异养鞭毛虫对铜绿微囊藻的生长影响

罗晓霞，李长玲，何雪怡，陶德琴，杜振雄



异养鞭毛虫对铜绿微囊藻的生长影响

罗晓霞1,2,3，李长玲1,2,3，何雪怡1，陶德琴1，杜振雄1

（1.广东海洋大学水产学院//2. 广东省藻类养殖及应用工程技术研究中心，广东 湛江，524088； 3.广东海洋大学深圳研究院，广东 深圳，518000）

【】研究异养鞭毛虫（sp.）在不同密度铜绿微囊藻（）中的生长状况，探讨其对铜绿微囊藻的摄食及抑制作用。【】实验共设6个铜绿微囊藻密度，分别是0、250´104、500´104、750´104、1 000´104和2 000´104cells/mL，研究异养鞭毛虫与微囊藻的种群数量变化。【】异养鞭毛虫主要行异养生活。在铜绿微囊藻密度为250´104~2 000´104cells/mL时，异养鞭毛虫对铜绿微囊藻的抑制率为98.00%~99.69%。单个鞭毛虫对微囊藻的摄食率为13~49 cells/d。异养鞭毛虫的密度和生长率随铜绿微囊藻密度的升高而增加，在铜绿微囊藻密度为500´104~1 000´104cells/mL时，异养鞭毛虫密度为21´104~24´104cells/mL、生长率为0.6~0.74 d-1。但是，铜绿微囊藻密度过高也不利于异养鞭毛虫的种群增长，在2 000´104cells/mL密度时，异养鞭毛虫的生长速率显著低于其它密度组。异养鞭毛虫能有效抑制铜绿微囊藻种群增长，其生长的最适微囊藻密度为500´104~1 000´104cells/mL。

铜绿微囊藻；异养鞭毛虫；生长率；抑制率；摄食率

目前，我国许多大型湖泊如太湖、巢湖、滇池等频繁暴发蓝藻水华。蓝藻水华不仅使湖泊生态系统的服务功能丧失，降低生物多样性，破坏生态系统的平衡，而且还会释放出对水生动物、水禽、家畜和人类等有毒害作用的藻毒素[1-2]。其中，微囊藻水华营养价值低[3]，具有毒素[4]及群体的结构[5-6]，不利于浮游动物的生长[7]，使浮游植物和浮游动物之间的传递效率下降，蓝藻水华越趋严重，这也是蓝藻水华难以调控的主要原因之一。

富营养化水体中，微食物网被认为是连接蓝藻水华——浮游动物的中间环节[8-11]。异养鞭毛虫（Heterotrophic nano-flagellates, HNF）隶属原生生物界、原生动物亚界、肉鞭门、鞭毛亚门，是微食物网中重要组成部分[12]。已有研究报道异养鞭毛虫可以吞噬有机碎屑、细菌、绿藻、硅藻及蓝藻[13-15]。鞭毛虫通过吞噬微囊藻，减少微囊藻生物量，进而促进自身种群数量增长[16]。张雪等[17]提出鞭毛虫sp.具有降解微囊藻藻毒素的作用。有研究[18-19]表明某些异养鞭毛虫具有营养提升的作用，能重新合成长链多不饱合脂肪酸LCn-3PUFAs和甾醇。Luo等[9]认为在富营养化水体中，鞭毛虫在蓝藻水华→浮游动物碳流途径中起关键营养提升作用，从而促进浮游动物的种群增长。因此，异养鞭毛虫控制有害藻类种群数量的作用不可忽视，可通过主动利用异养鞭毛虫控制蓝藻水华，实现水体的生物调控。

不同异养鞭毛虫具有不同吞噬能力。笔者在前期实验中发现异养鞭毛虫（sp.）在微囊藻的腐烂过程中大量增殖，且能有效抑制微囊藻的种群增长[9]。Cui等[20]研究了温度、光照及扰动对鞭毛虫摄食铜绿微囊藻()的影响，但是对于不同微囊藻浓度下，铜绿微囊藻与鞭毛虫交互作用下的种群动态变化仍然缺乏研究数据。本研究把该种异养鞭毛虫单种分离，研究异养鞭毛虫在不同铜绿微囊藻密度下种群增长情况，同时研究其对微囊藻的摄食及抑制作用。研究结果有助于揭示鞭毛虫参与自然界微囊藻水华调控的作用机制，同时探索大量培养鞭毛虫的条件，为其在生物控藻上的应用提供理论依据。

1 材料与方法

1.1 实验动物的采集与处理

异养鞭毛虫（sp.）培养于1 000 mL锥形瓶，温度20 ~ 25 ℃、照度1 300 ~ 1 700 lx，所投饵料为铜绿微囊藻（）。

1.2 藻种及培养基

铜绿微囊藻（）藻种（FACHB-905，产毒种）购于武汉水生生物研究所，采用BG11培养液培养。培养液用超纯水（Diect-Q3，Milllipore）配制，经高压灭菌后供培藻用。选处于指数生长期的藻进行实验。

1.3 培养实验

实验培养容器是250 mL锥形瓶。铜绿微囊藻密度设置0、250×104、500×104、750×104、1 000×104和2 000×104cells/mL等6个梯度，每个梯度设3个平行。分别在每个锥形瓶里加入对应浓度的180 mL藻液，再加入20 mL异养鞭毛虫，使每个实验瓶中鞭毛虫密度达5×104cells/mL[21-22]；同时，每个微囊藻密度均设置2个对照组，设置相同密度铜绿微囊藻180 mL，添加20 mL BG11培养液，不添加异养鞭毛虫。实验在光照培养箱（MGC-250，上海一恒）进行。实验培养条件：温度为（25±1）℃，光照强度为1 500 lx，光照周期为L∶D=12∶12。分别在实验1 d、2 d、3 d、4 d、6 d时采样，每个锥形瓶取10 mL，加鲁哥氏液固定后，用血球计数板计数，并记录好异养鞭毛虫和铜绿微囊藻数量。

1.4 计算方法

异养鞭毛虫的生长率（）计算公式如下：

(lnN- ln0)/， （1）

式中，0表示实验开始时异养鞭毛虫的密度（cells/ mL），N表示实验结束时异养鞭毛虫的密度（cells/ mL），表示实验的持续时间(d)。

异养鞭毛虫对铜绿微囊藻种群数量的抑制率（Inhibition Ratio，IR）：

IR = (1 –M/c)×100%， （2）

式中，M表示实验结束时处理组铜绿微囊藻的密度（cells/ mL），c表示实验结束时对照组铜绿微囊藻的密度（cells/ mL），表示实验的持续时间(d)。

异养鞭毛虫对铜绿微囊藻的摄食率（Ingestion rate，）[23]：

(0–M)/{ [( N–0)/(lnN–ln0)]×}， （3）

式中，0表示实验开始时处理组铜绿微囊藻的密度（cells/mL），M表示实验结束时处理组铜绿微囊藻的密度（cells/mL），0表示实验开始时异养鞭毛虫的密度（cells/mL），N表示实验结束时异养鞭毛虫的密度（cells/mL），表示实验的持续时间(d)。

1.5 数据处理方法

数据用SPSS 17.0 进行单因素方差分析, 原始数据符合方差齐性, 运用Duncan’s HSD (<0.05)方法。

2 结果

2.1 不同铜绿微囊藻密度条件下异养鞭毛虫及铜绿微囊藻数量变化趋势

在实验期间（1~6 d），除了0密度对照组外，其它对照组的铜绿微囊藻密度均急剧上升，其数量比初始密度增长2 ~ 3.8倍（图1）。处理组中，随着异养鞭毛虫数量的增长，微囊藻的数量急剧下降，表明异养鞭毛虫能显著抑制铜绿微囊藻数量的增长；然而，随着微囊藻数量的减少，异养鞭毛虫的数量也持续减少。0密度处理组异养鞭毛虫数量仅有轻微增长，随后快速下降。

(A) 0 cells/mL；(B) 250×104 cells/mL；(C) 500×104 cells/mL； (D) 750×104 cells/mL； (E)1 000×104 cells/mL； (F) 2 000×104 cells/mL

2.2 不同铜绿微囊藻密度下异养鞭毛虫的生长

不同微囊藻密度对异养鞭毛虫数量有显著影响（< 0.05）（图2）。各密度组异养鞭毛虫种群数量均呈先增加后减少的趋势。当微囊藻密度为0时，异养鞭毛虫仅在实验1 d数量有轻微增长，随后在2 d开始下降；其它密度组异养鞭毛虫数量在1 ~ 4 d均有明显增长。实验1 d，0 ~ 750×104cells/mL密度组异养鞭毛虫数量差异不显著，但是显著高于高密度组（1 000×104cells/mL、2 000×104cells/mL）。2 d、3 d时，500×104cells/mL、750×104cells/mL密度组的异养鞭毛虫数量显著高于0cells/mL密度组及高密度组（1 000×104cells/mL、2 000×104cells/mL）。4 d、6 d时，密度为750×104cells/mL、1 000×104cells/mL组的异养鞭毛虫数量显著高于低密度组（0、250×104cells/mL），但是500×104~ 2 000×104cells/mL密度组间鞭毛虫数量无显著差异。因此，铜绿微囊藻密度较低时，异养鞭毛虫数量增长较快，但是当铜绿微囊藻数量过低不足以支持异养鞭毛虫的生长时，异养鞭毛虫的数量也随之下降。高密度的铜绿微囊藻抑制异养鞭毛虫的增长速度，但是高密度的铜绿微囊藻能支持异养鞭毛虫数量的持续增长，其中异养鞭毛虫数量的高峰值出现在密度组500×104~ 1 000×104cells/mL，异养鞭毛虫数量达21×104~24×104cells/mL。然而，密度最高的2 000×104cells/mL组的异养鞭毛虫数量增长较慢，且鞭毛虫最高密度低于500×104~ 1 000×104cells/mL密度组，说明铜绿微囊藻密度过高也不利于异养鞭毛虫生长。因此，异养鞭毛虫生长的最适微囊藻密度范围为500×104~ 1 000×104cells/mL。

铜绿微囊藻密度对异养鞭毛虫的生长率有显著影响（< 0.05）（图3）。实验1 d，低密度组0~ 250×104cells/mL的异养鞭毛虫的生长率为正增长，而密度较高的500×104~ 2 000×104cells/mL组均为负增长，其中，高密度组(1 000×104cells/mL、2 000×104cells/mL)的生长率显著小于低密度组的生长率(0、250×104cells/mL)，说明高密度铜绿微囊藻对异养鞭毛虫生长有一定抑制作用。2 d时，250×104~ 1 000×104cells/mL密度组的生长率显著高于最低的0密度及最高的2 000×104cells/mL密度；3 d时，密度为500×104cells/mL、750×104cells/mL时，异养鞭毛虫生长率显著高于其它组，其中0密度组的异养鞭毛虫生长率出现负增长；4 d时，750×104cells/mL、1 000×104cells/mL密度组生长率显著高于密度较低的0~250×104cells/mL。6 d时，0、250×104cells/mL、500×104cells/mL、2 000×104cells/mL密度组的生长率均出现负增长。因此，铜绿微囊藻密度较低时，异养鞭毛虫种群生长快，较高密度的铜绿微囊藻开始抑制异养鞭毛虫种群的增长，但是异养鞭毛虫在高密度铜绿微囊藻中获得更加持久的种群生长率，其中，异养鞭毛虫在铜绿微囊藻密度为500×104~1 000×104cells/mL时维持了较高生长率，达0.65 ~ 0.74 d-1。

上标字母不同代表差异显著(Duncan’s multiple range tests, P <0.05)

上标字母不同代表差异显著(Duncan’s multiple range tests, P <0.05)

2.3 异养鞭毛虫对不同密度铜绿微囊藻的抑制作用

异养鞭毛虫对250×104~ 2 000×104cells/ mL密度的铜绿微囊藻均具有抑制作用，批量培养6 d后，其抑制率高达98.00% ~ 99.69%（图4）。密度较低的微囊藻（250×104~ 500×104cells/ mL ）的抑制率在实验2 d即达到90%以上。当微囊藻密度较高（750×104~2 000×104cells/ mL）时，鞭毛虫对微囊藻抑制率增长较慢，分别在实验的4~6 d达到最高值。

上标字母不同代表差异显著(Duncan’s multiple range tests, P <0.05)

2.4 异养鞭毛虫在不同铜绿微囊藻密度下摄食率变化

在不同微囊藻密度下，单个异养鞭毛虫对微囊藻的摄食率高达38 ~ 49 cells/d（图5）。在微囊藻密度为250×104~750×104cells/mL时，鞭毛虫对微囊藻的摄食率呈现先增加后减少的趋势；当微囊藻密度较高时（1 000×104、2 000×104cells/mL），鞭毛虫在实验1 d对微囊藻的摄食率为负值，随后逐日增加。

图5 不同铜绿微囊藻密度下单个异养鞭毛虫对铜绿微囊藻摄食率

3 讨论

3.1 不同起始铜绿微囊藻密度对异养鞭毛虫生长的影响

有些鞭毛虫是混合营养型浮游生物，既能摄食有机颗粒物行异养生活，也可以进行光合作用合成有机物，如鞭毛虫及sp.[15, 24]。本实验中，当铜绿微囊藻密度为0时，异养鞭毛虫的数量几乎没有增长，随后急剧下降，表明无食物提供时，鞭毛虫不能通过光合作用进行种群增长，证明本实验所筛选的异养鞭毛虫主要行异养生活，以吞噬有机物来进行种群增长。

Mohamed等[16]发现鞭毛虫通过吞噬微囊藻，进而促进自身种群数量的增长，鞭毛虫的生长率达0.71 ~ 0.99 d-1。本实验中，异养鞭毛虫在不同密度的微囊藻中均能有效摄食微囊藻，鞭毛虫数量增长2 ~ 5倍，鞭毛虫生长率高达0.65 ~ 0.74 d-1，与Mohamed的研究结果相似。在较低密度铜绿微囊藻时，异养鞭毛虫种群增长最快，但是当铜绿微囊藻数量过低不足以支持异养鞭毛虫生长时，异养鞭毛虫的数量也随之快速下降。然而，较高密度铜绿微囊藻在实验1、2 d时抑制异养鞭毛虫种群的增长（图3）。Mohamed等[16]和Kim等[25]认为高浓度微囊藻所含毒素更多，鞭毛虫消耗更多能量用于降解微囊藻毒素，从而使种群初始增长速度较慢。密度最高的2 000×104cells/mL浓度组中，异养鞭毛虫生长率在实验2、3 d显著低于250×104~ 750×104cells/mL密度组，表明密度过高会抑制异养鞭毛虫的种群增长。本实验中，异养鞭毛虫在铜绿微囊藻密度为250×104~ 2 000×104cells/mL中均能正常生长，其中，在微囊藻密度为500×104~1 000× 104cells/mL时维持了较高生长率。

3.2 异养鞭毛虫对不同密度铜绿微囊藻摄食率的影响

鞭毛虫可以摄食比其体积大几倍颗粒[26]。已有研究报道鞭毛虫可吞噬有机碎屑、细菌、绿藻、硅藻及蓝藻等[13-14, 27]。鞭毛虫主要通过胞吞作用摄取食物，胞吞作用可发生在虫体多数部位，通过细胞膜内陷，把食物吞噬入体内形成食物泡[16, 28]。笔者在实验过程中，观察到单个鞭毛虫体内包裹有十几个微囊藻细胞。有研究表明，鞭毛虫sp.能显著减少微囊藻的密度，单个鞭毛虫对微囊藻摄食率达18.3 ~ 30.8 cells/d[16, 25]。本实验中，单个异养鞭毛虫对铜绿微囊藻摄食率达13 ~ 49 cells/d。在微囊藻密度为250×104~ 750×104cells/mL时，随实验时间增加，鞭毛虫对微囊藻摄食率呈现先增加后减少趋势，表明当铜绿微囊藻的数量减少，鞭毛虫对其摄食率也随之下降。然而，微囊藻密度过高也会抑制鞭毛虫摄食，当微囊藻密度较高时（1 000×104~ 2 000×104cells/mL），鞭毛虫在实验1 d对微囊藻的摄食率为负值，随后才逐日增加。

3.3 异养鞭毛虫对不同密度铜绿微囊藻的抑制作用

Zhang等[23]发现鞭毛虫sp.在微囊藻密度低于1 000×104cells/mL时，均能有效降低微囊藻种群数量。本实验中，异养鞭毛虫对不同密度铜绿微囊藻均有抑制作用，其抑制率达98% ~ 99.69%，证明该鞭毛虫具有较强抑制微囊藻的能力。然而，微囊藻浓度过高，鞭毛虫对微囊藻数量的抑制能力下降。Zhang等[23]发现当微囊藻浓度高达3 200×104cells/mL时，鞭毛虫对微囊藻无明显抑制作用。本实验中，异养鞭毛虫对铜绿微囊藻抑制率随时间而增大，低密度微囊藻组的抑制率较快达到高峰值99%，而高密度组的抑制率则缓慢增加。Nishibe等[29]认为铜绿微囊藻浓度过高，而异养鞭毛虫密度过低，使异养鞭毛虫对铜绿微囊藻的抑制能力上升较慢。Zhang等[17]也发现当微囊藻浓度不变，随鞭毛虫sp.的起始数量增加，鞭毛虫对微囊藻抑制率从84%增加至99%。因此，异养鞭毛虫对微囊藻的抑制效率也与两者之间的相对数量比例有关。本实验中，在铜绿微囊藻密度为250×104~ 2 000×104cells/mL，鞭毛虫与微囊藻的数量占比为1∶50 ~ 1∶400的范围内，异养鞭毛虫对铜绿微囊藻均有抑制作用，其抑制率达98.00% ~ 99.69%。

Burkert等[30]发现棕鞭毛虫sp.的牧食能激发铜绿微囊藻细胞活性，形成小型群体。本实验中，鞭毛虫对微囊藻的摄食并未诱发铜绿微囊藻形成防御群体，微囊藻因鞭毛虫的摄食而死亡，形成部分无色絮状团块，表明本研究筛选的鞭毛虫具有较高抑制微囊藻种群形成的能力。

3.4 异养鞭毛虫在蓝藻水华生物调控中的应用前景

De Kluijver等[8-11]利用稳定同位素技术发现，蓝藻水华发生时，蓝藻是浮游动物的重要碳源，提出蓝藻碳主要是通过微食物网途径进入浮游动物，而不是通过直接摄食方式。Takamura等[31]发现霞浦湖里大部分微囊藻水华都在水里腐烂了。夏天高温促进微囊藻水华的腐烂，从而形成微小碎屑，因此碎屑食物网（微食物网）是初级生产者微囊藻水华到浮游动物的主要途径[32-34]。在水生态系统中，异养鞭毛虫是微食物网的重要组成部分，参与了物质能量传递，是联系细菌、初级生产者和浮游动物的中间环节[25]。本研究所筛选异养鞭毛虫在微囊藻腐烂过程中大量增殖，是微囊藻降解过程中的先驱者[9]。实验结果表明该异养鞭毛虫能有效抑制铜绿微囊藻种群的增长。异养鞭毛虫对铜绿微囊藻的摄食率高达每个鞭毛虫13 ~ 49 cells/d，抑制率达98.3% ~ 99.69%，异养鞭毛虫的生长率达 0.65 ~ 0.74 d-1。目前，利用生物抑藻方法控制蓝藻水华已有一些研究，如利用细菌[35]、大型浮游动物、鱼类[36]、病毒[37]、纤毛虫[38]等方法，而培养利用鞭毛虫清除蓝藻水华是一种新探索。目前，异养鞭毛虫种群数量在天然水体中的动态变化以及它对蓝藻水华的数量控制动态及调控机理尚不清楚。因此，对于异养鞭毛虫与蓝藻水华的相互作用关系还有待进一步研究，以更好地利用异养鞭毛虫实现蓝藻水华的生物调控。

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Effects of Heterotrophic Flagellates (sp.) on Growth Performance of

LUO Xiao-xia1,2,3，LI Chang-ling1,2,3，HE Xue-yi1, TAO De-qin1, DU Zhen-xiong1

（1.//2.,524088,;3.,518000,）

【】The growth status of heterotrophic flagellatessp. in different concentrations ofand its inhibitory effect onwere studied.【】was designated with six different concentrations, which were 0, 250´104, 500´104, 750´104, 1 000´104and 2 000´104cells•mL-1, respectively.【】sp. is mainly heterotrophic life and it could inhibit the growth ofwith concentration ranged from 250´104to 2 000´104cells·mL-1. The inhibition rate was 98 to 99.7%, and the ingestion rate of single flagellate was 13 - 49 cells·day-1. The number and growth rate of heterotrophic flagellates increased with the increased concentration ofand reached the highest peak at the concentration of 500´104- 1 000´104cells·mL-1. The number and growth rate of heterotrophic flagellates reached 21´104-24´104cells/mL, 0.6-0.74 d-1respectively. However, the excessive concentration ofdid not favor the population growth of heterotrophic flagellates, and the growth rate of heterotrophic flagellates in the 2 000×104cells·ml-1treatment was significantly lower than that of other concentration treatments.【】The flagellates can effectively inhibit the growth ofand the optimal M. aeruginosa concentration for the growth of heterotrophic flagellates is 500×104to 1 000×104cells·mL-1.

;heterotrophic flagellates; growth rate; inhibition rate; ingestion rate

Q954.4

A

1673-9159（2019）03-0038-08

10.3969/j.issn.1673-9159.2019.03.006

2019-01-02

广东省自然科学基金项目（2018A030313212）；广东海洋大学自然科学研究项目（C17378）；广东海洋大学博士启动项目（R17039） 大学生创新创业训练计划项目（CXXL2019043）

罗晓霞（1977－），女，博士，实验师，水体生态修复。E-mail: xialemon@126.com

李长玲（1964－），女，教授，水产经济动物繁殖生物学。E-mail:1094528615@qq.com

罗晓霞，李长玲，何雪怡，等. 异养鞭毛虫对铜绿微囊藻的生长影响[J]. 广东海洋大学学报，2019，39（3）：38-45.

（责任编辑：刘岭）