植物ERECTA基因家族特征及其非生物胁迫功能

侯笑颜 孙美红 张恒 韩霞 李翠 戴绍军

摘  要： ERECTA是首次从拟南芥中分离到的一个类受体激酶基因。ERECTA在植物的叶片形态发生、花序形成、气孔发育，以及生物和非生物胁迫应答过程中都发挥重要作用。该文综述了植物ERECTA家族成员的组成、蛋白质序列特征及其在非生物胁迫应答过程中的功能，以期为深入研究ERECTA功能提供新线索。

关键词： ERECTA; 基因家族; 非生物胁迫

中图分类号： Q 945.78    文献标志码： A    文章编号： 1000-5137（2020）06-0719-12

Abstract： ERECTA is a receptor-like kinase gene isolated from Arabidopsis for the first time.ERECTA plays an important role in leaf morphogenesis，inflorescence structure，stomata development，as well as in biotic and abiotic stress responses.This article reviews the composition of the ERECTA family as well as their protein sequence characteristics and functions in response to abiotic stress，providing new clues for further research on ERECTA functions.

Key words： ERECTA; gene family; abiotic stress

20世纪50年代，研究人员首次从拟南芥La-0（Landsberg）中分离出来ERECTA（ER）突变体[1-2]，突变体植株矮小直立、果荚短厚[3]，接下来的研究表明：ER基因参与调控花序结构、叶片形态、气孔发育，以及植物抗病性[4]。近年来，ER基因的新功能被逐渐发现，ER在植物应对生物和非生物胁迫（如高温、干旱等）过程中起到关键作用。深入阐明ER基因作用，对于全面认识ER在植物逆境应答过程中的分子调控机制，并利用其开展分子设计育种具有重要意义。

1  ERECTA蛋白家族组成与进化关系

ER家族是一个典型的富含亮氨酸重复序列的RLKs家族，在拟南芥中由ER，ERL1（ERECTA Like 1）和ERL2（ERECTA Like 2）3个基因组成。近年来，人们陆续在多种植物中发现了多个ER家族成员。本文作者通过搜索NCBI蛋白质数据库，同时参考ERECTA相关文献报道，共得到233条ER蛋白序列。通过对这些ER蛋白序列的完整性和功能结构域进行分析，最终确定了132种植物中的157条完整的ER蛋白序列（表1）。用MEGA10.1软件中的Clustal W方法对这157条ER蛋白的氨基酸序列进行多重序列比对，并采用最大似然法构建了系统发生树（图1）。在系统进化树中，ER蛋白分为Class I，Class II，Class III和Class IV 4个分支（图1）。Class I分支中ER蛋白主要来自双子叶植物的豆科、杨柳科和苔藓植物的葫芦藓科;在Class II分支中，ER蛋白來自双子叶植物十字花科、藜科，以及单子叶植物兰科、棕榈科和禾本科;Class III分支主要包含茄科、旋花科、茜草科、菊科、豆科和桃金娘科;Class IV分支主要是蔷薇科、葫芦科、大戟科和锦葵科等。这4个分支显示的ER蛋白进化关系与植物系统进化关系基本一致。例如，树棉（Gossypium arboreum）、陆地棉（G.hirsutum）、雷蒙德氏棉（G.raimondii）、澳洲棉（G.australe）、木槿（Hibiscus syriacus）和哥伦比亚锦葵（Herrania umbratica）都属于锦葵科植物，它们的ER蛋白在系统发生树上处于同一分支。菠菜（Spinacia oleracea）与甜菜（Beta vulgaris subsp.vulgaris）、藜麦（Chenopodium quinoa）的亲缘关系较近，它们的ER蛋白都被分在Class II中（图1）。

2  ER蛋白序列特征

通过BioEdit软件对拟南芥、水稻、大豆、高粱、玉米等植物中的11个ER家族成员的氨基酸序列进行了序列比对分析，并分别利用在线软件Inter Pro Scan 5（http：//www.ebi.ac.uk/interpro/），Signal P v3.0（http：//www.cbs.dtu.dk/services/SignalP/），TMHMM v2.0（http：//www.cbs.dtu.dk/services/TMHMM/）分析了其氨基酸序列特征。本实验结果表明：ERECTA蛋白的氨基酸序列一般可分为氨基端信号肽（Signal peptide）区域、LRR结构域（LRR domain）、膜结构域（Transmembrane domain）、激酶结构域（Kinase domain），以及羧基端区域（C-terminal tail），如图2（a）所示。其中LRR结构域和激酶结构域的序列保守程度最高，跨膜结构域的序列保守程度一般，N端信号肽区域和羧基端区域的保守程度较差，如图2（b）～2（d）所示。

3  ER可作为培育耐高温作物的候选基因

高温是常见的影响农业生产的非生物胁迫之一[5]。高温影响植物基因表达、蛋白质合成与降解、生物膜结构，以及细胞骨架稳定性，限制植物生长、发育和繁殖[6-7]。高温还会改变细胞内酶促反应效率，导致植物体代谢失衡，引起活性氧（ROS）过量积累[8]。植物通过调节相应的转录产物、蛋白质、代谢物和脂质的组成，建立一种新的代谢稳态以应对高温环境[9-10]。类受体激酶ER在不同植物中对高温表现出一定的耐热性，ER是耐热的主要数量性状基因座（QTL）[11]。拟南芥er突变体与哥伦比亚野生型Col-0相比，对高温更敏感。将拟南芥Col-0的ER基因转到突变体er-105和Ler生态型中，并用拟南芥ER的启动子驱动基因表达，回补株系完全恢复了耐热性[12]。拟南芥2周龄幼苗在40 ℃高温条件下，ER过表达拟南芥植株的存活率远高于野生型Col-0，这表明过表达ER基因显著提高了拟南芥的耐热性。对突变体er-105、过表达植株ER-OE和野生型Col-0在40 ℃高温下热应激反应的检测表明：er突变体叶片细胞受高温影响更严重，离子渗漏增加，质膜受损严重;ER-OE植株细胞在高温处理24 h后仍保持正常状态（图3）[12]。这表明ER在保护植物细胞免受热诱导的细胞损伤方面发挥着重要作用。

拟南芥ER能够显著提高其他农作物的耐热性。在上海、武汉和海南等地进行的大量田间实验表明：ER-OE转基因番茄植株的存活率比转空载植株更高，转基因水稻的结实率也显著高于对照组（图3）[12]。在水稻和番茄中过表达ER基因均赋予了植株耐热性且不受水分损失的影响。水稻ER同源基因的功能缺失突变体以及番茄ER等位基因的表达量减少，均使其耐热性降低[12]。这表明：ER及其同源基因广泛分布于植物不同物种中，ER基因介导的耐热通路可能在高等植物中较为保守[13]。这些研究为从现有的作物种质资源中鉴定出表达水平和活性较高的ER等位基因奠定了良好的基础，也预示着ER及其同源基因可以作为培育耐热作物的重要候选基因。

4  ER与脱落酸（ABA）信号通路互作调控盐逆境下的种子萌发

土壤盐渍化影响植物的发芽、生长，最终导致农作物产量减少，是农业生产中常见的非生物胁迫之一[14]。盐胁迫使植物受到渗透胁迫、离子毒害、膜透性改变，导致生理代谢紊乱[15]。植物通过重建离子稳态、积累渗透调节物质、启动抗氧化酶系统、诱导盐应答基因表达等策略来减少盐逆境的不利影响[16-18]。ZHANG等[19]对小花碱茅（Puccinellia tenuiflora），一种广泛分布于中国北方盐碱地的单子叶盐生植物进行了转录组分析，揭示了其在应对盐碱胁迫过程中新的代谢通路，也为盐胁迫反应的分子遗传学研究提供了重要线索和应用价值。

盐胁迫对种子萌发有明显影响，从而影响着植物的生存、繁殖和作物产量。ER通过调节种子萌发进程应答盐胁迫。研究发现：盐逆境以剂量依赖的方式延迟种子萌发，对ER不同突变体的影响存在差异，野生型（WT），erl1.2，erl2.1，以及双突变体erl1.2 erl2.1拟南芥种子先萌发，接着是er105，er105 erl2.1，er105 erl1.2，最后萌发的是er105 erl1.2 /seg erl2.1三突变体，三突变体的种皮破裂和胚乳破裂可能是导致其萌发延迟的主要原因。盐逆境下，大部分WT，erl1.2，erl2.1，和erl1.2 erl2.1種子最终都能发芽，而er105，er105 erl1.2，er105 erl2.1和er105 erl1.2 /seg erl2.1种子未能全部发芽。为了确定这些未萌发的种子是否受到损害或死亡，将其转移至无盐培养基中，发现大多数种子在随后的20～25 h内迅速萌发，且萌发率与对照（未暴露于盐中）种子的基本一致[20]（图4）。这表明：盐胁迫下萌发失败的种子不是由于不可逆的细胞损伤和种子活力丧失，而是因为减缓或停止了种子的萌发进程。这暗示着ER通过延迟种子萌发进程响应盐胁迫。

ABA具有抑制种子萌发的作用，盐胁迫和渗透胁迫促进ABA信号转导和萌发过程中ABA的生物合成[21-23]。有关WT种子和er突变体种子在添加ABA的培养基上的萌发动力学研究表明：外源ABA处理对WT和er突变体的种皮破裂有轻微延迟作用，而在er105 erl1.2双突种子中延迟作用则更为明显。ABA对种子萌发的抑制作用被赤霉素（GA）拮抗[24-27]。ABA与GA的平衡是保证种子萌发的关键。在种子吸胀过程中，DELLA RGL2蛋白在ABA和GA的交叉信号转导中起关键作用。RGL2是种子萌发过程中主要的GA信号抑制因子，能够激活许多转录调控因子，包括ABA信号传导的中心效应因子ABI3和ABI5，从而建立休眠并抑制种子萌发[27-31]（图4）。在盐胁迫下，萌发的盐高敏感er105，er105 erl1.2，er105 erl2.1和三突变体er105 erl1.2 /seg erl2.1种子中，萌发抑制因子和休眠诱导物（如ABA-insensitive-3，ABA-insensitive-5，DELLA RGL2和Delay-of-Germination-1）均显著上调。这些结果表明：ER介导的盐胁迫信号级联可能与ABA-GA信号网络机制相互作用参与种子的萌发调控。

5  ER通过提高净光合速率与水分利用效率调节植物干旱应答

随着人口增加和全球气候变暖，干旱对于农业生产的影响日趋严重。植物受到干旱胁迫后，细胞严重失水，气孔关闭，蒸腾速率下降[32]，ROS积累，光合作用和呼吸作受用到影响[33]。植物干旱应答的分子生理机制非常值得进一步研究。

高粱具有很强的抗干旱性，高粱中存在的两个SbER基因（SbER1和SbER2）是典型的LRR-RLK家族成员，其蛋白结构包括胞外富含亮氨酸受体结构域、跨膜结构域和胞内激酶结构域。SbER基因在高粱根中不表达，在叶和茎中均有表达，其表达水平明显受到干旱的诱导（图5）。拟南芥原生质体瞬时表达实验表明：SbER2-1定位于质膜和叶绿体，这暗示着SbER2-1可能参与植物光合作用相关的萜类化合物（如叶绿素、类胡萝卜素和质体醌类化合物）的合成，从而提高了干旱胁迫下的光合效率和水分利用效率（图5）。SbER2-1过表达玉米（Zea mays）株系可以通过提高净光合速率来提高干旱胁迫下植株的水分利用效率（WUE），从而增强玉米的抗旱性。SbER2-1过表达转基因拟南芥株系在干旱处理2周后，大部分叶片仍保持绿色并充分伸展，而野生型植株叶片却发生严重卷曲失水。此外，与在水分充足条件下相比，SbER2-1过表达转基因玉米株系中SbER2-1的表达量比在中度和重度干旱条件下分别增加了1.5～2.0倍。在严重干旱条件下，SbER2-1转基因幼苗比野生型幼苗具有更强的耐旱性。这些结果表明：基于ER基因在物种间的高度保守性[34]，SbER对植物干旱应答可能具有正向调控作用[35]，过表达SbER2-1基因有助于帮助植物抵御干旱胁迫[36]。

对SbER2-1过表达玉米株系干旱应答转录组的分析发现：大量苯丙烷和木质素生物合成相关基因上调表达。苯丙烷代谢途径是植物体内重要的次生代谢途径，该途径产生的类黄酮和木质素等次生代谢物在调节植物抗逆性方面起着重要作用[37-39]。在中度和重度干旱胁迫下，SbER2-1过表达植株的木质素含量均高于对照植株[36]。因此，SbER2-1过表达植株通过上调苯丙烷代谢来提高玉米的耐旱性（图5）。

此外，玉米ZmER基因过量表达能够促进玉米植株生长，提高玉米生物量，改善器官大小，提高玉米植株的抗旱性[40]。将欧美杨（Populus nigra×（P. deltoides×P. nigra））PdER基因在拟南芥中过表达导致苗期初生根变长、叶面积变大，长期水分利用率（WUEl）明显提高[41]。水稻OsER基因在水稻phyB突变体中的表达量显著高于野生型，即phyB突变体通过上调ER基因表达使叶片气孔密度降低，植物蒸腾速率降低，从而提高水稻耐旱性[42]。水稻ERL1基因过表达植株抗旱能力增强，种子长度增加[43]。因此，ER基因可作为提高作物耐旱性的一个重要候选基因，在未来农作物抗旱方面可能具有广泛的适用性。

6  荫蔽胁迫应答

避荫植物对荫蔽胁迫条件下的光信号所做出的应答反应，对植物生存具有重要意义[44]。植物光合组织对红光和蓝光的选择性吸收导致植物透射或反射后的红光和远红光比例（R∶FR）降低。当高等植物光敏色素感受器感应到低R∶FR时，会引起植物一系列发育反应，这些反应被统称为“避荫综合症”（SAS），其主要包括茎和叶柄伸长、叶片偏下性、侧枝减少，以及开花提前等，通常伴随着叶发育受损失和植株生物量降低[45-46]。

对拟南芥er突变体和回补株系的研究表明：ER参与调节低R∶FR介导的叶片发育。在16 ℃，低R∶FR条件下，Ler背景下功能性ER的存在恢复了低R∶FR介导的叶柄伸长。在22 ℃，高R∶FR和低R∶FR条件下，功能性ER的存在都增加了叶柄伸长。在Col-0背景材料中，在16 ℃和22 ℃，低R∶FR条件下，功能性ER的缺失减少了叶柄伸长，并且在er-1突变体中更为显著时，Van-0（ER缺失）植株在16 ℃，低R∶FR条件下的叶柄伸长相对较小，当ER回补时却显著提高。同样在16 ℃，低R∶FR条件下，Hir-1（ER缺失）植株的叶柄没有伸长，但ER回补后得到恢复。提高温度至22 ℃时，在Van-0和Hir-1背景中ER回补也提高了低R∶FR介导的叶柄伸长。在Ler中，pER∶∶GUS的表达主要定位在下胚轴、顶端分生组织和子叶叶柄，这也表明ER在调节伸长、生长中发挥作用（图6）。综上所述，ER促进了低R∶FR介导的叶柄伸长，并且在低温下更为明显[47]。

在16 ℃和22 ℃两种温度条件下，功能性ER的存在以增强依赖的方式改变了叶片的膨胀。但是在低R∶FR条件下，ER在调控叶片面积和下胚轴伸长时没有明确作用，这证实了在避荫方面主要是ER的叶柄特异性在发挥作用。在16 ℃和22 ℃，低R∶FR条件下，所有ER表达或缺失的株系均显著增大了叶片角度。在16 ℃，高R∶FR条件下，叶片角度都显著降低。在Ler背景下，ER缺失很大程度上降低了叶片角度。然而，在Col-0背景中观察到一种相反但较小的影响，这表明ER对叶片角度的影响可能与特定遗传背景有关[47]。在16 ℃，低R∶FR条件下，Ler植株叶片的可溶性糖含量和冷驯化产物有所增加[48]。这些植物显示出对低温更强的耐受性。环境温度对植物荫蔽胁迫的调节可以充分发挥植物的捕光潜能，最大限度减少植物因高温或冷胁迫造成的伤害。ER参与调节低R∶FR介导的叶片发育，有助于植物适应荫蔽环境。

大豆有4个与ER同源物：GmERa，GmERb，GmERc和GmERd[49]。它们的表达部位不同，GmERa主要在下胚轴、叶柄和叶脉中表达，特别是在下胚轴和叶柄中的表达量多于GmERb，GmERc和GmERd;GmERb主要在下胚轴和整个叶片中表达;GmERc主要在下胚轴顶部表达;GmERd在幼苗的下胚轴和叶柄中存在微量表达[50]。荫蔽处理0.5 h后，GmERa在叶片中表达上调，但在下胚轴中的表达略微下降;随着荫蔽时间延长，叶片和下胚轴中GmERa的表达量也增加。GmERb和GmERd的表达变化不显著，GmERc在叶片中受到荫蔽轻微的诱导[50]。这些结果表明：大豆的GmERs可能对避荫反应有显著的作用。

每个大豆GmER在基因组中被预测至少生成两种可变剪接体[51]。GmERa.1和GmERa.2是GmERa通过选择性剪接生成，GmERa.2是GmERa.1胞外结构域的一部分，具有最短的氨基酸长度，僅15个富含亮氨酸的重复序列。过表达GmERa.2植株完全恢复了拟南芥突变体er-3的下胚轴长度、叶面积和叶柄长度，以及下胚轴对荫蔽的敏感性[50]，这表明GmERa.2对避荫反应有重要作用，很可能GmERa的胞外结构域独立于胞内激酶结构域，响应荫蔽胁迫。GmERa.2的胞外LRR结构域可能与蛋白复合物中未知的跨膜蛋白相互作用，将胞外信号转导到胞间结构域，激活下游的信号转导[50]。此外，拟南芥中可能还有两个ER同源物ERL1和ERL2，与ER一起发挥冗余的作用[1，51]。GmERa.2与ERL1，ERL2相互作用形成蛋白复合物，将胞外信号通过胞外结构域转导到ERL蛋白的胞间结构域[50]（图6）。GmERa.1和GmERa.2在植物生长发育中的独特功能还有待进一步探究。

7  总结与展望

本文作者系统阐述了ER基因在植物应答非生物胁迫中的作用，有助于深入认识ER参与的逆境应答分子调控机制，为后续研究奠定了基础。目前，对ER参与的调控机制仍未完全了解，存在许多有待解决的问题：1） ER在抵御非生物胁迫中究竟调控怎样的信号通路？是它本身直接参与调节，还是通过与其他信号途径的相互作用？2） ER基因在整个植物抗逆信号调控网络中所处的地位和作用如何？3） ER的对植物耐热、耐旱的调节功能能否真正应用于农作物中，从而提高作物抗逆性，增加农作物产量？因此，深入阐明ER家族成员在植物非生物胁迫应答过程中的功能，并在分子设计育种中应用，是将开展的重要课题。

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（責任编辑：顾浩然，冯珍珍）