入侵植物红毛草碳、氮、磷化学计量特征及其营养策略

陈 文，王桔红，陈晓芸，郭纳虹,苏佳玲，周晓莹，黄 蓉

(1.韩山师范学院烹饪与酒店管理学院,广东 潮州 521041;2.韩山师范学院食品工程与生物科技学院，广东 潮州 521041)

生态化学计量学是分析有机体多重化学元素的质量平衡对生态交互作用影响的一种理论[1-2]，尤其强调主要元素间的计量关系。碳(C)是植物通过光合作用同化的各种生理生化过程的底物和能量来源，氮(N)和磷(P)是各种蛋白质和遗传物质的重要组成元素[3]，3者的元素比能反映植物的关键特征，并能反映植物对资源的利用效率以及对资源数量和种类的需求[4-5]。近年来，国内外学者在全球或区域尺度上对植物C、N、P含量及分布格局与气温和降水[6-7]、土壤养分有效性[8]、植物种类[9]、生长季节[10]以及演替阶段[11]等多种因素的关系进行了研究，并对植物N、P化学计量特征与植物特性之间的关系、植物群落功能差异的影响进行了探讨[12-13]。植物对养分的吸收和利用率、对营养的需求量以及植物生长环境中土壤N、P养分水平是导致植物间生长速率、繁殖输出和竞争力差异的重要因素[4,14]。外来种的入侵能力不仅依赖于其繁殖能力[15]、化感作用[16]、对环境的适应性等[17-18]，而且也取决于其生长速率以及对环境资源的竞争力[19-20]。目前，生态化学计量学的研究主要集中在森林、草地、荒漠生态系统及大尺度样带上[9-11,21]，但对生物入侵的化学计量学机制方面的研究还较少[19,22-23]。有研究发现，在养分充足的生境中，外来生物通过“竞争优势策略”即高生长率和繁殖输出实现成功入侵；在养分匮乏或资源有限的环境中入侵种则通过“耐受策略”或“资源保护策略”增大竞争力战胜本土种[24]。生物体的C、N、P含量及比例与生长率密切相关，由于生物体的快速生长需要大量rRNA合成蛋白质，而rRNA 中含有大量P，从而使生长率高的生物或组织具有较低的C/P比和N/P比[25]。因此，植物体C、N、P含量及元素比不仅可以反映植物对养分的吸收和利用状况，还可反映植物的相对生长速率和营养策略[1-2,26-28],从生态化学计量学解释外来植物的养分策略以及入侵能力成为研究热点[19]。

我国是一个生态系统高度多样化的国家，也是植物入侵较严重的国家之一。据统计，中国外来入侵植物共515种，有260多种分布在东南部亚热带地区[29]，其中菊科、豆科和禾本科分别占入侵植物种类的18.2%、12.7%和9.1%，构成了我国入侵植物的3大科[30]。红毛草(Rhynchelytrumrepens)是禾本科(Poaceae)红毛草属多年生草本植物，原产于热带南非，作为观赏植物和牧草被世界各地广泛种植，在我国主要分布于福建、广东、广西、海南及台湾等最低气温大于10 ℃的地区[31]。由于红毛草具有较强的抗逆性和适应性，成为热带和南亚热带地区许多受损生境的先锋植物，广泛存在山坡、草地、采石场及高速公路旁等典型受损的生境中，并成为简单草本植物群落中的优势种，尚未进入农田，为2级入侵杂草[30-31]。红毛草能够成为先锋种必然有其特殊的生物学特性、生态适应性或较快的生长速度以及强大的竞争力。陈彦等[32]发现红毛草种子寿命长、萌发率高，具有突然爆发和快速繁殖的潜能；张丽娜等[33]发现红毛草入侵改变了土壤微生物群落结构及理化性质，使得土壤条件更有利于其生长。然而对红毛草C、N、P化学计量比的动态变化以及红毛草与本土种化学计量特征的比较研究尚鲜见报道。

通过对不同入侵程度的红毛草各器官C、N、P含量及化学计量比的研究，剖析其元素含量及元素比的动态变化和分配特征，同时通过对重度入侵红毛草和本土伴生种马唐(Digitariasanguinalis)各器官化学计量特征的比较，探查红毛草的营养策略及其入侵机制，进一步为外来入侵植物的有效预测和防控提供参考和依据。

1 研究材料与研究方法

1.1 研究区概况

研究区位于粤东地区(22°37′～24°91′ N, 114°54′～117°10′ E),该地域属于亚热带海洋性季风气候区，日照充足、雨量充沛, 年均气温21.4 ℃，年均日照1 900～2 400 h, 年均降水量1 300～2 400 mm。极端最高气温39.6 ℃，极端最低气温-0.5 ℃。土壤为酸性红壤或砖红壤，腐殖质较少。气候温和，终年常绿，生物多样性水平高，生长了大量入侵植物[29]，如危害严重的微甘菊(Mikaniamicrantha)、三裂叶蟛蜞菊(Wedeliatrilobata)、飞机草(Eupatoriumodoratum)、鬼针草(Bidenspilosa)、空心莲子草(Alternantheraphiloxeroides)、五爪金龙(Ipomoeacairica)等，中等程度危害的含羞草(Mimosapudica)、青葙(Celosiaargentea)、红毛草、两耳草(Paspalumconjugatum)等[30]。

1.2 样品采集与处理

1.2.1样品采集

在广东省潮州市市郊东南方向约20 km处选择红毛草竞争演替明显的区域作为研究区。在研究区内选取红毛草单种盖度<30%的入侵群落为轻度入侵样地(L), 30%～60%为中度入侵样地(M),>60%～90%为重度入侵样地(H)。轻度入侵地的红毛草与赛葵(Malvastrumcoromandelianum)、鬼针草、含羞草、假地豆(Desmodiumheterophyllum)等多种植物混生；中度入侵地的红毛草与赛葵、含羞草、牛筋草(Eleusineindica)等多种植物处于竞争生长状态；重度入侵样地主要生长红毛草，周边散生含羞草、牛筋草、鼠尾粟(Sporobolusfertilis)等植物。3种程度入侵样地的生境条件见表1。每种入侵样地设置5个1 m2样方，样方之间间隔20 m以上，每个样方采集20～30植物体全株。在入侵样地周边选取同科本土种马唐，按以上方法设置5个样方采集植物体全株。在每一样方去除表层枯枝落叶后，用土钻在0～10和>10～20 cm层以“S”型钻取7个点的土壤，每个样方的每层土壤混合均匀，取200～300 g土样，做好标记。

表1 采集样地信息

1.2.2样品处理

将采集的植物全株清洗干净，用吸水纸迅速将水吸干，用剪刀将根、茎、叶分开包扎，105 ℃条件下杀青30 min，80 ℃烘干至恒重，实验室干燥保存，测定之前粉碎样品。

将采集到的土壤样品去除杂物后自然风干，研磨后过0.095 mm孔径筛，放入铝盒中干燥保存、待用。

1.3 C、N、P含量的测定

采用重铬酸钾外加热法测定植物和土壤有机碳(TOC)含量，凯氏定氮法测定全氮(TN)含量，钼锑抗比色法测定全磷(TP)含量，碱解-扩散法测定土壤有效氮(AN) 含量，钼锑抗比色法测定土壤速效磷(AP) 含量[34]。

1.4 数据处理

采用SPSS 19.0统计软件对数据进行统计分析，P<0.05 时表示有统计学意义。以单因素方差分析(one-way ANOVAs)对植物各器官之间、不同入侵程度之间植物C、N、P含量以及C/N、C/P、N/P比进行差异性分析,以最小显著性差异法(least significant difference, LSD)进行多重比较；对植物各器官C、N、P含量和元素比与土壤营养元素之间进行线性回归，以检测其相关性。

研究数据采用Excel 2010软件计算和整理，采用SPSS 17.0 和Origin 10.5软件进行统计、分析和作图。

2 结果与分析

2.1 不同入侵程度的土壤营养水平

红毛草3种入侵程度的土壤之间C、N、P、AN、AP含量均无显著差异(P>0.05)，w(AP)依次为重度入侵地(42.15 mg·kg-1) >中度入侵地(35.18 mg·kg-1)>轻度入侵地(26.9 mg·kg-1)。除中度入侵地外，轻度和重度入侵地0～10 cm和>10～20 cm 土层AN含量无显著差异(P>0.05)。0～10 cm和>10～20 cm 土层土壤w(C)平均值分别为12.86和10.36 g·kg-1，w(N)为1.08和0.92 g·kg-1，w(P)为0.53和0.49 g·kg-1，w(AN)为94.49和75.17 mg·kg-1，w(AP)为34.22和26.73 mg·kg-1(表2)。

2.2 三种入侵程度的红毛草各器官C、N、P含量

红毛草3种入侵程度之间茎P含量差异显著(P<0.01),重度入侵地红毛草茎w(P)(2.858 g·kg-1)显著大于中度(1.197 g·kg-1)和轻度入侵地(1.284 g·kg-1),其他元素含量差异不显著(P>0.05)。3种入侵程度的红毛草叶w(N)(14.35～16.55 g·kg-1)极显著大于根(5.376～6.057 g·kg-1)和茎(4.204～4.238 g·kg-1)(P<0.01)；重度入侵的红毛草叶和茎w(P)(2.949 和2.858 g·kg-1)极显著大于根(1.261 g·kg-1)(P<0.01)，中度和轻度入侵地红毛草叶w(P)(2.213和2.451 g·kg-1)极显著大于茎(1.197和1.284 g·kg-1)和根(1.364和1.347 g·kg-1)(P<0.01)(图1)。

表2 红毛草入侵地土壤C、N、P含量

数据后英文大写字母不同表示同一入侵程度不同土层间某指标差异显著,小写字母不同表示同一土层不同入侵程度之间某指标差异显著 (P<0.05)。

直方柱上方英文大写字母不同表示同一入侵程度红毛草不同器官之间 N、P含量差异显著，小写字母不同表示不同入侵程度之间红毛草 某一器官N、P含量差异显著(P<0.05)。图1 不同入侵程度的红毛草各器官N和P含量Fig.1 The N, P contents in root, stem, and leaf of Rhynchelytrum repens with three invasion degrees

2.3 不同入侵程度的红毛草各器官C、N、P比值

红毛草不同入侵程度之间其茎C/P比、N/P比和叶C/N比差异显著(P<0.05)，茎C/P比为中度入侵(398.92)>轻度入侵(354.43)>重度入侵(164.29)(图2)，茎N/P比为轻度入侵(3.613)>中度入侵(4.062)>重度入侵(1.510)，叶C/N比为中度入侵(28.87)>重度入侵(25.81)和轻度入侵(24.32)。同一程度入侵地红毛草根、茎、叶之间C/P比、N/P比和C/N比差异显著(P<0.05)。3种入侵程度的红毛草N/P比从大到小均为叶>根>茎，C/N比为茎>根>叶；轻度和中度入侵地红毛草的C/P比从大到小为茎>根>叶，而重度入侵地红毛草C/P比为根>茎和叶。

直方柱上方英文大写字母不同表示同一入侵程度红毛草不同器官之间 化学计量比差异显著，小写字母不同表示不同入侵程度之间红毛草 某一器官化学计量比差异显著(P< 0.05)。图2 不同入侵程度红毛草各器官C、N、P化学计量比Fig.2 C, N, P element ratios in root, stem, and leaf of Rhynchelytrum repens with different invasion degrees

2.4 红毛草各器官和土壤营养元素含量之间的相关性

相关性分析显示，红毛草茎w(C)与0～10 cm土壤w(C)(r=-0.595,P<0.05)、w(TN)(r=-0.569,P<0.05)呈显著负相关；与>10～20 cm土壤w(C)(r=-0.562,P<0.05)、w(AP)(r=-0.714,P<0.01)呈显著和极显著负相关。叶w(N)与>10～20 cm土壤w(P)之间为显著负相关(r=-0.538,P<0.05),与0～10 cm土壤w(AP)之间为显著正相关(r=0.538,P<0.05)，其他各器官元素含量及元素比与土壤营养元素含量之间的相关性不显著(P>0.05)。

2.5 红毛草与马唐各器官C、N、P含量比较

方差分析显示，红毛草(重度入侵)与马唐生境之间0～10或>10～20 cm土壤C、N、P含量均无显著差异(P>0.05)。红毛草和马唐之间根C、N、P含量无显著差异(P>0.05)，红毛草茎N和P含量以及叶N含量显著大于马唐(P<0.05)(表3)。

表3 红毛草和马唐各器官C、N、P含量

红毛草茎C/P比 (164.29)极显著小于马唐(281.72)(P<0.01)，叶C/P比无显著差异；红毛草茎N/P 比(1.51)显著小于马唐(2.27)(P<0.05)，叶N/P 比 (5.86)显著大于马唐(3.62)(P<0.05)。红毛草和马唐之间各器官C/N比无显著差异(P>0.05)。

3 讨论

土壤C、N、P含量及各元素比代表着生境的资源水平[35]，直接影响植物对养分的吸收和利用, 改变植物N、P含量甚至植物整体生物量分配和生态策略[36]。该研究中红毛草生境0～10和>10～20 cm土壤w(TN)平均值为1.113和0.916 g·kg-1，w(TP)为0.548和0.491 g·kg-1, 与全国土壤w(TN)平均值(1.01 g·kg-1)和w(TP) 平均值(0.64 g·kg-1) 相近[37]。红毛草3种程度入侵地之间土壤C、N、P、AN、AP含量无显著差异，但AP含量由轻度、中度向重度入侵地逐渐增大,说明植物入侵在一定程度上会改变土壤营养成分，该结果同金宝石等[38]的研究相符。

受气候、降水、土壤以及植物类型、生长阶段等因素的影响，植物C、N、P含量在不同功能群、生长地区、生长季、器官之间以及环境梯度下存在明显差异[14]。重度入侵的红毛草茎P含量显著大于中度和轻度入侵地，显示随入侵程度的增加红毛草将P更多地分配至茎，这可能与茎的生长活跃、三磷酸腺苷需求较大而核酸合成较多有关[23]。叶是植物同化和贮存营养物质的重要器官，也是植物吸收营养物质最多的部位，许多植物叶片的N、P含量比根高[14,39]。红毛草各器官元素含量有较大差异，叶N含量显著大于根和茎，说明红毛草生长过程中将更多的N和P分配至叶，以贮存同化产物。值得注意的是，重度入侵的红毛草茎P含量与叶含量相近，显示红毛草对P的分配出现了变化，轻度入侵的红毛草将P较多地分配至叶片，随入侵程度的加剧，P向茎的分配增大。有机体或器官中P含量受生长或发育速率的影响，生长发育速度快的植物或器官有较高的P含量，所以可以认为重度入侵的红毛草茎P含量增大是由其快速生长导致的[23]。红毛草叶w(N)略小于中国753种植物叶w(N)平均值 (19.09 g·kg-1)[21]和中国东部654种陆地植物的叶w(N)平均值 (17.55 g·kg-1)[28]；然而3种程度入侵的红毛草叶w(P)显著大于中国753种植物的叶w(P)平均值(1.46 g·kg-1)[21]和中国东部654种陆地植物的叶w(P)平均值(1.56 g·kg-1)[28]，也大于全球景观下植物叶w(N) (1.77～1.99 g·kg-1)[6]，说明红毛草对P有较强的吸收和或富集能力，与王维奇等[22]、马明睿等[23]的研究结果一致。

N、P可看作是陆地生态系统的限制性元素，叶片N/P 比常被用来评价生态系统中植物生长的限制因子[40-41]。3种入侵程度的红毛草叶N/P比均小于临界值(14),显示该地域大多数植物的生长表现受到N的限制，该研究结果同姚凯等[42]对岩生草本植物的研究结果相似。然而，养分限制诊断指标的敏感性和适用性因物种、研究尺度不同而存在差异[43]，在同一个群落内，有的物种是受N限制，有的物种则是受P限制，因而单一植物的N/P比并不能应用于整个生态系统的评价。

外来种入侵取决于环境的资源水平、对资源的利用能力以及植物对资源的需求量[44]。植物组织的化学计量比是植物体对当地可利用资源的生理调节的结果，其元素比可以反映出植物生长速率和营养对策[45-46]。生长速率理论(growth rate hypothesis, GRH)认为生物体必须改变它们的C、N、P 比值以适应生长速率的改变, 对许多生物来说,高生长速率对应低C/P比，尤其是低N/P比[47]，C/N比则反映了植物贮存同化产物的能力[19,48]。红毛草茎C/P比、N/P比在不同入侵程度之间有显著差异，依次为轻度入侵>中度入侵>重度入侵，说明随入侵程度的增大，红毛草茎的生长速率加快；不同器官之间N/P比和C/N比差异显著，N/P比为叶>根>茎，C/N比为茎>根>叶，进一步说明红毛草茎具有较快的生长速率并能贮藏同化产物，能够以生长竞争优势获取更多资源。

已有研究表明，外来种在不同资源的生境中可能采取不同的营养策略，在高营养环境中能快速吸收和利用环境有效资源，以快速生长来增大竞争性，即生长竞争策略；在低资源环境中，外来种一方面能够快速高效吸收和利用环境中的资源，另一方面对资源有较少的需求量，以战胜对资源需求量大的本土种，为资源保护策略[19,49]。重度入侵的红毛草茎N和P含量、叶N含量显著大于本土种马唐，说明红毛草对土壤N和P具有较高的吸收和利用能力，这可能是其成功入侵的重要机制之一。此外，红毛草茎C/P比和N/P比均显著小于马唐，显示红毛草茎具有较快的生长速率[1,50]，以生长竞争优势战胜本土种，即采取了生长竞争策略。红毛草和马唐之间根、茎、叶的C/N比均无显著差异，显示2种植物各器官贮藏同化产物的能力相近。

C、N、P是土壤中重要的生源元素，相关性分析是揭示营养元素化学计量关系变化的重要手段[51]。红毛草茎C含量与土壤TOC、TN、AP含量呈显著负相关关系，叶P含量与0～10 cm土壤AP含量之间为显著正相关，其他元素含量与土壤的关联性较弱，说明高P环境有利于红毛草地上部分的快速生长，为红毛草的入侵提供了优越的条件。因此，在红毛草尚未形成大范围的入侵之前应控制生活和工业中P的过度排放，避免含P高的污水进入环境。该研究仅对不同入侵程度的红毛草化学计量特征及营养策略进行了研究，不同生长季节、水肥条件均会导致植物体内N、P含量的变化[52]，未来应在入侵种各营养元素比对环境因子如气温、降水的响应特征方面进行研究，以深入剖析外来种随气候变化入侵和扩散的风险。

4 结论

(1)不同入侵程度的红毛草茎w(P)差异显著，重度入侵地(2.858 g·kg-1)>轻度入侵地(1.284 g·kg-1)>中度入侵地(1.197 g·kg-1)。随入侵程度增加，植物将P更多分配至茎。

(2)红毛草不同器官之间N、P含量差异显著，N含量从大到小依次为叶>根和茎；重度入侵的红毛草P含量从大到小为叶和茎>根，中度和轻度入侵地为叶>茎和根。

(3)3种不同入侵程度的红毛草N/P比从大到小为叶>根>茎；轻度和中度入侵地红毛草C/P比从大到小为茎>根>叶，重度入侵地红毛草为根>茎>叶。随红毛草入侵程度增大，茎的生长速率加快。

(4)红毛草对N、P有较强的吸收和利用能力，其茎N和P含量、叶N含量显著大于本土种马唐；红毛草茎C/P比和N/P比均显著小于马唐，红毛草的茎具有较快的生长速率，以生长竞争策略战胜本土种马唐。