次生林和人工林根系生物量、形态特征、养分及其与土壤养分关系

李非凡，裴男才，施招婉，罗水兴，唐艺家，刘晓天，陈忠洋，孙冰

中国林业科学研究院热带林业研究所，广东 广州 510520

根系是植物支撑和固定的重要器官，在水分和养分吸收、同化物分配、森林生态等方面发挥重要作用；植物根系也是土壤生态系统的重要组成部分，在时间和空间的分布上存在差异（黄建辉等，1999；陈有军等，2019）。根系生长发育与各种外界因子密切相关（刘士玲等，2019），养分对根系特征的影响不仅可以用来判断植物对环境改变的适应能力，而且有助于理解生态系统物质能量循环的过程（刘瑞雪等，2019）。细根在整个根系中发挥重要的作用，通常分布在0—20 cm表层土壤中（Vogt et al.，1995）。Jackson et al.（1997）估算直径小于2 mm细根如果每年周转一次，消耗的净初级生产力占全球陆地生态系统的33%左右，其中一些生态系统的消耗超过50%（Vogt et al.，1986）。生物量是生态系统获取能量能力的主要体现，对生态系统结构的形成具有重要影响（宇万太等，2001）。根系生态学已经在根系生物量（Cairns et al.，1997）、演替阶段（Yang et al.，2010）、周转（张小全等，2001）、分支结构（Guo et al.，2004）等方面取得很大进步。近年来，学界逐步关注影响根系形态特征结构的因子及其与养分特征之间的联系；已有研究表明细根生物量与土壤N有关（徐伟强等，2016）；不同林分的根系分布特征差异显著，且某些特征与土壤物理性质显著相关如根系生物量和土壤密度显著负相关等（张晓等，2018）。这些研究有助于深入了解根系吸收养分和水分的分布规律。此外，有研究表明不同人工林细根研究发现细跟生物量主要分布在土壤浅层，且与土壤有机碳显著性相关（高成杰等，2013）。次生林或者天然林根系的研究多从群落、生态系统水平着手进行（苏樑等，2018）。现有研究多关注人工林根系生物量，及其与土壤之间的相关关系等方面，而对次生林的研究相对缺少，尤其是关于不同林分树种的根系形态特征和养分特征，及其与土壤养分之间的关系方面。

南岭地区是我国人工林培育的重要区域，也是华南地区天然林重要分布区。次生林相对于人工林而言，具有植物多样性高，群落结构复杂，生态功能稳定等优点，是陆地生态系统生态功能的重要调节者（闫海冰等，2010）。红锥（Castanopsis hystrix）为壳斗科锥属，珍贵用材树种，且林下分布多种菌根，具有一定的经济价值（Li et al.，1994；黄全能等，1998）乐昌含笑（Michelia chapensis）木兰科含笑属，种子富含亚油酸，花朵硕大呈白色，具有重要的食用价值、经济价值、园林用途（邱英雄等，2002）。本研究以粤北典型次生林和当地常见人工林红锥和乐昌含笑为研究对象，重点探讨两个问题：（1）不同林分根系生物量、形态特征、养分状况如何；（2）上述 3种特征与土壤养分之间存在何种相关关系。本研究通过较为深入了解根系特征和土壤养分之间的关系，确定主要土壤影响因子，以期为当地的人工林经营和次生林管理提供科学依据。

1 研究地区和研究方法

1.1 研究地概况

试验林地位于广东省乐昌市龙山林场（24°57′—25°31′N，112°51′—113°34′E），属于亚热带季风气候，四季分明，雨热同季，1月平均气温7.8—9.9 ℃，8月平均气温26.3—29.1 ℃，土壤为红壤土，偏酸性。次生林优势树种主要有木荷（Schima superba）、润楠（Machilus pingii）、酸枣（Ziziphusjujuba var. spinosa）、新木姜子（Neolitsea aurata）、白锥（Castanopsis faberi）、枫香（Liquidambar formosana）、栎树（Quercus Linn），灌草丛主要植物有草珊瑚（Sarcandra glabra）、杜茎山（Maesa japonica）、狗脊蕨（Woodwardia japonica）、华山姜（Alpinia chinensis）、芒萁（Dicranopteris dichotoma）、淡竹叶（Lophatherum gracile）、扇叶铁线蕨（Adiantum flabellulatum）；红锥（Castanopsis hystrix）人工林灌草丛主要植物有石南藤（Piper wallichii）、红锥、阔片短肠蕨（Allantodia matthewii）、柳叶箬（Isachne globosa）、华山姜；乐昌含笑（Michelia chapensis）人工林主要林下植物有石南藤、阔片短肠蕨、华山姜、粗叶榕（Ficus hirta）、杜茎山（Maesa japonica）、火炭母（Polygonum chinense）、乌蕨（Stenoloma chusanum）。

1.2 样地设置和样品采集

通过实地踏查，在立地条件基本一致的地区，选取次生林、红锥人工林和乐昌含笑人工林3种林型为研究对象（表1），每种林型选取3个样地作为重复，大小为30 m×40 m，于2018年10月12日，用“梅花形”五点取样法，用直径6 cm，高20 cm 的土钻采集 0—20 cm 细根集中分布的表层土壤，用于根系的收集，每个样地5个样品，共根系样品45个样品。另在根系取样位置周围采取0—20 cm土壤约300 g，采样数量和方法与根系相同，根系和土壤样品编号保存好带回实验室，土壤样品数量与根系相同，数量也为45个。

1.3 样品处理与分析

采集回来的根系浸泡12 h，用孔径0.25 mm（60目）网筛在流水下冲洗，用镊子挑出所有活根，及时用MICROTEK ScanMaker i800进行根系扫描测得根系直径、表面积、根长和体积。扫描后的根系在70 ℃下烘干至恒重，测得干重，根据土芯体积测得生物量（g·m-2）；然后将根系粉碎过0.15 mm（100目）网筛。比根长(SRL，m·g-1)=根长/根干质量、比表面积(SSA，m2·g-1)=根表面积/根干质量、根组织密度(RTD，g·cm-3)=根干质量/根体积、根长密度(RLD，m·m-3)=根长/土芯体积、根面积密度(RAD，m2·m-3)=根表面积/土芯体积。土壤自然风干过0.15 mm筛，植物根系和土壤有机碳采用重铬酸钾外加热法测定，根系全N，P，K进行H2SO4-H2O2消煮后，全N采用蒸馏滴定法，全P采用钒钼黄比色法，全K采用火焰原子吸收分光光度法。土壤全N采用开氏-蒸馏滴定法测定、全 P采用氢氧化钠熔融-钼锑抗比色法测定、全K采用氢氧化钠熔融-火焰原子吸收分光光度法测定（鲁如坤，2000）。

1.4 数据处理

用Excel进行数据整理，SPSS 19.0中的单因素方差分析，进行根系形态特征和养分特征的显著性分析，Pearson相关性分析进行根系形态和养分特征以及根系形态、养分特征与土壤养分特征的相关性分析，并利用Origin 9.0进行作图。

表1 3种林分基本概况Table 1 Basic situation of three forest stands

2 结果分析

2.1 根系生物量

0—20 cm土层深度的根系生物量在不同林分之间含量不同，次生林和乐昌含笑林根系生物量无显著差异（P＞0.05），而红锥林与两种林分生物量差异显著（P＜0.05）。在3种林分之间，红锥林生物量最高，为(108.053±33.670) g·m-2，其次为次生林 (76.551±36.376) g·m-2， 乐 昌 含 笑 林 最 低 为(73.306±57.698) g·m-2（图 1）。在 3种林分中红锥林根系生物量显著高于乐昌含笑林和次生林。

图1 3种林分的根系生物量Fig. 1 Root biomass of three forest stands

2.2 根系形态特征

0—20 cm土层深度的根系平均直径、比根长、比表面积、组织密度和根面积密度在次生林、红锥林和乐昌含笑林 3种林分之间均存在显著差异，而根长密度在3种林分间却无显著差异（表2）。3种林分在0—20 cm土层中根系的比表面积、根面积密度、根长密度的大小顺序均为：乐昌含笑林＞次生林＞红锥林，根组织密度大小顺序为红锥林(0.170 g·cm-3)＞次生林(0.148 g·cm-3)＞乐昌含笑林(0.113 g·cm-3)；乐昌含笑林根系的平均直径和比根长均高于红锥林，分别为 1.109、0.853 mm和6.619、3.226 m·g-1，次生林的根系平均直径最低为0.821 mm，而比根长高于红锥林为5.480 m·g-1。因此，红锥根组织密度在3种林分中最高，而乐昌含笑平均直径、比根长、比表面积、根面积密度和根长密度最高。

图2 3种林分不同根系直径的根长、表面积、体积百分比Fig. 2 Root length, surface area, volume percentage of different root diameters of three stands

表2 3种林分根系形态特征Table 2 Root morphological traits of three forest stands

3种林分根长百分比、表面积百分比、体积百分比均随着根系直径范围的增加呈先增后减的变化趋势（图2）。根长和表面积百分比最高值均出现在根系直径在0.5—2.0 mm范围内，而体积百分比最大值出现在根系直径大于5 mm时。根长百分比和根表面积百分比，在根系直径为0.5—2.0 mm时均为乐昌含笑林最高（75.75%，55.41%），次生林其次（58.37%，54.43%），红锥林最低（52.73%，46.64%）。根长直径为0—0.5 mm时，乐昌含笑林根长百分比（3.00%），明显低于次生林（13.64%）和红锥林（11.79%），且在表面积和体积百分比中数值也最低。

2.3 根系养分特征及其与根系形态特征相关性

由表3可知，不同林分根系养分质量分数不同，根系全C和全K养分质量分数均为次生林＞乐昌含笑林＞红锥林，质量分数分别为 486.81、484.18、465.11 g·kg-1和 3.49、3.31、2.20 g·kg-1，全 N 和全P质量分数分别在次生林和乐昌含笑林最高为8.86 g·kg-1和 0.54 g·kg-1，在红锥林最低分别为 5.67、0.36 g·kg-1，根系全C、全N、全P和全K含量乐昌含笑林均高于红锥林，且养分含量在3种林分中差异显著（表3）。

表3 3种林分的根系养分C、N、P、K含量Table 3 Root nutrient C, N, P, K content of three forest stands

由表4可知，次生林根系养分含量与根系形态特征相关性不显著（P＞0.05）。红锥根系N、P含量和其根系形态特征无显著相关性（P＞0.05），而C含量主要与比根长、比表面积、跟组织密度显著相关（P＜0.05），K含量主要与根长密度和根面积密度显著相关（P＜0.05）。乐昌含笑根系P、K含量与根系形态特征均显著相关（P＜0.05），而C含量与比根长、比表面积、根长面积和根面积密度显著相关（P＜0.05）。

表4 3种林分根系形态特征与根系养分的相关系数Table 4 Correlation analysis with root morphological traits and nutrient of three forest stands

2.4 根系特征和土壤养分特征相关性

由表5可知，次生林根系生物量和红锥根系生物量均与土壤C、N、P、K含量无显著相关性，而乐昌含笑林土壤 P含量与根系生物量具有显著负相关关系。次生林土壤P含量与根长密度和根面积密度具有显著负相关性（P＜0.05）；红锥林根长密度和根面积密度与土壤C、N含量均显著正相关性（P＜0.05），与土壤 K含量具有显著负相关性（P＜0.05）；红锥林根系C与土壤C含量具有显著负相关性（P＜0.05），与土壤K含量具有显著正相关性（P＜0.05），根系K含量与土壤C含量具有极显著负相关性（P＜0.01），与土壤K含量具有极显著正相关性（P＜0.01），根系P含量与土壤P含量具有显著正相关性（P＜0.05），根系K含量与土壤N含量具有极显著负相关性（P＜0.01）；乐昌含笑林根组织密度和平均直径与土壤 P含量具有显著负相关性（P＜0.05），根长密度和根系C含量与土壤K含量具有显著正相关性（P＜0.05）。这些结果都表明在研究根系养分和形态特征的同时要注意其与土壤之间的联系。

表5 3种林分根系特征与土壤养分的相关系数Table 5 Correlation analysis with root traits and soil nutrient of three forest stands

3 讨论

3.1 根系生物量

根系生物量对森林固碳以及预测森林生态系统碳储量有着重要的作用（Ifo et al.，2015），本次研究中采用的是钻土芯法，乐昌含笑、红锥根系生物量为73.31—108.05 g·m-2，与喀斯特地区不同植被恢复阶段的0—30 cm土层细根生物量（194—255 g·m-2）（苏樑等，2018）相比较低，由于喀斯特地区生境条件较本研究区域恶劣，植物需要发达的根系获取其生长所需的养分和水分，所以其根系生物量较高。与黄土高原四种植被类型0—40 cm土层细根（≤2 mm）生物量接近（邓强等，2014），但是只有红锥林生物量在全球不同森林生态系统细根生物量变化范围内（100—1000 g·m-2）。这可能与当地植被立地条件、土层深度及养分有关，也可能与林分类型、林龄、群落组成等有关。次生林和乐昌含笑林两种林分的根系生物量无显著差异，而与红锥林差异显著，由于乐昌含笑林与红锥林林龄基本一致可排除林龄对其影响，这种现象的原因极大可能与红锥本身的遗传特性有关，如需进一步研究此差异可以从细胞形态组织或者基因分子等微观方面入手。

3.2 根系形态特征和养分含量

根系形态特征是评价其对养分利用情况的重要指标因子（Makita et al.，2016）。根系形态特征在不同的林分间差异显著，3种林分的根系形态特征变化比较复杂，一方面可能是由于树种遗传基因不同所致，另一方面与当地的环境因素和生物因素等有关。比根长的变化范围在1.751—11.695 m·g-1之间，与Makita et al.（2009）对德国光叶榉细根的研究发现比根长变化范围从1.05—80.39 m·g-1相符合。平均直径和根组织密度是比根长的两个重要组成参数。比根长在3种林分中无显著性差异，而平均直径和根组织密度在3种林分中差异显著，这与不同树种应对环境的反应不同有关（熊德成等，2012）。红锥林的比根长和比表面积最低，而根组织密度最高；乐昌含笑林比根长和比表面积最高，而根组织密度最低。这与前人的研究结果类似（梅莉等，2006；王韦韦等，2015）。乐昌含笑林的根系平均直径最大，根系吸水能力较其他两种林分较强，其原因可能是乐昌含笑植物叶片较大，蒸腾作用强需要更多的水分维持植物正常的生理功能（Pregitzer et al.，2002）。乐昌含笑的根组织密度最低，说明其养分运输能力最强。植物为了快速生长获取更多的养分，因此在形态特征上就表现出根组织密度小（王政权等，2008）。3种林分不同根系直径范围内的根长、表面积和体积百分比都呈现出相似的变化趋势，根长和表面积百分比都是在根系直径为0.5—2 mm达到最大值，主要与根系生物量有关。体积百分比在根系直径不小于5 mm达到最大值，可能与根系直径大小有关，直径越大体积越大，相应的百分比也越大。红锥林的C、N、P、K养分含量均最低，这可能与红锥林为菌根型植物有关。菌根对根系的水分和养分吸收有重要影响，地下的菌丝体对植物间的资源进行调节，导致资源分配不平衡（蔡飞等，2014）。3种林分根系的P质量分数均低于全球植被细根平均P质量分数（1.1 g·kg-1）（Jackson et al.，1997），说明该研究地区植物的生长受磷元素限制。这与亚热带常绿阔叶林和热带雨林生产力普遍受P限制的观点相似（Reich et al.，2004）。

细根形态结构特征及功能表达对土壤环境十分敏感（Leppälammi-Kujansuu et al.，2014），形态特征的变化也影响细根功能的表达（Brassard et al.，2013；Gei et al.，2015），因此，细根形态特征的研究可以有效地反映细根在生理生态的变化，是植物生长的重要指示因子。次生林根系形态特征和养分特征相关性不显著，可能与次生林群落结构特征较人工林复杂有关，整体无法显示出相关性；C作为根系生长必需养分，其含量与根系的生长过程及变化有着密切的关系，本研究区域的红锥林和乐昌含笑林根系 C含量就表现出与比根长和比表面积显著正相关关系，而次生林此相关性不显著，说明根系养分 C含量与单一树种相对应的比根长和比表面积有正相关性，而对于本研究的整个群落而言，无此规律。后继研究可以以不同群落为研究对象，探讨此现象的发生情况。不同植物对元素的吸收不同，乐昌含笑林根系P含量与比根长、比表面积、根组织密度、根面积密度和平均直径相关性均显著，根系K含量与根系形态特征均相关性显著，而红锥林和次生林根系P、K含量此相关性不显著；乐昌含笑林根系K含量与根长密度、根面积密度显著正相关，而红锥林此现象却显著负相关性。说明乐昌含笑林根系P、K含量与根系结构的相关性显著程度远大于红锥林和次生林，这可能是不同树种根系形态特征不同对养分吸收不同或根系对养分选择具有偏好性导致的，也可能生理结构和形态学结构有关。根系在土壤中的分布情况不仅与自身的遗传物质有关，还受生物因素和土壤理化性质的综合影响。由此说明次生林的土壤P，红锥林的土壤C、N和K以及乐昌含笑林的土壤P和K是其根系特征的重要影响因素，红锥林土壤养分含量对根系形态特征、养分的相关性显著程度大于乐昌含笑林和次生林，所以不同树种根系形态特征和养分的影响因子大有不同。有研究表明低氮处理会降低0—15 cm土壤中细根表面积（陈冠陶等，2017）。这些结果都表明根系会对土壤的空间异质性做出相应的反应，通过改变自身的形态特征适应环境，这也是物种长期进化的结果。在以后的林业经营中可以根据土壤养分特征判断植物养分特征，并对其生长提供合适的经营方法。

4 结论

3种林分的根系生物量最高值出现在红锥林中，乐昌含笑林较低。而在根系形态特征方面，红锥林比根长、根长密度、比表面积和根面积密度虽然低于次生林和乐昌含笑林，但是根组织密度高于次生林和乐昌含笑林，表明红锥林根系吸收水分和养分的性能次于乐昌含笑林，因此在研究区乐昌市造林时可以将乐昌含笑林作为优先选择树种。土壤养分 K含量与乐昌含笑林和红锥林根系形态特征相关性较高，此外土壤C和P含量也与根系形态特征相关性较高，因此在造林时可以适当的增施 K肥、C肥和P肥，以提高林木生产。