珠海城区臭鼩肥满度的性二态及其与气象因子的关系

母华强， 左崇圣， 黄诚博， 王远， 陈庆仪， 陈艳

(广东省珠海市第二中学，广东珠海519000)

大部分小型哺乳动物的肥满度存在明显的季节性变化，一般表现为春季高于夏季(刘志龙，李仲来，1993；房继明等，1995a，1995b；刘伟等，2003)。不同季节中的气温(李晓晨等，1992；鲍毅新，杜卫国，2000；郑元利，杨再学，2003；周朝霞等，2007)、食物来源(高枫，鲍毅新，1995；杨再学，1995；郑元利，杨再学，2003；周朝霞等，2007；母华强等，2013)、降雨(鲍毅新，杜卫国，2000)等环境因素及繁殖(李晓晨等，1992；杨再学，1995)、种群密度(刘伟等，2003)等均可影响动物的肥满度。

臭鼩属鼩形目鼩鼱科Soricidae臭鼩属Suncus(胡锦矗，2007)，以蟑螂等昆虫为食(詹绍琛，1988)，主要分布于亚洲东部、东南部及西南部，在我国南方为常见种(阅可延，1988)。臭鼩既是印鼠客蚤Xenopsyllacheopis(杨华源等，2006)和鼠疫杆菌Yersiniapestis(Marshalletal.，1967)的寄主，又可用于动物行为研究(Keiichiroetal.，1999)。臭鼩分为共栖型和野外型，前者常出现在人类居住区，后者生活在远离人类的灌丛、森林中。臭鼩繁殖季为4—6月和8—10月，每胎1～5仔，幼仔约3周后断奶(Smith，解焱，2009)。不同地区的臭鼩在形态结构、繁殖等方面有较大的差异(Chalesetal.，1966；Yong，1974；Brooksetal.，1980；胡根林，诸葛阳，1994)，并对环境变化特别敏感(沃恩等，2017)。为了解亚热带气候条件下，城市环境中臭鼩肥满度的变化规律及影响因素，根据当地的气候特征划分季节，并采用更优的肥满度计算指标，于2017年6月—2019年3月对广东省珠海市城区臭鼩肥满度进行了系统研究，以期揭示臭鼩肥满度在性别间、未怀孕雌性和怀孕雌性间及季节间的差异，并探讨肥满度变化的原因。

1 研究方法

1.1 研究地区概况

珠海市(113°03′～114°19′E，21°48′～22°27′N)位于广东省南部，属亚热带季风气候区，气候湿润，年均相对湿度79%，年均气温22.4 ℃，年日照数1 605～2 545 h(田广红等，2015)。城区主要位于香洲区，绿化良好，街道两侧多带状绿化带，有众多城区绿地公园。根据当地的降水量将一年划分为春季(1—3月，又叫雨季前)、夏季(4—9月，又叫雨季)及秋季(10—12月，又叫雨季后) 3个生态季节(范伶俐等，2010)。春季和秋季降水少，月均降水量100 mm以下，夏季湿热、降水多，月均降水量200～400 mm。

1.2 样本的获取、处理及气象数据的收集

臭鼩于2017年6月—2019年3月在香洲区城区约5 km2的范围内捕获(图1)。以酱油煎猪皮为诱饵，在城区绿化带内用中型铁板鼠铗单线布铗，同一季节中布铗点不重复。采用铗夜法，于无雨天傍晚将铗置于绿化带的隐蔽处，第二天早上收铗。调查期内每月进行布铗，月布铗数及捕获率(捕获率=捕获数/放铗数×100%，表示种群相对密度)等详见表1。

表1 臭鼩捕获的基本情况Table 1 The result of trapping for Suncus murinus

图1 广东省珠海市城区臭鼩研究区域及布铗点Fig. 1 Study site and capture plots of Suncus murinus in the unban areas of Zhuhai， Guangdong Province

捕获样本带回室内称量体质量(body mass，W)(精度0.1 g)，测量体长(body length，L)(精度0.1 mm)等。对样本分辨雌雄、解剖、测量，并称量胴体质量(精度0.1 g)等。由于雌性臭鼩出生后3周可达性成熟(阅可延，1988)，独立生活过程中幼年期很短(杨士剑，诸葛阳，1989)，因此捕获个体中大多数独立生活已有相当时间。本研究发现，最小怀孕的雌性个体体质量为24 g，故将此体质量以下的雌性个体剔除，雄性个体参照杨士剑和诸葛阳(1989)的标准将睾丸长度在5 mm及以下的雄性剔除，剩余个体数据用于分析。

采用在灵敏度、季节动态中更优的重长指标KWL(W/L)计算肥满度(房继明等，1995a，1995b)，该指标为单位体长所承担的生物量，值越大，肥满度越高。为了消除摄食、繁殖状况等对体质量的影响，在计算肥满度时用胴体质量代替体质量(刘志龙，李仲来，1993；刘伟等，2003)。

季节气象特征数据，季月平均温度、季月平均降水量、季月平均相对湿度及季月平均日照数从珠海市气象局获得。

1.3 数据分析

采用Kolmogorov-Smirnov test检验数据的正态性。如数据呈正态分布，采用单因素方差分析(One-Way ANOVA)检验肥满度在性别间、未怀孕雌性和怀孕雌性间及季节间的差异性；反之则用非参数检验(Kruskal-WallisH)进行。若满足方差齐性，用Bonfferrom test进行组间肥满度的多重比较，否则采用Dannet’ T3 test。通过Spearman相关系数分析肥满度与气象因子的相关关系。所有统计分析均在SPSS 21中进行，显著水平设为α=0.05(双尾检测)。

2 结果

共布铗2 497个铗日，捕获337只臭鼩。2017年夏季和秋季分别布铗152个和154个，季捕获率分别为15.13%和12.78%。2018年春、夏和秋季布铗数分别为420个、760个和283个，季捕获率分别为10.95%、16.18%和13.43%。2019年春季布铗342个，季捕获率为11.11%。季捕获率为夏季>秋季>春季(表1)。捕获个体中选取328只成体肥满度数据用于后续分析。

经Kolmogorov-Smirnov test检验，肥满度数据在季节及性别间均呈正态分布，但组间不满足方差齐性，故组间多重比较使用Dannet’ T3 test。

2.1 体质量的性别差异

2.2 肥满度的性别差异

雄性、未怀孕雌性和怀孕雌性肥满度均值分别为3.32、2.34和2.40，差异有统计学意义(One-Way ANOVA：F2，326=140.622，P<0.001)。与未怀孕雌性及怀孕雌性相比，雄性具有较高的肥满度(P<0.001)，并且在各个季节中，雄性均比前两者高(P<0.001)。未怀孕雌性与怀孕雌性肥满度之间差异无统计学意义(One-Way ANOVA：F1，161=0.949，P=0.331)，但在春季，后者比前者高且差异有统计学意义(P<0.05)(表2)。

2.3 肥满度的季节差异

雄性臭鼩个体肥满度具有显著的季节差异(One-Way ANOVA：F2，164=5.666，P=0.004)，春季和夏季肥满度显著高于秋季(P<0.05)。未怀孕雌性肥满度在季节间的差异无统计学意义(F2，92=2.235，P=0.113)。怀孕雌性肥满度在季节间的差异有统计学意义(F2，66=7.401，P=0.001)，春季肥满度明显高于夏季和秋季(P<0.05)(表2)。

表2 臭鼩肥满度在性别及季节间的比较Table 2 A comparison of the relative fatness of Suncus murinus among sexes and seasons by One-Way ANOVA

2.4 肥满度与气象因子的关系

Spearman相关分析结果显示，雄性臭鼩个体的肥满度与4种气象因子均无显著相关性(P>0.05)(图2)。未怀孕雌性肥满度与季月平均降水量呈显著正相关(P=0.022)，与其他因子无显著相关性(P>0.05)(图3)。怀孕雌性肥满度与季月平均温度呈显著负相关(P=0.005)，与其他因子无显著相关性(P>0.05)(图4)。

图2 雄性臭鼩肥满度与气象因子的关系Fig. 2 Relationship between the relative fatness of male Suncus murinus and meteorological factors

图3 未怀孕雌性臭鼩肥满度与气象因子的关系Fig. 3 Relationship between the relative fatness of non-pregnant female Suncus murinus and meteorological factors

图4 怀孕雌性臭鼩肥满度与气象因子的关系Fig. 4 Relationship between the relative fatness of pregnant female Suncus murinus and meteorological factors

3 讨论

3.1 布铗差异对调查结果的影响

在小型兽类种群的调查中，鼠夹法简单易行，是使用最为广泛的一种调查方法(郑新民等，2008)。此法中，常用捕获率表示种群的相对密度(田家祥等，1990)，捕获率高代表种群密度高，反之密度低。但鼠夹法如长期、大强度进行会对种群造成明显的影响，应合理安排调查频度和置铗密度(郑新民等，2008)。本研究中采用了单线布铗，同一季节中布铗点不重复，以降低捕打强度。

城市环境中用鼠夹法获取样本，如按固定铗距，部分铗会暴露在行人(特别是小孩)易发现处，很容易引起伤害事故，故只在绿化带的隐蔽处置铗。又因不同地方的绿化带长度或面积的差异，每次布铗数不相同，以致同季节中月捕获率差异较大，但季捕获率均反映出了夏季最高、春季最低的规律，表明季捕获率能反映季节间种群密度的差异。在6个季节跨度中共布铗59次。在约5 km2的范围内，每个季节均多次布铗，且布铗点随机分布。虽季节间布铗数有差异，因是多样本的统计分析，季节间布铗数的差异对季节间肥满度的误差影响不大。

3.2 臭鼩肥满度的性别差异

臭鼩具有性二态特征：雄性明显大于雌性。大个体意味着在获得食物资源等方面更具优势，其肥满度也相应更高，更有利于在性选择中获得成功(Yoccot & Wesnager，1998)。虽然总体上怀孕雌性与未怀孕雌性肥满度无明显差异，但在春季，前者显著高于后者，其原因可能是春季种群密度(捕获率)较低，个体间竞争强度下降，怀孕雌性能获得更充足的食物资源。

3.3 臭鼩肥满度与气象因子的关系

小型哺乳动物肥满度受气象条件直接或间接影响。降水、气温等气象因子对动物影响复杂(Lima & Jaksic，2002)。降水通过影响植被来影响动物的食物来源和隐蔽场所等，其间接作用不可忽视(孙儒泳，2001)。降水对不同动物作用的结果可能不同，社鼠肥满度与降水量呈显著负相关(鲍毅新，杜卫国，2000)，而雌性东方田鼠Microtusfortis则相反(赵运林等，2018)。珠海市地处亚热带沿海季风区，城区臭鼩生活环境多常绿乔木，其下有茂密的灌木草丛等形成的比较稳定的隐蔽环境，同时臭鼩主要以蟑螂等昆虫为食，食物资源较为丰富，可以从食物中获得需要的水分。这可能是雄性及怀孕雌性肥满度与降水量无显著相关性的重要原因。而未怀孕雌性肥满度与降水量呈显著正相关，在降水量更多的夏季有更高的肥满度，表明其肥满度容易受到夏季降水量的影响。

空气湿度与动物的体热调节关系密切，过高或过低的湿度都会影响动物的代谢(李超英等，2006)。实验室条件下，低湿度(25%～35%)可使小鼠Musmusculus体质量增长变慢(吴敬民等，2007)，高湿或低湿环境还可引起KM小鼠血细胞及血液生化指标异常、营养不良等现象(董浩然等，2012)，这势必影响肥满度。研究期间当地不同季节的月平均湿度为68%～85%，较为适宜，臭鼩肥满度与之无显著相关性。

光周期是影响动物行为和生理季节性变化的主要信号(Lynch，1973；刘伟，房继明，2001)，可诱导动物内分泌激素的变化(Nagyetal.，1995)，从而影响其产热能力、体质量等(刘伟，房继明，2001；李升兴等，2003)。不同动物对光周期变化的反应存在差异。短光照下BALB/c裸小鼠的生长优于长光照(李志东等，2008)，而黑线毛足鼠Phodopussungorus(Heldmaieretal.，1981)、环颈旅鼠Dicrostonyxgroenlandicus(Nagyetal.，1995)、布氏田鼠Lasiopodomysbrandti(刘伟，房继明，2001；李升兴等，2003)则相反。本研究中臭鼩肥满度与季月平均日照数无显著相关性，表明季节间光周期变化对臭鼩肥满度影响并不明显。

温度对动物体质量、能量摄入及产热等有显著影响(Abelendaetal.，2003)。低温下，大绒鼠Eothenomysmiletus体质量下降，摄食量增加(朱万龙等，2016，2017)，高山姬鼠体质量下降，产热增加(侯东敏，朱万龙，2017)。寒冷环境下动物肥满度一般较低(李晓晨等，1992；张忠兵等，2002)。相反，较高的温度有助于动物的生长，如社鼠肥满度与气温呈显著正相关性(鲍毅新，杜卫国，2000)。对一些鼩鼱科物种的研究显示，在面对寒冷少食的环境时，可通过降低身体大小和质量(Gebczynski，1965)来降低对食物的需求(Mezhzherin，1964)，同时还能够维持较高的代谢。臭鼩雄性及未怀孕雌性肥满度与季月平均温度无显著相关性，而怀孕雌性在较低温度下的春季(15～20 ℃)反而具有更高的肥满度。这可能是在当地亚热带环境下，春季相对低温并未使臭鼩肥满度降低。

3.4 臭鼩肥满度的季节变化

小型哺乳动物的肥满度多存在明显的季节性变化，一般春季较高、夏季较低(刘志龙，李仲来，1993；房继明等，1995a，1995b；刘伟等，2003)。种群自身密度、繁殖状态及多种环境因素均可影响到动物肥满度的季节变化。本研究中，臭鼩雄性和怀孕雌性在春季具有较高的肥满度，这可能是春季臭鼩种群密度(捕获率)较低，雄性和怀孕雌性能够获得充足的食物。怀孕雌性在进入繁殖期(春季)前获得较好的营养状态有利于繁殖的进行。

在食物资源不足、繁殖过程及高种群密度等条件下，动物个体间竞争压力加剧，肥满度很可能下降(Janet & Fairloy，1978；刘伟等，2003；母华强等，2013)。夏季是臭鼩的繁殖高峰期，种群密度(捕获率)大。夏季雄性个体仍然维持了较高的肥满度，同时怀孕雌性的肥满度较春季明显降低，这可能反映出雄性个体大，在对食物资源等的竞争中处于优势地位，而食物资源及种群密度影响怀孕雌性较高肥满度的维持。

秋季，虽然种群密度(捕获率)下降，但可能因昆虫等食物资源的减少，雄性及怀孕雌性肥满度处于一年中较低水平。未怀孕雌性肥满度无明显的季节变化，表明其面对季节间环境变化时，能够通过一定的调节，维持肥满度的相对稳定。

上述分析表明，亚热带环境下，臭鼩肥满度的季节变化主要受自身种群密度及食物资源的影响，同时也反映出不同性别、不同生理状况(怀孕/未怀孕)的个体对同一环境有不同的耐受力和生理适应能力。对雄性来说，大的个体不但降低了身体的热散失，在获得食物资源及配偶等方面也更具优势。对雌性来说，较小的个体虽然散热更快，但同时可能降低了对食物的绝对需求量，减少了活动范围和强度，可以将更多能量用于繁殖。种群密度在春季处于一年的最低水平，春季中雄性和怀孕雌性较高的肥满度有利于种群的快速恢复，这对维持整个种群的相对稳定有重要的意义。

致谢：野外数据收集过程中得到珠海市第二中学江钰、杨彩霖、杜仪琳、李淅茵、曹馨丹、谢雯及实验室钟育锋老师的大力帮助，四川省绵阳市林业局黎运喜及西华师范大学生命科学学院韦伟老师在文章的修改中提供了帮助。珠海市气象局提供了相关的气象数据，在此一并感谢！