大学生有氧运动能力与执行功能的关系：皮层厚度的中介作用

朱丽娜，殷恒婵*，陈爱国，张海娣，熊 轩，陈丹丹，崔 蕾，王 源

执行功能（executive function）是指在完成复杂的认知任务时，对其他认知过程进行控制和调节的高级认知过程，包含3个子功能，即抑制功能、刷新功能和转换功能（Funahashi，2001）。执行功能作为个体认知、情绪和社会功能的核心，对个体身心健康发展和社会和谐稳定有重要作用。因此，探讨影响个体执行功能发展的因素成为研究者关注的焦点。

有氧运动能力是影响执行功能发展的一个重要因素（季泰等，2014）。有氧运动能力又称有氧体适能、有氧耐力，是机体持久工作的基础，最大摄氧量（O2max）是反映个体有氧运动能力的重要运动指标之一。研究提示，增加体育锻炼水平和提高有氧运动能力有益于个体执行功能的健康发展。因此，探究有氧运动能力与执行功能的关系，有助于我们全面理解运动对执行功能影响的内在机制，为有氧运动能力对执行功能产生积极影响的观点提供理论依据。研究发现，较高的有氧运动能力，有助于儿童更有效地抑制与任务无关的干扰信息和更好地提高记忆准确性（Chaddock et al.，2011，2012；Monti et al.，2012；Scudder et al.，2014；Voss et al.，2011），以及缓解老年人因衰老引发的视觉空间、抑制和记忆功能的退化（Boots et al.，2015；Brown et al.，2010；Voss et al.，2010）。然而，少量的成年人研究中，关于有氧运动能力与执行功能各子功能关系的结论并不一致（Scisco et al.，2008；Scott et al.，2016；Themanson et al.，2006）。这可能与研究对象（包含年轻人和中年人）的年龄跨度较大有关，使得研究结果不一致。因此，有必要全面的探讨有氧运动能力与大学生执行功能3个子功能的关系。

脑成像技术的快速发展为全面揭示有氧运动能力与执行功能关系的潜在生理机制提供了新的研究视角。脑的结构可塑性特征在有氧运动能力和执行功能关系之间起到中介作用，可能是有氧运动能力能够影响执行功能的潜在神经通路。来自儿童和老年人群体的研究表明，有氧运动能力越高，执行功能行为表现越好，脑的可塑性特征表现为更集中的功能活动模式和更高效的网络连接效率，或是更高的白质完整性和更大的前额叶、海马灰质体积的特征，且前额叶、海马等灰质体积在有氧运动能力与执行功能的关系中起到中介作用（Hyodo et al.，2016；Oberlin et al.，2016；Weinstein et al.，2012）。虽然有研究指出有氧运动能力与年轻人群的灰质皮层厚度相关（Williams et al.，2017），然而，大学生有氧运动能力、皮层厚度和执行功能三者的关系尚未完全揭示，尤其是皮层厚度是否为有氧运动能力影响个体执行功能的潜在神经机制仍然不清楚。

皮层厚度是描绘脑的结构可塑性特征的重要指标，反映了灰质外表面与白质内表面的距离，通过基于脑区的皮质表面形态学（region-based morphometry，RBM）分析方法获得精细的皮层表面形态的微观结构信息，使脑的结构特征指标延伸至灰质皮层表面形态学的分析（Delvecchio et al.，2019）。大学生处于成年早期，脑灰质皮层成熟趋势由儿童期皮质增厚转向青少年期皮质变薄，且皮层厚度可有效预测其执行功能的发展，表现为额、顶叶区域的皮层厚度越大，或扣带回区域皮质厚度越薄，执行功能越好（Burzynska et al.，2012）。因此，皮层厚度在有氧运动能力与大学生执行功能关系中是否起到中介作用值得深入分析。

本研究以大学生为研究对象，综合使用体育测量技术、心理测量法和结构磁共振成像技术探讨有氧运动能力与执行功能、皮层厚度的关系，进一步分析皮层厚度在有氧运动能力与执行功能关系中发挥的中介作用，为揭示大学生有氧运动能力与执行功能关系及其潜在神经机制提供新证据。本研究提出两个假设：1）大学生各脑区皮层厚度及执行功能在高、低有氧运动能力组间存在差异；2）皮层厚度在有氧运动能力和执行功能的关系中起中介作用。

1 研究对象与方法

1.1 研究对象

本研究获得扬州大学附属医院伦理与人类保护委员会伦理批准。在某大学招募选取18～20岁在校大学生，标准为：1）无精神障碍及遗传病史，目前精神状况良好；2）被试视力或矫正视力＞0.8，无色盲和色弱；3）无严重身体疾病，无脑创伤及神经系统病史，无药物和酒精依赖史或其他可能影响脑结构与功能的疾病；4）右利手；5）采用瑞文标准推理测验（raven's standard progressive matrices，SPM）排除智力异常的大学生；6）采用某大学附属医院脑成像中心被试检查单，检查是否满足磁共振扫条件，如体内无植入金属（如金属假牙等），身上未装有电子的、磁的或机械的设备（如心脏起搏器）等；7）所有被试签署知情同意书。最终，217名（其中男98名，女生119名）在校大学生符合本实验选取标准。

1.2 有氧运动能力测试与分组

测试前，所有被试填写体力活动准备问卷，确保前一天未进行大强度运动，也未服用对神经刺激或抑制的药物和饮料等。正式测试前进行3～5 min的准备活动，防止运动损伤，并测量其基础心率（heat rate，HR），待心率恢复到安静状态，开始运动。测试过程中，采用Polar心率带监测运动中的心率变化。所有被试满足下述指标的任意4项即为达到O2max：1）随着负荷递增，吸氧量不变或稍有下降（1 500 ml/min）；2）呼吸商大于1.1；3）HR大于180 b/min；4）虽经反复鼓励，被试仍不能保持55～60 r/min的踏车速率。测试完毕后，记录最大摄氧量数值，休息5 min左右，待被试身体无异常反应后方可离开。将最大摄氧量数值（L/kg/min）乘以1 000再除以体重（kg），获得相对最大摄氧量（ml/min/kg），即有氧运动能力。

参考文献的分组方法（Chaddock-Heyman et al.，2015），将有氧运动能力＜30百分位的被试分为低有氧运动能力组（65人，其中男29名，女36名），有氧运动能力＞70百分位的被试分为高有氧运动能力组（65人，其中男39名，女26名）。

1.3 执行功能测试工具

本研究采用Flanker任务、2-back任务和More-odd shifting任务分别评估抑制功能、刷新功能和转换功能，该测试工具具有较高的信效度，并得到同行专家的一致认可（陈爱国 等，2015；颜军 等，2012；殷恒婵，2014）。测试指标为反应时/ms和正确率/%：反应时越短，代表该功能运行效率越高；正确率越高，代表该功能运行效能越好。

1.4 结构磁共振数据采集与皮层厚度数据处理

采用GE Discovery MR750W 3.0 T磁共振成像完成图像采集。T1-MPRAGE序列结构像扫描参数如下：TR/TE=7.20/3.06 ms，TI=450 ms，slice thickness=1.00 mm，flip angle=12°，acquisition matrix=256*256，field of view=256*256 mm。

皮层厚度的数据处理如下：基于Matlab（2017）平台，采用SPM 12软件的CAT12工具箱对T1-MPRAGE数据进行自动化预处理，完成3D-T1WI图像皮质表面的重组。1）配准和标准化：3D-T1WI图像空间配准到蒙特利尔神经病学研究所标准解剖空间。2）分割：将配准后的3D-T1WI图像分割为灰质、白质和脑脊液，对分割后的灰质图像进行强度校正。3）自动化重组脑表面：包括皮质表面配准、折叠表面的膨胀曲面细分和拓扑学缺陷的自动校正。4）图像质量控制：检查所有图像的同质性。5）空间平滑：平滑核大小为15 mm，以提高图像的信噪比。6）基于Desikan-Killiany-Tourville（DKT）皮质表面图谱自动标记皮质模板，提取感兴趣区的皮层厚度数值（Klein et al.，2012）。7）由于左、右脑皮层厚度存在显著的相关性（所有相关系数r＞0.259，P＜0.026），且未证实有氧运动能力对双侧脑皮层厚度有影响差异，因此对左、右脑皮层厚度测量值进行平均计算（Chaddock-Heyman et al.，2015）。

本研究感兴趣的先验脑区是与执行功能密切相关的脑区（Funahashi，2001），包括额叶（前额叶、额中回、额上回）、顶叶（顶上小叶、顶下小叶）、颞叶（颞上回、颞中回、颞下回）、外侧枕叶和扣带回（前扣带、后扣带），共11个皮质区域，皮质表面的区域标记方法参照了FreeSurfer的皮质表面算法（Klein et al.，2012）。

1.5 统计方法

统计分析采用SPSS 21.0，P＜0.05为差异具有统计学意义。采用卡方检验、独立样本t检验，比较高、低有氧运动能力两组被试在人口统计学变量、有氧运动能力水平和执行功能各维度的差异；采用多元方差分析（MANOVA），考察11个感兴趣区皮层厚度在高、低有氧运动能力两组被试间的差异，在此基础上，进一步检验高、低有氧运动能力组间皮层厚度具有显著性差异的脑区；采用偏相关分析，控制性别、年龄和BMI，检验有氧运动能力、皮层厚度（两组间具有显著性差异的脑区）与执行功能各子功能反应时的相关关系，进一步采用Process插件Model 4，检验皮层厚度在有氧运动能力和执行功能关系中的中介作用，采用偏差校正的百分位Bootstrap法，通过抽取5 000个Bootstrap样本，估计中介效应的95%置信区间。

2 结果

2.1 两组大学生人口统计学、有氧运动能力和执行功能的差异分析

对两组被试的性别采用卡方检验，结果显示（χ2=0.502，P=0.479＞0.05）差异无统计学意义；对两组被试的年龄、BMI（体重/身高2）进行独立样本t检验，结果显示，年龄[t（128）=1.813，P=0.072＞0.05]差异无统计学意义，BMI[t（128）=3.443，P＜0.001]差异具有统计学意义。

对两组被试的有氧运动能力进行独立样本t检验，结果显示，最大摄氧量[t（128）=-19.587，P＜0.001]和相对最大摄氧量[t（128）=-34.014，P＜0.001]的差异均具有统计学意义，表明高有氧运动能力组被试的有氧运动能力显著好于低有氧运动能力组。

对两组被试执行功能各子功能进行独立样本t检验，结果显示，两组被试间抑制功能反应时[t（128）=2.356，P=0.02＜0.05]、刷新功能反应时[t（128）=2.473，P=0.015＜0.05]和转换功能反应时[t（128）=6.514，P＜0.001]的差异均具有统计学意义，表明与低有氧运动能力相比，执行功能的3个子功能运行效率更高。两组被试间刷新功能正确率[t（128）=-2.344，P=0.021＜0.05]的差异具有统计学意义，但抑制功能[t（128）=-0.798，P=0.426＞0.05]和转换功能正确率[t（128）=-0.693，P=0.490＞0.001]的差异无统计学意义，表明高有氧运动能力组的运行效能仅在刷新功能上比低有氧运动能力组更好（表1）。

2.2 有氧运动能力对大学生灰质皮层厚度影响的结果分析

采用多元方差分析法，将BMI作为协变量，检验有氧运动能力对11个感兴趣区皮层厚度的影响。结果显示：高、低有氧运动能力对大学生11个感兴趣区皮层厚度[Wilks'Lambda=0.843，F（11，117）=1.954，P=0.036＜0.05，ηp2=0.157]的影响具有统计学意义。组间效应检验显示，前额叶[F（1，127）=6.573，P=0.012＜0.025，ηp2=0.049]和后扣带回[F（1，127）=7.204，P=0.008＜0.025，ηp2=0.054]的皮层厚度均存在差异，采用Bonferroni法进行校正的α水平为0.025。分析发现，与低有氧运动能力组相比，高有氧运动能力组的前额叶皮层更厚，后扣带回皮层更薄，表明较高有氧运动能力可促进前额叶皮层增厚、后扣带回灰质皮层变薄（表2）。

表1 两组被试人口统计、有氧运动能力和执行功能Table 1 Participants' Demographics，Aerobic Fitness and Executive Function M±SD

表2 高、低有氧运动能力两组被试脑区皮层厚度Table 2 The Differences of Cortical Thickness Between Two Groups M±SD

2.3 有氧运动能力、皮层厚度和执行功能的相关分析

采用偏相关分析，控制年龄、性别和BMI，检验有氧运动能力、皮层厚度和执行功能各子功能反应时、正确率的相关关系。结果发现：1）有氧运动能力与前额叶皮层厚度呈正相关关系（r=0.210，P=0.018＜0.05）（图 1d），与后扣带回皮层厚度呈负相关关系（r=-0.219，P=0.013＜0.05）（图1e），表明有氧运动能力水平越高，前额叶皮层越大，后扣带回皮层越薄。2）前额叶皮层厚度与抑制、刷新、转换功能的反应时和正确率均无显著性相关关系；后扣带回皮层厚度与抑制、刷新功能反应时和正确率均无显著性相关关系，与转换功能反应时呈正相关关系（r=0.291，P＜0.001）（图1f），与转换功能正确率则无显著性相关关系，表明后扣带回皮层越薄，转换功能的运行效率越高。3）有氧运动能力与刷新功能反应时呈负相关关系（r=-0.184，P＜0.05）（图1a），与刷新功能正确率呈正相关关系（r=0.202，P＜0.05）（图1c），与转换功能反应时呈显著性负相关（r=-0.490，P＜0.001）（图 1b），表明有氧运动能力越高，刷新功能运行效率和效能越好，转换功能运行效率越高。

图1 有氧运动能力、皮层厚度与执行功能的相关关系Figure 1.Correlation betweenAerobic Capacity，Cortical Thickness and Executive Function

2.4 皮层厚度在有氧运动能力与转换功能关系间的中介作用检验

本研究发现，有氧运动能力、后扣带回皮层厚度和转换功能反应时之间存在显著性相关关系。为进一步检验假设2，采用Hayes（2012）SPSS宏中的Model 4（简单中介模型），控制性别、年龄和BMI，对后扣带回皮层厚度在有氧运动能力和转换功能关系的中介效应进行检验。结果发现，有氧运动能力对转换功能的预测作用显著（B=-0.532，t=-6.277，P＜0.001）。放入中介变量后，有氧运动能力对转换功能的直接预测作用依然显著（B=-0.487，t=-5.712，P＜0.001）。有氧运动能力对后扣带回皮层厚度的负向预测作用显著（B=-0.238，t=2.512，P＜0.05），后扣带回皮层厚度对转换功能的正向预测作用也显著（B=0.189，t=2.413，P＜0.05）。此外，有氧运动能力对转换功能影响的直接效应及后扣带回皮层厚度的中介效应的Bootstrap 95%置信区间的上、下限均不包含0。这表明有氧运动能力不仅能够直接预测转换功能，而且能够通过后扣带回皮层厚度的中介作用预测转换功能。该直接效应（-0.487）和中介效应（-0.045）分别占总效应（-0.532）的91.54%、8.45%（表3，表4，图2）。

表3 后扣带回皮层厚度在有氧运动能力与转换功能关系间的中介模型检验结果Table 3 Indirect Model Test of Posterior Cingulate Cortex Thickness

3 讨论

3.1 大学生有氧运动能力在不同人口统计学变量上的差异

本研究发现，高、低有氧运动能力组在性别和年龄上同质，BMI、最大摄氧量和相对最大摄氧量存在显著性差异，提示BMI是影响个体有氧运动能力水平的一个因素。这与以往研究一致。Rauner等（2013）指出，超重或肥胖带来的脂肪含量增加与有氧运动能力下降具有相关关系。因此，随后的分析中，将BMI作为协变量进行控制。

表4 总效应、直接效应及中介效应分解Table 4 Decompositions List of Total Effect，Direct Effect and Intermediate Effect

图2 后扣带回皮层厚度在有氧运动能力与转换功能关系间的中介作用Figure 2.The Mediating Effect of Posterior Cingulate Cortex Thickness on the Relationship betweenAerobic Fitness and Cognitive Flexibility

3.2 有氧运动能力水平与皮层厚度和执行功能的关系

本研究发现，与低有氧运动能力相比，高有氧运动能力大学生执行功能中的抑制、转换子功能运行效率更高，刷新功能运行效率和效能均更高，前额叶的皮层厚度增加，后扣带回的皮层厚度变薄。这与以往研究一致。Themanson等（2006）发现，与低有氧运动能力组相比，高有氧运动能力组年轻成人表现出较好的对无关信息和错误信息的监控能力，即抑制功能的运行效率和效能均更好。Scott等（2016）发现，有氧体适能程度越高，刷新功能的行为表现越好，额顶叶网络神经功能越有效。Scisco等（2008）发现，高有氧体适能组和低有氧体适能组的大学生在转换功能上存在差异，且高有氧体适能组大学生表现较好。本研究再次验证有氧运动能力越高的个体，其执行功能中的各子功能运行效率更高，刷新功能还表现出更好的运行效能。这为全面揭示有氧运动能力与大学生执行功能3个子功能的关系提供了新证据。

本研究发现，较高有氧运动能力与前额叶皮层厚度增加有关。这与以往的研究一致。Herting等（2013，2014）发现，高适能青少年比低适能青少年表现出更高的平均活动水平和最大活动水平，以及更好的最大摄氧量；有氧运动能力和额叶、运动区域的白质连接有关。Burzynska等（2012）发现，年轻成人与老年人相比，额叶的皮层厚度越大，执行功能表现更好，这种关系在老年人中比年轻成人更强。本研究未发现前额叶皮层厚度与执行功能3个子功能相关，可能与研究对象是处于成年早期的大学生前额叶皮层厚度与执行功能的直接对应关系较低有关。基于以上认识，本研究认为，较高的有氧运动能力与前额叶皮质厚度增加有关，推测成年早期前额叶在执行功能的加工过程中占据核心地位，较高的有氧运动能力提高了前额叶皮质的可塑性。

本研究发现，较高的有氧运动能力与后扣带回皮层厚度变薄相关，且后扣带回皮层厚度变薄与更短的转换功能反应时呈正相关。后扣带回是一个高度连接和代谢活跃的脑区域，是默认网络的核心节点（Hayden et al.，2010；Pearson et al.，2011）。当两项任务竞争同一认知资源时，后扣带回在这一过程中起相互转换的调节与控制作用。此外，两个任务进行切换时，需要抑制后扣带回皮质中神经元的活动，反映了默认网络活动中后扣带回皮质与其他脑区在控制过程中相互竞争（Leech et al.，2014；Smallwood et al.，2013）。研究发现，在青少年晚期和成年早期，灰质皮层厚度表现为从增厚到变薄的成熟趋势（Shaw et al.，2006），提示成年早期的后扣带回皮层厚度变薄是皮质成熟的表现，以提高转换功能运行效率。Castro等（2016）发现，有氧运动能力与成年个体局部扣带回皮层厚度及灰质体积下降相关。综上所述，较高有氧运动能力有益于成年早期大学生后扣带回区域的皮质成熟，促进后扣带回皮层厚度变薄，提高转换功能运行效率。

3.3 后扣带回皮层厚度在有氧运动能力与执行功能关系中的中介作用

本研究表明，有氧运动能力不仅能够直接预测转换功能反应时，而且能够通过后扣带回皮层厚度的中介作用预测转换功能反应时。本研究在中介作用检验中对性别、年龄和BMI等无关变量进行控制，并对结果进行Bootstrap校正，统计方法严谨，结果科学可靠。本研究中，后扣带回皮层厚度在有氧运动能力与转换功能关系中的间接效应占比仅8.45%。这一结果具有合理性。首先，皮层厚度是脑的可塑性特征的一个方面。研究发现，有氧运动能力对脑的可塑性影响还体现在脑功能和结构的其他指标上。如Erickson（2009）等表明，高运动能力的老年人有着更大的海马体积，更好的记忆能力，海马体积在一定程度上调节了有氧运动能力与空间记忆之间的关系。对儿童和健康年轻成年人的研究发现，海马体积在有氧运动能力与联想记忆的关系中起到中介或调节作用（Chaddock et al.，2010；Schwarb et al.，2017）。其次，后扣带回区域皮层厚度在有氧运动能力和转换功能中起到中介效应，但执行功能的加工过程依赖多个脑区的协同作用（Diamond，2013）。因此，后扣带回仅是执行功能协同工作网络的一个区域，对于执行功能信息加工处理过程的贡献是有局限性的。

由三个变量的两两关系分析可知，有氧运动能力可能促进成年早期大学生后扣带回灰质皮层的成熟，进而维持较好的转换功能表现（Castro et al.，2016；Shaw et al.，2006）。后扣带回在两者关系间如何起到作用？我们根据已有文献推测，发现相比其他皮质区域，后扣带回皮质会消耗更多的能量，以应对转换任务中的反应变化，进行快速调整和任务切换（Minoshima et al.，1997）。由此可知，较高有氧运动能力有益于成年早期大学生后扣带回区域的皮质成熟，从而促进转换功能的行为表现。本研究首次提出皮层厚度可能是有氧运动能力影响个体执行功能的潜在神经通路，为全面理解有氧运动能力与执行功能的关系提供新的视角。

4 研究不足与展望

本研究首次采用中介模型检验探索皮层厚度在有氧运动能力与执行功能关系间的中介作用，发现有氧运动能力、灰质皮层成熟与执行功能关系的潜在神经通路，为全面揭示有氧运动能力与执行功能的关系提供了新证据。但仍存在一些不足：横断面的研究仅在一定程度上解释了有氧运动能力差异对皮层厚度和执行功能的影响，纵向干预研究的实验设计可能更有助于理解有氧运动能力提升与脑认知健康促进的因果关系。未来，有必要开展针对更广泛人群的运动干预、有氧运动能力、脑与认知的因果关系及神经机制的探索，为制订能够促进体质和脑认知健康的运动干预方案提供理论基础与关键技术。

5 结论

1）有氧运动能力与大学生执行功能各子功能关系密切。有氧运动能力较高的大学生，执行功能中的3个子功能行为表现更好。

2）较高的有氧运动能力能够促进大学生前额叶、后扣带回区域皮质发育成熟，后扣带回皮层厚度在有氧运动能力与转换功能关系中起中介作用。