两种同域分布鹿科动物的共存时空格局

邹启先 彭彩淳 杨雄威 李光容 穆 浪 粟海军*

(1.贵州麻阳河国家级自然保护区管理局，沿河，565300；2.贵州大学林学院，贵阳，550025；3.贵州大学生物多样性与自然保护研究中心，贵阳，550025；4.贵州宽阔水国家级自然保护区管理局，绥阳，563300)

同域分布物种的共存机制一直是群落生态学的核心研究内容之一，根据竞争排斥原理，完全的竞争者不能共存，同域物种的长期稳定共存建立在种间的生态位分化上[1]。同域物种生态位的分化是多维度的，主要包括栖息地利用的分化、食性的分化、行为节律分化等[2]。对于相似近缘种而言，由于相似的生理需求与形态特征，甚至是行为特征，生态位的分化与重叠则可能更为显著地决定着其是否能够共存，以及以何种方式共存[3]。近年来，采用红外相机监测技术进行野生动物的活动节律和生态位分化的研究屡见不鲜，为探索同域物种共存机制提供了新的研究技术和方法[4-5]。比如，同为麂属(Muntiacus)的黑麂(Muntiacuscrinifrons)与小麂(Muntiacusreevesi)，主要是通过日活动高峰的错峰、活动海拔区间和植被类型的差异选择来实现二者的生态位分化，以实现在同一地区内长期共存[6]。但在南方山地中较为常见的鹿科(Cervidae)动物——小麂与毛冠鹿(Elaphoduscephalophus)的共存模式、生态位分化则尚无研究报道。

毛冠鹿在中国分布范围较为广泛，只产于中国，最适生存区在亚热带范围内[7]，最西至西藏东部，南限在北回归线附近[8]，最北可以到宁夏六盘山[9]。小麂主要分布在我国秦岭以南、云南哀牢山以北地区，属于中亚热带至北亚热带范围[10]。随着天然林保护成效显现，大型猫科(Felidae)动物缺乏等因素，这2种鹿科动物在贵州山地森林常常同域分布且均呈种群迅速增长趋势[11-14]，然而关于这两种同域分布的鹿类是如何分化共存的？其生境利用与种群分布的空间格局和活动节律的时空格局是否存在明显差异？为回答这些问题，本研究选择贵州麻阳河国家级自然保护区，利用红外相机监测数据探讨了这2种鹿科动物活动节律的时空分化，以期为喀斯特地区同域分布物种的共存机制研究提供参考。

1 研究地概况

贵州麻阳河国家级自然保护区(以下简称“麻阳河”或“保护区”，坐标为(28°37′—28°54′N，108°3′—108°20′E)位于黔北大娄山脉东北段，总面积为311.13 km2，以黑叶猴(Trachypithecusfrancoisi)及其栖息地为主要保护对象，是全球最大的黑叶猴自然种群的分布地，种群数量700余只[15]，该保护区不仅以占全球种群数量1/3的黑叶猴著称，其他野生动物也十分丰富[11]。麻阳河保护区地跨沿河、务川两县，并与重庆接壤，是国家生态环境部颁布的“武陵山生物多样性保护优先区”内十分重要的国家级自然保护区。

麻阳河保护区属于典型的喀斯特地貌，区内海拔800—1 000 m以上地段地势开阔，而800 m以下则多为峡谷。保护区属于中亚热带湿润气候类型，雨量充沛、水热同季[16]。区内有2条主要河流，南部河流是麻阳河，北部河流是洪渡河及其支流兰字厂河、缠溪河等[15]。保护区内动植物资源丰富，已记录种子植物1 168种，鸟类198种，兽类44种，两栖爬行动物44种，鱼类55种，保护区总体森林植被覆盖率为65%[17]。保护区已记录的鹿科动物主要有小麂、毛冠鹿、赤麂(Muntiacusmuntjak)，其中以毛冠鹿和小麂较为常见[11，17]，优越的自然条件为鹿科动物繁衍提供了丰富食物和生境资源。

2 研究方法

2.1 红外相机布设及数据处理

于2019年2—8月，利用1 km×1 km的网格(2个网格1台隔行交错布设，即每2 km2布设1个相机位点)对保护区全域布设红外相机(猎科LTL6210MC和东方红鹰E1B型号)，共连续设置151个相机监测位点。通过ArcGIS 10.0对保护区全域进行公里网格区划及网格中心标注(理论相机位点)，相机安装在各网格中心点周围20 m区域的适宜位置(人为干扰少、生境条件好、野生动物痕迹多样的兽径、水源地等)，部分不能到达的区域、网格内人为活动干扰强烈或网格中心没有合适布设的区域，根据实际情况做出相应调整[11]，但基本保证相邻2个网格间的2台相机之间的距离至少500 m[18]。相机安装过程中尽量减少人为因素对布设地点选择的影响，不投放任何诱饵，相机布设时注意隐蔽和伪装，根据地形调节相机使镜头基本与地面平行。进行红外相机的参数设置：照片+视频模式、间隔1 min、3张连拍、灵敏度中等，对相机进行试拍，核验正常后即详细记录像机编号及坐标、生境(植被类型、海拔、坡位等)、距居民区、水源、道路的距离等信息[4]。相机布设的详细方法、参数设置与监测记录程序等参照肖治术等[4]的研究。

使用Bio-Photo V2.1对红外相机监测到的照片按位点进行编号并生成Excel表[19]，统计物种种类、名称、数量、性别、独立探测首张、干扰类型等信息并进行汇总整理，拍摄的每个视频看作单张照片进行统计。

2.2 数据统计分析

2.2.1 物种相对丰富度

物种相对丰富度(relative abundance index，RAI)的大小一定程度上代表着该物种在该域中的分布状况以及活动强度[20]，以相对丰富度表征小麂和毛冠鹿在各监测位点和时段的活动节律：

RAI=(Ti/Ni)·100 %

式中：Ti表示i物种在某一分析因素(时间段、植被类型、海拔等)下的独立探测首张照片数，Ni表示i物种的独立探测首张照片数总数。

2.2.2 活动节律重叠分析

为描述两物种的日活动节律及其重叠程度，利用核密度估计方法(kernel density estimation)分析小麂与毛冠鹿的日活动节律重叠模型[21]。该模型利用核密度估计方法，从小麂与毛冠鹿的独立有效探测照片采取随机样本，用以描述小麂与毛冠鹿的日活动节律特征。同时，比较2条不同物种的核密度曲线之间相似程度以估计不同物种日活动节律之间的对称重叠程度()，其取值范围从0(无重叠)到1(完全重叠)，并比较小麂与毛冠鹿的日活动节律差异显著性，显著水平为P=0.05[22]。以上所有数据处理结果在R软件v3.2的“overlap”包中进行[23]。

2.2.3 种间空间差异分析

采用Microsoft Office 2016中的Excel进行数据汇总整理。利用卡方Fisher’s确切概率法分析小麂与毛冠鹿活动节律在生境类型(空间)上的分化差异[24]，在SPSS 26软件中进行。运用ArcGIS 10.6中ArcMap进行小麂与毛冠鹿空间分布差异图绘制，采用Origin 2019b进行绘制雷达图，对小麂和毛冠鹿的空间分化差异进行分析比较。

3 结果

于2019年2—8月间的整个监测期内共布设151个监测位点，得有效工作时长21 234 d，有78个位点监测到小麂活动，38个位点监测到毛冠鹿活动；其中小麂的独立探测首张照片为1 328张，毛冠鹿的独立探测首张照片为167张。

3.1 活动节律的种间时间分化

日活动节律差异比较的结果显示(图1)，小麂与毛冠鹿日活动节律无显著差异(=0.85，P>0.05)，日活动节律虽未完全重叠但大致相同，小麂与毛冠鹿的日活动节律高峰时段相近，昼间活动均近似“M”形，呈明显的“双峰型”。在日活动节律上，小麂主要在上午和傍晚活动，存在晨昏2个活动高峰(7：00—8：00和19：00—20：00)，日出活动开始变得积极，13：00活动强度开始较快下降，直到18：00活动强度迅速增加，20：00活动强度急速下降，在20：00—6：00活动强度偏低。毛冠鹿在日活动节律中，早高峰比小麂推迟1 h左右，呈现出3个活动高峰(8：00—9：00，19：00—20：00、23：00—24：00)，夜间除23：00—24：00为第3活动高峰外，活动相对较少，从6：00逐渐开始活跃，毛冠鹿总体在夜间(18：00—6：00)的活动强度高于小麂的夜间活动强度。

从季节性活动节律上看(图2)，两者几乎相同，春末开始为较活跃时段，夏末活动强度迅速下降，活动高峰均在7月，小麂相对丰富度总和RAI=27.11，毛冠鹿相对丰富度总和RAI=29.94。卡方检验表明，两者在活动节律无显著差异(基于95%置信区间，χ2=14.024，P=0.052)。

3.2 活动分布的种间空间分化

在布设的151个相机位点中，有95个位点监测到小麂或毛冠鹿的活动(各位点分布情况见图3，位点监测汇总见表1)，其中有21个位点同时监测到小麂与毛冠鹿的活动，占监测到两物种位点总数的22.11%。在位点监测中，小麂与毛冠鹿的位点重叠程度并不显著，存在较大的点位分布差异。

针对小麂与毛冠鹿所重叠的21个监测位点进行统计(表1，表2)，分析同一位点拍摄到小麂和毛冠鹿的最近时间距离。在21个位点中，毛冠鹿的RAI平均值高于小麂的平均值，是其3倍之多；最近时间距的平均值较大，大于30 d，仅有一个位点是几乎同一时间监测到两者出现。

表1 麻阳河国家级自然保护区小麂与毛冠鹿监测位点有效照片数及相对丰富度指数(RAI)Tab.1 The effective photoes(EP)and relative abundance index(RAI)of Muntiacus reevesi and Elaphodus cephalophus detected by cameras in Mayanghe National Nature Reserve

表2 麻阳河国家级自然保护区小麂与毛冠鹿重叠位点最近时间距汇总Tab.2 Summary of the latest time distance between Muntiacus reevesi and Elaphodus cephalophus overlap sites in Mayanghe National Nature Reserve

经Fisher’s确切概率法检验，在所监测的位点中，小麂与毛冠鹿在植被类型上、坡位梯度上和海拔梯度上均存在极显著差异(P<0.01)，二者存在明显的空间分布差异(图4)。

整体上看，在坡位差异上，小麂在中上坡位(总和RAI=34.19)、中坡位上活动频繁，而在下坡位相对丰富度总和最低(RAI=2.56)，各坡位上相差并不太大。毛冠鹿虽也是在中坡位相对丰富度总和最高(RAI=70.06)、下坡位总和最低(RAI=0.60)，但各坡位的差异较大。在植被类型上，小麂在针阔混交林中的相对丰富度总和最高(RAI=50.90)，小麂在茂密的竹林之中也有所活动(RAI=0.15)。毛冠鹿在常绿阔叶林中的相对丰富度总和最高(RAI=38.32)，在竹林中尚未监测到毛冠鹿的活动。在海拔梯度上，于海拔≤300 m、≥1 350 m间均未监测到有小麂与毛冠鹿的活动，根据当地地形情况，按200 m高差分级进行统计(图4C)。在300—500 m的河谷低海拔区仍有毛冠鹿少量活动但未发现小麂，两者均主要分布在500—1 300 m区段，毛冠鹿在此区域各区段内活动较为均匀，活动范围内海拔最高达到1 347 m(RAI=1.20)，而小麂则主要在900—1 100 m的狭窄范围内(RAI=53.29)活动频繁。

4 讨 论

竞争排除法则(即高斯假说，Gause’s hypothesis)的生态位分化理论常被认为是物种共存遵守的基本法则[1]，但共存种间如何分化却不尽相同。显然，掌握同域分布物种的行为活动在空间和时间上的分化，从群体行为上判断其生态位分化，是揭示其共存机制的重要途径。

行为活动的时间差异常常是共存物种的生态位分化形式之一[25]。活动节律既是动物本身进化适应的一部分，又是对环境因素变化采取生存对策的一种适应[26-27]，在长期的自然选择中，每一个物种都形成了利于自己的最适活动节律[28]。毛冠鹿和小麂属同科不同属近缘种，但繁殖节律却并不相同。毛冠鹿多在10—11月发情交配，4—5月产仔，而小麂在贵州则全年可发情繁殖[29]，但在季节性活动节律上，两者却不是在繁殖期呈现最活跃状态，而是均在6—7月呈现一年中最活跃的状态，这可能与当地的气温和物候有关。麻阳河保护区7月达到年度气温最高(均温27.2℃)[30]，因此可能在6—7月由于中午较炎热，而导致2种动物中午的活动减少，而在早晨和黄昏的活动频繁度增加。6—7月正是麻阳河春季及初夏嫩枝叶期已过，尚未结实的间隔期，而主要木本植物种(麻阳河阔叶植物群落主要为栓皮栎Quercusvariabilis、丝栗栲Castanopsisfargesii等壳斗科Fagaceae植物)多开始于8—9月结实[17]，也可能是此时期适口性和营养性的食物减少，导致活动频度增加。

在日活动节律上，小麂与毛冠鹿日活动节律虽未完全重叠却大致相同，无显著差异(=0.85，P>0.01)，但小麂早高峰比毛冠鹿相对提前了1 h，且毛冠鹿存在第三高峰(23：00—24：00)。这种活动高峰的时间偏移，使得这两种食性相似、取食部位有所不同的同域分布的物种出现了生态位的偏离，从而降低了二者间竞争的激烈程度[31]。两物种的活动节律可能与当地的食物丰度、人为干扰、气候环境等均有一定关系[32]，本区域的小麂与毛冠鹿的时间节律与贵州宽阔水的小麂[13](小麂为晨昏型，存在 9：30—11：30 、 17：00—19：00 两个高峰)、贵州习水的毛冠鹿[12](毛冠鹿主要在傍晚活动，18：00—20：00)的时间节律存在较大差异。

在物种生境利用的种群分布分化上，在95个监测位点中仅有21个均出现两者重叠现象，表明两物种的分布的生境重叠度并不高，但并非完全没有重叠，在其中1个位点还出现两者仅间隔22″同时出现的情况。但大多数情况下，两者并不重叠，多数相机位点两者出现的时间平均相差30 d以上，从RAI分布图(图3)上，也可看出，两者的重叠度并不高。在生境利用的差异上，麻阳河的毛冠鹿与江西武夷山的研究结果相似，喜在常绿阔叶林和针阔混交林中活动[33]；而小麂主要在针阔混交林中活动，这可能与针阔混交林中植被更新较快、植物物候期多样、能提供更多小麂喜食的嫩芽嫩叶有关[34]。食物资源常常是驱动生态位分化的主要因素[35]。根据以往报道，这两种鹿科动物食性相似性较大，二者均喜食百合科(Liliaceae)、禾本科(Poaceae)、蔷薇科(Rosaceae)、鸢尾科(Iridaceae)等草本植物以及杜鹃花科(Ericaceae)、壳斗科(Fagaceae)等木本植物和部分藤本植物的新鲜组织[7，29，36]，而在麻阳河这类植物资源丰富且分布较广泛[17]，可为小麂和毛冠鹿提供充分的食物来源，因此是否食物资源差异驱动空间分化仍有待深入研究。在海拔上，小麂和毛冠鹿均在900—1 100 m达到活动强度最高峰，但在900 m以下的海拔地区小麂的活动强度明显高于毛冠鹿，说明小麂在麻阳河的低海拔地区仍有较大种群分布。在中海拔地区，小麂与毛冠鹿活动强度相似，重叠拍摄的机位也主要在这一地段，因此可能两者存在一定的生态位重叠，总体而言，在麻阳河，毛冠鹿在海拔范围上的占域大于小麂，本域海拔1 100 m以上的地区坡度较大，且针阔混交林减少，毛冠鹿在较高海拔的相对丰富度不高，活动相对较少。在坡位的差异上，小麂的活动强度最高峰出现在中上坡(RAI=34.19)，毛冠鹿的活动强度最高峰在中坡位(RAI=70.06)，这可能与小麂更适于坡度较陡的区域有关。同时受研究方法影响，我们主要从相机位点拍摄情况及所处生境角度分析两者群体分布和生境利用分化，至于两者更细致的生境选择偏好差异，仍有待进一步深入研究。

综上，可见麻阳河的小麂与毛冠鹿在空间分布和生境利用上存在显著差异性，这种差异性分化将减少小麂与毛冠鹿相遇的可能性，从而产生空间上的分离以维持共存，这与吕忠海等[37]对同为鹿科动物的东北马鹿(Cervuselaphusxanthopygus)和西伯利亚狍(Capreoluspygargus)的同域分布研究结果相似，但毛冠鹿与小麂的亲缘关系则要比马鹿和狍近得多[38]，而两者在活动节律上并无显著差异，因此，可能表明同域分布的近缘鹿科动物主要以空间利用分化的形式维持共存，而不是在活动时间分化上。根据本研究结果，我们建议在自然保护区的资源保护与巡护管理中，要充分注意两种物种的生境利用区别，注重生境的差异性保护管理及物种高峰活动期的人为活动干扰控制，避免两者因各自主要分布范围内的生境丧失和退化，造成交叠空间竞争加剧，从而更好地促进其共存和繁衍。

致谢：本研究得到贵州麻阳河国家级自然保护区管理局及凉桥、龚溪口、毛坝、大河坝、务川管理站的配合和帮助，其中冉茂权、田茂其、毛洪跃、黎功荣等16名护林员参与了相机安装与维护工作，贵州大学林学院沈拓、田基鹏、刘坤等多名学生参与了数据处理，贵州大学林学院朱源、苟雪、王丞等在文章撰写过程中提供帮助和指导，于此一并致谢。