 Pearson correlation analysis between topographical factors and light factors(R value)

4 讨论与结论

苔藓植物的生长发育不仅取决于自身生理特性，也受到环境条件变化的影响。苔藓植物功能性状与气候特征、土壤因子、光照和地形结构等环境因子分别存在显著的相关关系[10,14-15]。苔藓植物为了适应环境条件的变化会在形态特征和生理结构等方面采取不同的生态策略[15]。与以往研究不同，本研究同时考虑地形和光照因子作为环境因子对苔藓植物功能性状的影响，可以更好诠释了苔藓植物的生长发育过程会受到多种因子共同作用。RDA分析结果表明，白云山国家森林公园1 hm2苔藓植物功能性状在群落水平上对地形和光照因子分别有不同程度的响应。海拔和坡向是影响白云山国家森林公园苔藓植物功能性状最重要的2个地形因子，海拔对苔藓植物功能性状的影响达到极显著水平。伴随着海拔的升高，环境中的温度和水分也会发生显著变化。由于苔藓植物自身对环境变化反应十分敏感，苔藓植物的生长发育会逐渐受到限制[13]。本研究中环境因子Pearson相关分析表明，海拔和凹凸度为显著负相关。海拔和凹凸度构成样地中苔藓植物生存的地形因子，共同对苔藓植物功能性状产生影响。在森林样地环境中，当坡度较大时，植物会倾向于长出较厚实的叶片来抵御因冲蚀导致的水分和营养成分的流失，且坡度会对光照条件产生影响，上坡度太阳照射和紫外线辐射最强[29]，这与本研究的结果一致。此外，本研究中坡向对苔藓植物功能性状的影响达到显著水平，表明坡向对森林样地环境中的光照及水分条件也会造成影响。

林下光的可用性被认为是影响植物生存的最重要的限制因素。通过RDA分析结果表明，光照因子中MLA和DirBe是影响苔藓植物功能性状最重要的光照因子。植物在光照比较强的环境下的生存适应策略是提高自身对光能的接受和转换能力，防止或降低由于强光照引起的升温和蒸腾导致的水分散失。CHEN等[30]研究表明，附生苔藓植物对弱光环境具有明显的适应性。MARTIN等[19]研究表明，许多苔藓植物随着光辐照度的变化从而改变自身色素组成。此外，TOBIAS等[31]研究表明，在弱光条件下，苔藓植物通过增加光合色素来适应对环境变化的响应，表明具有较高色素的苔藓植物在弱光环境下具有良好的适应性。海拔是对苔藓植物功能性状影响最显著的地形因子，总透光比与海拔为正相关，叶面积指数与海拔为极显著负相关，平均叶倾角与海拔为显著负相关，冠层下散射辐射与海拔为正相关。因此，地形因子的改变会造成森林样地中光照、水分、土壤以及木本植物的改变，进而导致不同地形环境下其他环境因子差异明显。