地表蚂蚁群落对不同类型柠檬园的物种响应及生物指示——以云南省主要柠檬产区为例

杨建东，郭莉娜，王自然，郭俊，李进学，高俊燕

(云南省农业科学院热带亚热带经济作物研究所，云南 瑞丽 678600)

柠檬Citrus limon隶属于芸香目Rutales 芸香科Rutaceae 柑橘属Citrus，是一种鲜食与加工兼用的世界性高档水果，经济价值极高[1]。全世界共有60 多个国家种植柠檬，位居世界柑橘产业第3 位，国内主要种植区域为四川和云南2 省[2-4]。云南省保山市、普洱市及德宏州等干湿热地区是主要柠檬产区。近年，柠檬种植面积不断增加，一些天然林地、撂荒地及现有农业用地被改造为经济效益更高的柠檬种植园，原有的低干扰低利用强度的生态系统转变为高干扰高利用强度的生态系统，使得经济发展与生物多样性保护的矛盾日益凸显。

生物多样性作为生态系统服务的内部驱动因子和系统结构基础，与人类福祉息息相关[5-6]。生物多样性受影响后主要表现为物种多样性水平、物种组成及群落结构等层面的变化[7-8]。研究学者往往将关注目光集中于群落多样性水平，而忽略了具体物种受影响及如何受影响才是明确群落对环境变化的基础和生物多样性变化的具体形式体现[9-10]。

蚂蚁隶属于膜翅目Hymenoptera 蚁科Formicidae，是地球生态系统中分布最广泛的昆虫类群[11-13]。该类群昆虫数量巨大，种类丰富，全球已知种类超过12 500 种[14-15]。大多数蚂蚁为肉食性种类，可作为天敌昆虫用于农林业害虫的生物控制[16-18]。蚂蚁可以控制柑橘[19]、杧果[20]及紫胶虫Kerria yunnanensis[21]等的害虫类群。蚂蚁分类知识库完整，对环境变化高度敏感，也可作为评价生物多样性及环境变化的指示物种[10，22]。蚂蚁群落受土壤、植被、土地利用强度等多种因素的影响[10]，不同蚂蚁的物种竞争优势地位[23]、抗压能力[24]及对环境敏感程度[10]等也不同，食性分化明显，具有多个不同的生态系统功能，对生物多样性和环境变化的响应也有所差异。因此，通过研究蚂蚁的物种组成变化，可以更准确地反映出生态系统的状态。

笔者在云南省主要柠檬产区调查9 种类型柠檬园地表蚂蚁群落，比较不同类型柠檬园地表蚂蚁的物种组成及其多度变化，分析不同类型柠檬园间地表蚂蚁群落结构、特征物种及指示物种。从物种层面探讨了由柠檬园区域生态环境和经营管理差异导致的群落结构差异是哪些蚂蚁物种在变化，这些物种是如何变化。以期为今后柠檬的科学生产管理及柠檬园地表蚂蚁群落多样性保护提供理论指导。

1 材料与方法

1.1 样地设置 在云南省主要柠檬生产区保山市、普洱市及德宏州瑞丽市选取9 种类型柠檬园。每种类型柠檬园种植面积约4 hm2，阳坡，坡度10°～15°，土壤条件基本一致，柠檬种植品种“云柠”1 号，行间距3 m ×3.5 m，主要区别在于干扰情况和郁闭度的不同。柠檬园具体情况见表1。

表1 云南省主要柠檬产区9 种类型柠檬园基本情况

1.2 调查方法 于2016年4月(旱季)和7月(雨季)，采用陷阱法调查9 种类型柠檬园的地表蚂蚁群落。每种类型设置3 条样带，样带间距30 m，每个样带设置10 个陷阱，陷阱间距10 m。以50%乙二醇溶液为陷阱溶液，每个陷阱注入50 mL，设置挡雨板。设置48 h 后，收集陷阱内的蚂蚁，置于离心管内，以75%酒精溶液为保存液，填写采集标签，带回实验室参照徐正会[11]的方法制作蚂蚁标本，采用形态学方法鉴定蚂蚁种类，不能确定具体种类的蚂蚁以形态种对待[11，25]。样地设置过程中为避免周边生境对调查结果的影响，所选样地均远离周边生境50 m 以上，避免或减少边缘效应[26]。

1.3 数据分析

1.3.1 不同类型柠檬园地表蚂蚁群落结构及物种组成 将2 次调查的数据合并得到云南省主要柠檬产区不同类型柠檬园地表蚂蚁群落的物种名录。采用6 级评分标准对蚂蚁多度进行相对多度转换，减小误差(6 级评分标准:1 分，1 头；2 分，2～5 头；3分，6～10 头；4 分，11～20 头；5 分，21～50 头；6 分，50 头以上)[27]。使用 PRIMER v7 中的层次聚类基于Bray-Curtis similarity 比较9 种类型柠檬园地表蚂蚁群落相似性，将地表蚂蚁相对多度进行平方根转换绘制蚂蚁物种的阴影图(Shade plot)。

1.3.2 不同类型柠檬园地表蚂蚁的特征物种分析使用PRIMER v7 中的相似性百分率(SIMPER:Similarity Percentage)分析计算同一植被类型下的3个重复样地不同层次各物种对群落结构相似性百分率的贡献程度，按贡献率由大到小排序，选取贡献率累积大于70%的物种，以同一物种在不同样地不同层次中贡献程度来说明该物种对土地利用方式变化的响应。数据统计得出不同样地不同层次蚂蚁出现的频次并进行标准化处理，以蚂蚁出现的频次得出不同层次不同样地的蚂蚁群落相似性矩阵，使用统计软件PRIMER v7 中的Coherence plots 分析方法对各样地不同层次物种进行分类，该方法为基于组间平均距离的层次聚类方法(HC:Hierarchical Cluster analysis) 与相似性分组(SIMPROF:Similarity Profile)比较结合的线形图，以此评价不同蚂蚁集合对土地利用方式改变的响应，以“ +”数量表示与样地的响应程度，每20%作为一个量级[10，28]。

1.3.3 不同类型柠檬园地表蚂蚁指示物种分析通过R 语言中的labdsv 软件包计算3 种类型柠檬园各蚂蚁的IndVal 值，计算公式为 IndValij＝Aij×Bij，其中，Aij表示物种i在样地j中的特异性，Bij表示物种i在样地j中的保真度，IndVal 值≥0.7 则该物种为指示物种[29]。

2 结果与分析

2.1 不同类型柠檬园地表蚂蚁群落结构及物种组成 2016年4月和7月共采集猛蚁亚科Ponerinae、盲蚁亚科Aenictinae、切叶蚁亚科Myrmicinae、臭蚁亚科Dolichoderinae、蚁亚科Formicinae 5 亚科的地表蚂蚁52 种2 641 头(图1)。其中，柠檬园 BA 采集2 亚科 6 种 35 头；柠檬园 BB 采集 4 亚科 7 种253 头；柠檬园 BC 采集 3 亚科 7 种 159 头；柠檬园LD 采集 4 亚科 33 种 707 头；柠檬园 LE 采集 4 亚科11 种 241 头；柠檬园 LF 采集 4 亚科 21 种 170 头；柠檬园RG 采集3 亚科17 种276 头；柠檬园 RH 采集 5 亚科 22 种 527 头；柠檬园 RI 采集 4 亚科 16 种273 头。

9 种类型柠檬园地表蚂蚁群落结构有差异(ANOSIM GlobalR＝0.744，P＝0.01)，共分为5 组(图1)。其中，柠檬园BB 和BC 的地表蚂蚁群落结构相似，为第1 组；柠檬园 LD、RH、RG 及 RI 的地表蚂蚁群落结构相似，为第2 组；柠檬园BA、LE 及LF与其余8 种类型柠檬园地表蚂蚁群落结构互不相似，各为1 组。

9 种类型柠檬园地表蚂蚁特有种不同(图1)。其中，柠檬园 BA 仅有茸毛铺道蚁Tetramorium lanuginosum；柠檬园LD 有红足厚结猛蚁Pachycondyla rufipes等10 种；柠檬园 LF 有鳞结臭蚁Dolichoderus squamanodus等 3 种；柠檬园 RG 有棒刺大头蚁Pheidole spathifera等3 种；柠檬园 RH 有弗氏盲蚁Aenictus fergusoni等4 种；柠檬园RI 有小眼钩猛蚁Anochetus subcoecus和贝氏冠胸蚁Lophomyrmex bedoti；柠檬园 BC、BB 及 LE 中无特有种。

黄足厚结猛蚁Pachycondyla luteipes、邻巨首蚁Pheidologeton affinis、赛奇大头蚁Pheidole sagei、印度大头蚁Pheidole indica、皮氏大头蚁Pheidole pieli及黑头酸臭蚁Tapinoma melanocephalum在6 种以上柠檬园中出现，但在不同类型柠檬园地表蚂蚁多度不同(图1)。其中，黄足厚结猛蚁和黑头酸臭蚁在柠檬园LD 中多度最高，赛奇大头蚁和印度大头蚁在柠檬园RI 中多度最高，邻巨首蚁在柠檬园RH中多度最高，皮氏大头蚁在柠檬园LF 中多度最高。

2.2 不同类型柠檬园地表蚂蚁的特征物种 通过相似百分比分析，9 种类型柠檬园地表蚂蚁群落平均相似性均超过40%。其中，柠檬园LF 中地表蚂蚁群落结构变化最大，平均相似性为46.51%；柠檬园RG 和柠檬园RH 的变化较小，平均相似性分别为71.71%和74.35%。共筛选出特征蚂蚁物种16种，但不同柠檬园地表蚂蚁特征种数量及群落相似贡献率不同。其中，柠檬园BA 特征种为2 种；柠檬园BB、柠檬园BC 及柠檬园LE 特征种均为3 种；柠檬园LD 特征种为7 种；柠檬园LF 和柠檬园RG 特征种均为6 种；柠檬园RH 特征种为4 种；柠檬园RI特征种为5 种。在4 个以上柠檬园出现的特征种分别为横纹齿猛蚁Odontoponera transversa、黄足厚结猛蚁、邻巨首蚁、宽结大头蚁及黑头酸臭蚁，其中，横纹齿猛蚁在柠檬园BC 中群落相似贡献率最高，为26.50%；黄足厚结猛蚁在柠檬园LD 中群落相似贡献率最高，为14.04%；邻巨首蚁在柠檬园BA 中群落相似贡献率最高，为30.45%；宽结大头蚁在柠檬园LE 中群落相似贡献率最高，为45.82%；黑头酸臭蚁在柠檬园 BB 中群落相似贡献率最高，为83.69%。(表2)。

表2 不同类型柠檬园地表蚂蚁群落相似性平均贡献率%

2.3 不同类型柠檬园地表蚂蚁指示物种 不同类型柠檬园地表蚂蚁指示物种不同，仅有柠檬园BB和柠檬LE 及柠檬园RI 具有指示物种，各为1 种，分别为宽结大头蚁、黑头酸臭蚁及印度大头蚁(表3)。

表3 不同类型柠檬园地表蚂蚁指示值分析

3 结论与讨论

物种作为生态系统功能实现的载体，基于物种组成的群落结构分析可以明确生态系统的运行状态[9]，干扰强度和郁闭度间的差异改变了柠檬园地表蚂蚁群落结构。总体来看，干扰强度不同的柠檬园地表蚂蚁的群落结构不相似。从物种层面来看，首先，地表蚂蚁的特有种数量不一致，柠檬园BC、BB 及 LE 无特有种，柠檬园 BA 有 1 种，其余柠檬园有2～10 种。不同干扰强度和郁闭度与地表蚂蚁特有种的生物学特性息息相关，柠檬园BA 中的茸毛铺道蚁被认为是分布在郁闭度较高和干扰强度大的生境中[7]，样地信息显示柠檬园BA 郁闭度最大(0.90)，人为活动最高，25 次/a，干扰强度最大，与付兴飞 等[7]的研究结果一致；柠檬园LD 中的红足厚结猛蚁和聚纹双刺猛蚁为专业捕食者[30]、费氏盘腹蚁和双脊铺道蚁、普通拟毛蚁及柠檬园LF 中的鳞结臭蚁和罗斯尼举腹蚁等常出现于栖境干扰较小或中度干扰，栖境相对复杂的生境[30-31]；柠檬园RG 中的特有种棒刺大头蚁和罗伯特大头蚁，研究显示上述2 种蚂蚁均分布在环境质量较差的栖境中[22，32]。其次，地表蚂蚁还通过多度变化对不同干扰强度和郁闭度变化导致的柠檬园栖境变化做出了响应。东方小家蚁在柠檬园BB 中多度最高，东方小家蚁被认为分布在干扰小、开阔及郁闭度较低的栖境中[33]；黑头酸臭蚁除柠檬园RG 无发现外，其余8 种类型柠檬园均有分布，其中，以柠檬园BC 中的数量最多，该物种在功能群上被划分为机会主义者(Opportunities)，对生境要求较弱，对环境变化和干扰适应中等，可广泛分布于多种栖境中[33]。宽结大头蚁在柠檬园LE 和RH 中数量较多，而该物种被认为可在多种栖境中出现，如:郁闭度相对较低的开阔桉树林[34]和环境质量较差的橡胶林[22]。地表蚂蚁指示物种间的差异也说明了柠檬园栖境之间存在一定的差异，黑头酸臭蚁从属机会主义者，广泛分布于各种栖境中，能够利用的食物资源丰富[33]，本研究中黑头酸臭蚁出现在多个柠檬园中，为干扰强度小及相对开阔柠檬园BB 的指示物种；宽结大头蚁和印度大头蚁喜欢环境质量较差和具有干扰的栖息环境，在本研究中宽结大头蚁为柠檬园LE 的指示物种，印度大头蚁为柠檬园RI 的指示物种，也表明了柠檬园LE 和RI 均受到了不同程度的干扰，环境质量较差。最后，通过群落结构相似性可以反映出栖息环境的相似性及差异性[10]。黄足厚结猛蚁为4 种类型柠檬园的特征种，该蚂蚁为大型蚂蚁，从属专业捕食者，主要栖息植被类群更为复杂的栖境[22]，也表明柠檬园 BB、LD、LE 及 RI 的植被类群更复杂。综上所述，9 种类型柠檬园地表蚂蚁群落物种组成、特有种、多度变化、指示物种及特征种上存在一定的差异，表明9 种类型柠檬园在小环境上也存在一定的差异。

农业生产是导致大部分物种面临濒危的重要因素，对生物多样性保护及生态服务功能的维持极为不利[35]。本研究结果显示:在绝大多数柠檬园中地表蚂蚁的多样性水平均维持在较低水平，其中，以柠檬园BA 中最低，仅发现地表蚂蚁6 种35 头。由此表明，以上9 种柠檬生产方式是不利于地表蚂蚁群落多样性保护及生态系统服务功能维持的。导致以上结果的原因是多方面的，首先，柠檬园长期依赖化学农药来控制柠檬园病虫草害，忽略了生物多样性的重要性，并且这些化学农药对生物的生存与发展通常是不利的；其次，柠檬园植被类群单一，主要以柠檬为主，并且长期通过覆膜、清耕及喷施除草剂等多种方法来控制柠檬园的植物类群，导致柠檬园植被类群单一，食物来源减少；最后，柠檬园长期从事柠檬生产，该产业属精细农业种植，与其他农业生产相比，干扰程度更高，更不利于生物多样性的保护和生态系统服务功能的维持。因此建议:1)今后柠檬生产中，在不影响正常柠檬生产的同时应该适当控制化学农药的使用或开发利用低残留或无残留和低毒或无毒的新型农药；2)可采用柠檬与其他作物搭配种植或适当保留园内植被，一定程度上提高园内植被的复杂度；3)适当降低柠檬园人为干扰程度；4)加大柠檬生产的绿色控制技术研究和应用，是未来柠檬种植及生物多样性保护的重点发展方向。

绝大多数蚂蚁属肉食性种类，可以控制鳞翅目Lepidoptera、鞘翅目 Coleoptera 及双翅目 Diptera 等多种害虫[15]，可作为天敌昆虫用于农林业有害生物的生物控制[16-18]。柠檬的主要害虫为红蜘蛛Panonychus citri、根粉蚧Rhizoecussp.、红园蚧Aonidiella aurantii、白粉虱Dialeurodes citri、玉带凤蝶Papilio polytes、潜叶蛾Phyllocnistis citrella、蓟马类及蚜虫类[3，36]。张祖兵 等[37]研究表明:黄猄蚁Oecophylla smaragdina可以显著降低柚子花期蓟马的有虫花率。但蚂蚁与半翅目 Hemiptera 昆虫之间以“蜜露”为纽带建立的互利关系，可以提高半翅目昆虫的种群数量，导致半翅目昆虫对农林业的危害更严重[38]。在实际调查中也发现了类似的现象，在多个样地中均出现的黑头酸臭蚁，在无半翅目昆虫的柠檬植株上会攻击植株上的鳞翅目类昆虫幼虫，而当有半翅目昆虫存在时，则会出现照顾半翅目昆虫的行为。因此，关于蚂蚁群落控制柠檬虫害方面的研究比较复杂，仍需进一步探讨。

本研究中调查了9 种类型柠檬园地表蚂蚁群落，比较了不同类型柠檬园地表蚂蚁群落的物种组成及多度变化，分析了不同类型柠檬园间地表蚂蚁的群落结构、特征物种及指示物种。从物种层面通过蚂蚁特有种、多度变化、指示生物及特征物种来分析地表蚂蚁对柠檬园区域生态和经营管理差异的响应作用，并根据现行柠檬生产现状提出关于柠檬科学生产管理和柠檬园地表蚂蚁多样性保护和生态系统服务功能维持的建议。通过指示物种分析获取蚂蚁指示物种用于评估环境变化和质量情况，已经被广泛应用，但由于缺乏相应物种的生物学资料和对相关栖境分析，无法获得对应的指示生物。本研究中，已存在类似的现象，在9 种类型柠檬园中仅有3种类型柠檬园获得指示物种，由此表明指示物种方法的应用仍存在不足。通过从蚂蚁群落物种组成、多度变化、特有种、特征种结合指示物种可以更加准确的反应环境的变化和质量情况，建议在今后研究中推广使用。同时，本研究中并未开展地表蚂蚁群落与柠檬生产量及柠檬病虫害直接的关系研究，关于彼此间的具体关系，仍有待进一步研究。