基于Meta分析的土壤呼吸对凋落物输入的响应

张彦军，党水纳，任媛媛，梁婷，郁科科，邹俊亮，刘方

1.宝鸡文理学院地理与环境学院，陕西 宝鸡 721013；2.宝鸡文理学院教育学院，陕西 宝鸡 721013；3.北京市农林科学院北京草业与环境研究发展中心，北京 100097；4.陕西淼森环保科技有限公司，陕西 西安 710000

土壤呼吸是一个复杂的生态学过程，作为陆地生态系统碳储量释放到大气中的一个主要途径（Raich et al.，1992），全球每年释放到大气中的CO2（以 C 计）大约为 98 Pg·a-1（Ben et al.，2010），其量是化石燃料燃烧释放到大气中CO2的10倍以上（IPCC，2007），因此土壤呼吸速率的微小变化都将会对大气CO2浓度和与此相关的气候变化产生重要影响（Ben et al.，2010）。

地表凋落物（以下简称凋落物）作为联系陆地生态系统地上和地下部分物质和能量交换的重要“纽带”，其在陆地生态系统碳循环中扮演着举足轻重的作用（Zhang et al.，2012；吕富成等，2017；段北星等，2018）。凋落物作为土壤碳库的主要输入来源之一，一方面为土壤微生物提供了物质基础，另一方面缓解了土壤微环境（土壤温度和水分）的剧烈变动和改变了土壤理化性质，进而影响土壤呼吸速率（张东秋等，2005；吕富成等，2017）。此外，不同气候条件下，土壤呼吸响应凋落物输入的程度不一样。在水热条件吻合较好的热带亚热带地区，凋落物输入后土壤呼吸的增加幅度可以高达30%—40%（邓琦等，2007；Zimmermann et al.，2009），在水热条件吻合较差的温带地区，凋落物输入后土壤呼吸的增加幅度维持在 20%左右（Sulzman et al.，2005；Zhang et al.，2016），在温度受限的寒温带地区，凋落物输入后土壤呼吸的增加幅度低于10%（Kim et al.，2005；Liang et al.，2010），而在极端气候条件下的冻原地区，凋落物输入后对土壤呼吸的影响很微弱（孙轶等，2005）。与此同时，土地利用方式转化/植被类型改变也会影响土壤呼吸对凋落物输入的响应程度（邓琦等，2007；Bréchet et al.，2018；段北星等，2018），而土地利用方式转化/植被类型主要通过凋落物数量和凋落物质量（凋落物碳氮比、木质素含量等）两个方面来影响土壤呼吸对凋落物输入的响应（Zhang et al.，2016；Bréchet et al.，2017）。

目前，针对凋落物输入与土壤呼吸关系的研究主要集中在凋落物呼吸（Zhang et al.，2014）、凋落物呼吸温度敏感性（张彦军，2017）、凋落物呼吸贡献率（Zimmermann et al.，2009；Zhang et al.，2016；吕富成等，2017）、凋落物对土壤呼吸的影响等方面（高伟等，2017；吕富成等，2017；陈毅等，2018），且上述这些研究主要在点位尺度上进行凋落物输入后土壤呼吸改变的影响因素分析（陆彬等，2010；Pinto et al.，2018；段北星等，2018）。但是，从国内外目前研究结果来看，土壤呼吸响应凋落物输入的影响因素尚不清楚。

基于此，本文利用国内外已发表的 30篇研究论文共1393对有效数据，通过Meta分析以期从凋落物管理措施、气候、植被、地形、土壤性质等方面试图探究凋落物输入后对土壤呼吸的影响，为全面深入的理解陆地生态系统碳循环提供重要的理论依据。

1 材料方法

1.1 文献检索

利用中国知网（CNKI）、万方、维普和Web of Science等中英文数据库，以“凋落物呼吸”、“凋落物贡献率”、“凋落物对土壤呼吸的影响”、“凋落物呼吸温度敏感性”、“litter respiration”、“contribution of litter respiration to soil respiration”、“effect of litter on soil respiration”、“temperature sensitivity of litter respiration”等为关键词进行文献的检索，收集筛选了2019年5月份以前发表的有关“凋落物管理与土壤呼吸”的相关研究论文进行Meta分析。

为达到本研究的目的和减少筛选文献带来的偏差，所筛选的文献必须满足以下几个条件：（1）研究试验需为田间定位试验；（2）田间定位试验中必须以清除凋落物组为对照组，有凋落物输入的处理设置为处理组；（3）研究论文所提供的土壤呼吸数据必须有试验的重复数（至少可以从论文其它部分得知）、标准差或者标准误；（4）试验地点、试验年份和凋落物处理相同的文献，选取研究年限最长和发表时间最近的文献。基于以上筛选标准，最终获得符合要求的研究论文30篇，具体详见表1，获取有效数据1393对。同时，数据的预处理结果显示，失安全数为5324945，远远大于5N+10不存在文献的偏倚（Hedges et al.，1999），即论文的数据结果是可信的。

表1 数据分析的文献Table 1 The list of references associated with data analysis

1.2 数据处理

在获取数据的过程中，若已发表论文的数据以图的形式呈现的话，则利用GetData Graph Digitizer 2.24软件（从官方网站免费下载：http://getdatagraph-digitizer.com）来获取相关数据。如若研究论文提供的数据为标准误（SE），则标准差（SD）可通过式（1）进行转换：

式中，N为试验重复次数。

Meta分析通过 MetaWin 2.1软件（Sinauer Associates，Sunderland，USA）进行，需要输入的有效数据为处理组和对照组土壤呼吸的均值（Mean）、标准差（SD）和样本重复次数（N）、以及分类变量。在进行 Meta分析时，同时需要引用效应值对试验数据进行量化。根据本试验所获取数据的特征，同时为提高效应值的准确性，本研究最终选取自然对数响应比（lnRR）来反映凋落物管理对土壤呼吸的影响程度（Hedges et al.，1999）。

式中，RR为响应比，lnRR为效应值，Xt凋落物输入条件下的土壤呼吸均值，Xc为清除凋落物处理下的土壤呼吸均值。

利用MetaWin 2.1软件（Sinauer Associates，Sunderland，USA）首先得到每一对数据的效应值，然后利用MetaWin 2.1软件的随机效应模型计算合并效应值/平均加权响应比（RR++）以及其 95%的置信区间（CI），具体相关计算公式见参考文献（任凤玲等，2018）。RR++为正值则为正效应，RR++为负值则为负效应。若置信区间包括 0，则说明凋落物输入对土壤呼吸没有显著影响（P＞0.05）；若置信区间全部大于 0，则说明凋落物输入显著增加土壤呼吸（P＜0.05）；若置信区间全部小于0，则说明凋落物输入显著减少土壤呼吸（P＜0.05）。同时，为了便于理解和描述，本研究通过下式计算土壤呼吸增加量的变化百分数（Chang et al.，2014）。

另外，本研究采用SigmaPlot 10.0软件（Systat Software，Inc.，San Jose，CA，USA）进行相关图件的制作。

1.3 数据分组

由于地形（海拔梯度）、气候、凋落物管理措施、植被类型、土壤理化性质等因素均会影响土壤呼吸对凋落物输入的响应（图1），本研究对已有的数据以多种方式进行分组，试图研究某一特定因素如何调控凋落物输入对土壤呼吸的影响，具体分类标准详见表2。

2 结果分析

2.1 凋落物管理措施对土壤呼吸的影响

整合分析表明，与清除凋落物处理相比较而言，除了50%的凋落物输入和正常凋落物输入模拟氮处理对土壤呼吸的影响不显著（P＞0.05）外，其它凋落物管理措施均导致土壤呼吸显著增加（图2，P＜0.05）。正常凋落物输入处理、正常凋落物输入林窗内处理、正常凋落物输入模拟干旱处理和正常凋落物输入模拟降雨处理下的土壤呼吸平均依次增加了25.8%、22.5%、64.3%和57.7%；倍增凋落物输入处理、倍增凋落物输入模拟氮处理、倍增凋落物输入模拟干旱处理和增凋落物输入模拟降雨处理下的土壤呼吸平均分别增加了 34.3%、35.6%、29.1%和19.1%。

2.2 土壤呼吸响应凋落物输入的季节和年际变化特征

图1 论文写作框图Fig.1 Block diagram of paper

表2 数据分类依据Table 2 Data groups used in the Meta-analysis

图2 凋落物管理措施对土壤呼吸的影响Fig.2 Effect of litter management measures on soil respiration

研究结果显示，以清除凋落物处理作为对照，凋落物输入会导致土壤呼吸的显著增加，且土壤呼吸响应凋落物输入具有显著的季节和年际变异性（图 3，P＜0.05）。凋落物输入后，土壤呼吸在春季平均增加了27.2%、秋季增加了25.1%、冬季增加了24.6%，而夏季的增加幅度高达31.6%。此外，凋落物输入后土壤呼吸的增加幅度具有显著的年际变异性，增加幅度最大值出现在 2014年，增幅高达40.2%，增加幅度最低出现在2011年，增幅仅为 17.2%，平均增幅为 27.1%，变异系数为 29.4%（图 3，P＜0.05）。

2.3 土壤呼吸响应凋落物输入的气候因素分析

不同气候因素下，土壤呼吸对凋落物输入的响应差异显著（图4，P＜0.05），以清除凋落物处理作为对照，凋落物输入后土壤呼吸的增加幅度在不同降雨条件下呈现出1000—2000 mm (31.4%)＞大于2000 mm (30.0%)＞500—1000 mm (24.4%)＞小于500 mm (21.3%)的趋势（图4）；凋落物输入后土壤呼吸的增加幅度在不同年平均气温条件下差异显著，其增加幅度最高值出现在大于 20 ℃条件下，高达43%，最小值出现在10—20 ℃条件下，仅为22.3%，二者相差1.93倍（图4）。

2.4 土壤呼吸响应凋落物输入的植被因素分析

凋落物输入后土壤呼吸增加的幅度因植被不同发生显著差异（图5，P＜0.05），在草地植被下土壤呼吸增加了17.3%、在阔叶林植被下增加了28%、在针叶林植被下增加了34.1%，在混交林植被下增加了22%，平均增加了25.4%。不同林龄下，凋落物输入后土壤呼吸增加的幅度差异显著（图 5，P＜0.05），在幼龄林、中龄林和成熟林条件下土壤呼吸增加的幅度依次为18.6%、45.2%和34.6%。

2.5 土壤呼吸响应凋落物输入的地形海拔梯度变化特征

地形因素（海拔梯度）是影响土壤呼吸的重要因素，凋落物输入后土壤呼吸的增加幅度在不同海拔梯度下差异显著（图6，P＜0.05）。在海拔小于500 m时、500—1000 m时、1000—2500 m时和大于2500 m时土壤呼吸依次增加了 29.9%、23.5%、34.2%和59.6%（图6）。

2.6 土壤呼吸响应凋落物输入的土壤性质因素分析

土壤理化性质也是影响土壤呼吸的一个重要因素，相比清除凋落物处理而言，凋落物输入后土壤呼吸增加的幅度在不同容重条件下呈现出低容重 (77.5%)＞中容重 (26.9%)＞高容重 (18.0%)的趋势（图7）；在不同土壤pH下，中性土壤凋落物输入后土壤呼吸增加的幅度高达79.6%，碱性土壤凋落物输入后土壤呼吸增加的幅度为24.1%，酸性土壤凋落物输入后土壤呼吸增加的幅度仅有22.6%，强酸性土壤凋落物输入后土壤呼吸增加的幅度为33.7%（图7）；在不同土壤碳氮比条件下，凋落物输入后土壤呼吸增加的幅度在低土壤碳氮比条件下、中土壤碳氮比条件下和高土壤碳氮比条件下依次为19.4%、29.6%和81.2%，呈现出依次增加的趋势（图7）。

图3 凋落物输入后土壤呼吸增加幅度的季节和年际变化特征Fig.3 Seasonal and inter-annual variations of soil respiration after surface litter input

图4 土壤呼吸响应凋落物输入的气候因素分析Fig.4 Effect of climate factors on soil respiration after surface litter input

图5 土壤呼吸响应凋落物输入的植被因素分析Fig.5 Effect of vegetation factors on soil respiration after surface litter input

图6 土壤呼吸响应凋落物输入的地形因素分析Fig.6 Effect of topography factors on soil respiration after surface litter input

3 讨论

3.1 凋落物输入对土壤呼吸的影响

整合结果分析显示，与清除凋落物处理相比较而言，凋落物输入后会导致土壤呼吸显著增加（19.1%—64.3%）。这是因为：（1）凋落物输入后为土壤中的微生物提供了大量的可利用碳源和营养元素，即提高了底物的有效性（张彦军，2017；Gora et al.，2018；张素彦等，2018）；（2）新鲜凋落物输入后会对原始土壤有机质产生了激发效应（吕富成等，2017；Bréchet et al.，2018；Gora et al.，2018）；（3）凋落物输入后，可能会使土壤的微环境（土壤温度和土壤水分）和土壤理化性质发生改变，而上述这些因素均有可能会导致土壤呼吸的增加（张彦军，2017；Bréchet et al.，2018；Gora et al.，2018；张素彦等，2018）。但是本研究结果显示，50%的凋落物输入处理下，土壤呼吸对凋落物的输入没有响应（P＞0.05），这可能是因为土壤呼吸具有较大的空间异质性，而土壤呼吸这种巨大的空间异质性效应的影响远远大于 50%凋落物输入效应的影响（Zhang et al.，2014），或者凋落物输入后产生了负的激发效应（余涵霞等，2018）。此外，正常凋落物输入模拟氮沉降处理下，土壤呼吸对凋落物的输入也没有响应（P＞0.05），这可能是因为，虽然氮沉降是影响土壤呼吸的一个重要因素，但是已有研究结果表明氮沉降（主要是施用氮肥）可能激发、抑制或不影响土壤呼吸（Luo et al.，2016；He et al.，2018；Bai et al.，2019）。同时，土壤微生物的群落结构和活性（Xiao et al.，2019）、土壤理化性质（Yang et al.，2019）、植被生物多样性（Wang et al.，2019）等都会受到氮沉降的影响，且这些因素之间存在着复杂的交互作用，会反过来又影响土壤呼吸，但具体原因有待进行深入探讨。

图7 土壤呼吸响应凋落物输入的土壤性质因素分析Fig.7 Effect of soil properties on soil respiration after surface litter input

3.2 影响土壤呼吸响应凋落物输入的地形海拔梯度因素分析

在地形条件（海拔梯度）复杂的地区，地形因素对土壤呼吸的影响不容忽视（陆彬等，2010；段北星等，2018；Tian et al.，2019），海拔梯度（尤其较大海拔梯度）控制着地区的气候类型，相应的气候类型决定着植被的空间分布格局（Körner，2007；张彦军等，2020），且不同植被分布类型影响着输入到土壤中凋落物的数量和质量，而凋落物的数量和质量将会对土壤呼吸产生重要的影响（Bréchet et al.，2017）。本研究结果显示，与清除凋落物处理相比较而言，凋落物输入后土壤呼吸增加百分数因海拔梯度发生显著差异（P＜0.05），呈现出高海拔（46.9%）大于低海拔（26.7%）的趋势，这与已有的研究结果恰恰相反（邓琦等，2007；陆彬等，2010；段北星等，2018）。例如，段北星等（2018）在我国黑龙江省大兴安岭地区漠河县的国家森林生态系统定位研究站内的研究表明，凋落物输入后土壤呼吸的增加程度随着海拔梯度的增加呈现出减少的趋势（y= -0.02x+20.8，R2=0.80，P＜0.05）（段北星等，2018）。究其原因可能与这些研究的海拔梯度差异过小有关（海拔梯度差异均小于 500 m）（邓琦等，2007；陆彬等，2010；段北星等，2018），凋落物输入后土壤呼吸增加的百分数很可能被其它因素例如植被类型所掩盖，因此海拔梯度差异的影响在这些海拔梯度差异较小研究中显示不出来（邓琦等，2007；陆彬等，2010；段北星等，2018）。

3.3 影响土壤呼吸响应凋落物输入的土壤性质因素分析

除了凋落物管理措施、气候、植被、地形以外，土壤理化性质显著影响凋落物输入后土壤呼吸增加的百分数（陆彬等，2010；Pinto et al.，2018）。凋落物输入后，土壤呼吸增加百分数呈现出低容重条件是中容重和高容重条件的2.9倍和4.3倍，中性土壤是酸性和碱性土壤的2.8倍和3.3倍，高土壤碳氮比是低土壤碳氮比和中土壤碳氮比的4.2倍和2.7倍，这与已有的研究结果相类似（邓琦等，2007；陆彬等，2010；Pinto et al.，2018）。

土壤酸碱度是影响土壤呼吸的一个重要因素（李一凡等，2019），土壤微生物的生存和繁殖都需要一个适宜的土壤 pH，且大多数土壤微生物喜欢在土壤pH在6—8之间中生存（任凤玲等，2018），土壤pH过低或者过高都会不同程度抑制土壤微生物的活性（刘炳君等，2011；李飞等，2013），最终会影响土壤呼吸对凋落物输入的响应。例如，邓琦等（2007）在中国科学院鼎湖山森林生态系统定位研究站内的研究结果显示，当土壤pH为4时，凋落物输入后土壤呼吸增加了 27.1%；当土壤 pH为4.75时，凋落物输入后土壤呼吸却增加了37.9%（邓琦等，2007）。

土壤容重反应了土壤呼吸排放通道的顺畅程度，土壤容重的变化与土壤孔隙度密切相关，且研究结果显示土壤呼吸速率与土壤容重一般呈现出显著负相关（徐洪灵等，2012）。这是因为土壤是多孔系统，根系和土壤微生物呼吸释放的CO2多聚集在这些孔隙中，然后遵循物理学扩散原理逐渐释放到大气中（Ryan et al.，2005；方精云等，2007），当凋落物输入到土壤中后较低的土壤容重意味着土壤中可能有更多的空间储存这些因根系和土壤微生物呼吸释放的 CO2（陆彬等，2010）。例如，陆彬等（2010）在我国黑龙江省伊春市五营区境内小兴安岭南坡人为干扰相对较小的丰林国家级自然保护区内研究结果显示，当土壤容重小于1时（实际为0.79—0.96），凋落物输入后土壤呼吸增加了 20%，当土壤容重大于1时（实际为1.01—1.09），落物输入后土壤呼吸仅增加了15.9%（陆彬等，2010）。

土壤碳氮比率可以被用来指示陆地生态系统中土壤微生物的群落结构特征和活动能力（Högberg et al.，2007；唐国勇等，2007），当土壤碳氮比率较低时，可供土壤微生物利用的碳源相对较少，土壤微生物活性降低（Schipper et al.，2011），此外适宜的土壤碳氮比率能够限制土壤微生物的活动能力（Goyal et al.，1999），减慢有机物质的分解矿化速度，二者均不同程度减少土壤呼吸对凋落物输入的响应程度。但是，较高的土壤碳氮比率可以促进土壤中微生物的大量繁殖（葛顺峰等，2013），从而促进土壤呼吸对凋落物输入的响应程度。例如，陆彬等（2010）的研究结果显示，当土壤碳氮比率为 14.07时，凋落物输入后土壤呼吸增加了17.4%，但是当土壤碳氮比率为16.87时，凋落物输入后土壤呼吸却增加了22.6%（陆彬等，2010）。

3.4 研究展望

本研究利用 Meta分析对土壤呼吸响应凋落物输入的影响因素进行初步的定量分析，对全面深入的理解陆地生态系统碳循环理论具有重要的意义。土壤呼吸响应凋落物输入后会受到诸如地形（海拔）、气候、植被、土壤理化性质、凋落物输入时间及其矿化分解时间长短等诸多因素的影响，且这些因素之间可能存在着复杂的交互作用（肖春旺等，2017），而这些因素的交互作用影响土壤呼吸响应凋落物输入后的内在机理目前尚不清楚，未来需要进一步加强这方面的研究。同时，土壤微生物是驱动凋落物矿化和分解的核心驱动力（张圣喜等，2011；Pramanik et al.，2019），但是有关土壤微生物-凋落物输入-土壤呼吸之间内在联系的研究目前仍相对匮乏（无法满足Meta分析的需求），这对全面理解土壤呼吸响应凋落物输入的影响因素具有重要的限制意义。因此，土壤呼吸响应凋落物输入后的土壤微生物学机制仍需要进一步的研究。

4 结论

（1）凋落物输入后土壤呼吸显著增加，但凋落物输入后土壤呼吸的增加程度受到植被类型、气候因素、地形因素、土壤理化性质等因素的影响。

（2）凋落物输入后，不同气候条件下的土壤呼吸增加程度呈现出强降雨＞微弱降雨的趋势，以及高温气候＞低温气候的趋势。

（3）凋落物输入后，土壤呼吸的增加程度在不同海拔梯度条件下呈现出高海拔＞中海拔＞低海拔的趋势。

（4）凋落物输入后，土壤呼吸的增加程度分别呈现出低容重＞中容重＞高容重的趋势，同时中性土壤远远大于酸性和碱性土壤趋势，以及高土壤碳氮比远远大于低土壤碳氮比和中土壤碳氮比的趋势。