家燕发育过程中小肠长度及黏膜表面形态研究

王冠群 刘玉堂

(东北林业大学，哈尔滨，150040)

家燕(Hirundorustica)为雀形目(Passeriformes)，燕科(Hirundinidae)，燕属的鸟类。世界性分布，在秋季成群向南迁徙；繁殖期4—7月，多数1年繁殖2窝，第一窝通常在4—6月，第二窝多在6—7月，孵化期14—15 d，雏鸟约20 d出飞[1]。家燕食物主要为鞘翅目(Coleoptera)、双翅目(Diptera)等农林害虫，为著名食虫鸟类[2]。

小肠是动物消化吸收的主要部位，关于鸟类的消化系统形态学研究已有很多报道[3-6]，这些报道多认为鸟类的小肠绒毛与哺乳动物一样具有提高吸收效率的指状绒毛，然而也有一些研究表明杂食性鸟类小肠绒毛为板状[7-9]。为了进一步研究不同食性鸟类小肠绒毛形态结构及其发育变化，本文对家燕小肠绒毛形态发育进行了研究，将有利于为进一步探讨鸟类小肠黏膜特有的形态结构与功能意义以及为追溯鸟类食性演化的相关研究提供基础资料。

1 材料和方法

实验所选材料是在2016—2018年，在哈尔滨棚户改造区即将拆迁的楼房中的燕巢中获取家燕卵计21枚(在实验室孵化)，地理坐标位于44°04′—46°40′N，125°42′—130°10′E。其中8 d 3枚，9 d 2枚，10 d 2枚，11 d 3枚，12 d 3枚，13 d 2枚，14 d 2枚，15 d 3枚。孵出后9日龄幼鸟(未长飞羽，总发育过程第24天)、孵出后约20日龄幼鸟(出飞，总发育过程第35天)及成体各1只，出生后个体经麻醉后处死。因家燕胚胎较小，回肠部分无法观察，故全部实验材料只取十二指肠和空肠两部分，回肠略去。将十二指肠和空肠沿肠管方向纵向剖开，用2.5%的戊二醛固定，通过蔡司ZEISS LSM 700实体显微镜及JSM-7500F扫描电子显微镜观察与照相。家燕孵化期为14—15 d，1—7 d家燕胚胎发育不完全过于微小无法剖出肠道，第8天(胚胎发育总过程的53%)可以分离出肠道进行解剖观察，故实验数据取从8 d开始。十二指肠起始于肌胃前端，沿肌胃右侧形成一长的“U”形肠袢，即降袢和升袢。肝管、胆管和胰管均开口于升袢，空肠的前端位于胆管、胰管开口处附近，空肠与回肠界限不明显，通常以系膜与盲肠相连的一段为回肠[10]，以此为依据测量十二指肠、空肠、回肠等段长度。测量并记录发育过程中实验材料的体长，肠道的总长和各部分的长度，计算并统计肠道总长和体长之比。

2 结果

2.1 个体发育过程中肠道长度相关变化

家燕发育过程中，因胚胎较小，体长和肠道总长也较短，平均增长幅度较小，空肠增长幅度稍大，孵出后则随年龄增长有明显增长(图1)。盲肠和直肠在胚胎期长度无明显变化，出生后随日龄增长盲肠略微增大，直肠有明显增长。

图1 家燕肠道总长以及各部分长度变化Fig.1 Length of the intestine of the barn swallow and the length of each part

统计发育过程中各段肠道长度占小肠总长的百分比，并将小肠黏膜内表面形态变化的具体形态与之对应(图2)，从图中可以看出，胚胎发育期第11—15天十二指肠占比减小，此阶段为十二指肠在胚胎期中的指状绒毛阶段。

计算全部实验材料肠道总长和体长的比值，发现胚胎发育时期，比值增大，孵出后此比值减小，说明胚胎发育时期肠道发育速度快于体长增长速度，孵出后体长增长速度快于肠道发育速度(图3)。

图2 家燕各段肠道占肠道总长百分比变化及对应肠黏膜形态变化Fig.2 Changes of intestinal section length percentage and corresponding intestinal surface morphology

图3 家燕肠道总长和体长比值的变化及肠道随日龄增长全长的增长差值变化Fig.3 Changes in the ratio of total intestinal tract length and body length and differential value of intestinal ract lengths at different ages of barn swallow

2.2 个体发育过程中小肠各部分黏膜表面绒毛形态变化

家燕个体发育过程共经历4个形态变化阶段，由脊状到W板状再到指状最后转变成板状4个阶段。

2.2.1 胚胎期小肠黏膜表面绒毛形态变化

根据观察结果，家燕胚胎期空肠绒毛形态变化分为3个阶段。

第一阶段即8—10 d时(53%—66%)，可见小肠黏膜在8 d为沿小肠黏膜纵轴排列的弯曲不明显的山脊状形态(图4a)，9 d变为有一定弯曲角度的山脊状，排列较为松散不规则。10 d变为较规则的曲度较大的山脊状(图4b)。

第二阶段即11—12 d时(73%—80%)，11 d皱襞形态为连续规律的W字形排列的板状结构，褶皱之间的间隙变窄，排列变紧密，黏膜板互相平行(图4c)。12 d是连续W板状绒毛向指状绒毛过渡的阶段，部分肠道是指状绒毛，部分肠道为W板状(图4d)。

第三阶段即13—15 d时(86%—100%)，13 d小肠表面绒毛变成同哺乳动物类似的指状突起绒毛，14 d和13 d绒毛形态相同(图4e)。15 d为不连续W板状绒毛(图4f)。

以上为空肠的变化分段，十二指肠由山脊状转变为连续W板状比空肠早1 d，即十二指肠是在胚胎期第10天变为连续W板状(图4g)，十二指肠由指状绒毛变为不连续W板状比空肠晚1 d，即十二指肠是孵出后第一天变为不连续W板状(图4h)。所以总体上十二指肠在胚胎期的指状绒毛时期比空肠要多2 d。十二指肠与空肠胚胎期形态上的变化一致，对应时段有细微差别。

图4 家燕胚胎期小肠黏膜内表面Fig.4 The surface of the small intestine mucosa in barn swallow at embryonic stage 注：a.孵化8 d胚胎空肠(平缓山脊状)×500；b.孵化10 d胚胎空肠(蜿蜒山脊状)×1 000；c.孵化11 d胚胎空肠(连续W板状)×200；d.孵化12 d胚胎空肠(过渡)×200；e.孵化13 d胚胎空肠(指状)×200；f.孵化15 d胚胎空肠(不连续W板状)×200；g.孵化10 d胚胎十二指肠(连续W板状)×500；h.孵出后第一天十二指肠(不连续W板状)×500 Note：a.Incubation 8 days embryo jejunum(ridge)×500.b.Incubation 10 days embryo jejunum(ridge)×1 000.c.Incubation 11 days embryo jejunum(continuous W plate)×200.d.Incubation 12 days embryo jejunum(transition)×200.e.Incubation 13 days embryo jejunum(finger)×200.f.Incubation 15 days embryo jejunum(discontinuous W plate)×200.g.Incubation 10 days embryo duodenum(continuous W plate)×500.h.The first day after birth duodenum(discontinuous W plate)×500

2.2.2 孵出后小肠黏膜表面绒毛形态变化

最后一个阶段为孵出后第一天至成体均为W板状绒毛，出生第1天空肠为绒毛较饱满的不连续W板状绒毛(图5a)。随着日龄增大，绒毛长度与直径增加，由短板变为长板，空肠直到出飞前绒毛形态一直为不连续W板状绒毛(图5b光学实体显微镜下拍摄)，与十二指肠一致，出飞时则变为连续W板状(图5c)，而十二指肠直到成体绒毛形态均为不连续W板状(图5d)。

图5 家燕孵出后小肠黏膜内表面Fig.5 The surface of the small intestine mucosa in barn swallow after hatching注：a.出生第1天空肠(不连续W板状)×200；b.未长羽幼体空肠(断裂W板状)×40(光镜)；c.出飞幼鸟空肠(连续W板状)×50；d.成体十二指肠(不连续W板状)×100 Note：a.The first day after birth jejunum(discontinuous W plate)×200.b.Featherless young bird jejunum(discontinuous W plate)×40(light microscope).c.Bird have primaries jejunum(continuous W plate)×50.d.Adult bird duodenum(discontinuous W plate)×100

3 讨论

本研究表明，家燕的肠道内表面形态经历4个阶段的变化，由山脊状→连续W板状→指状→W板状，这与绿头鸭(Anasplatyrhynchos)和番鸭(Cairinamoschata)的肠道内表面形态变化相似，但是发生改变的时间段与家燕有一定差别[8]：两种鸭子指状绒毛持续时间很长，从胚胎期80%—85%开始直到长出初级飞羽期间一直为指状绒毛，而家燕的指状绒毛阶段仅为胚胎期第13、14两天，持续时间占发育总过程的比例远远低于前者；两种鸭从长出初级飞羽开始肠绒毛形态才从指状变为不连续W板状(十二指肠和空肠均为不连续W板状绒毛)，而家燕在孵出后第1天就变为不连续W板状绒毛，之后随日龄增长，不连续W形板状绒毛的短板逐渐增长，空肠从家燕出飞时变为连续W板状绒毛，十二指肠依然是不连续W板状绒毛。(鸡也经历4段变化且形态变化与家燕、两种鸭基本一致，但发生时间段有一定差别[9]。)这样的发育过程被认为是一种重演的过程[11]，就重演律(生物发生律)[12]来讲，家燕和两种鸭早期发育过程形态变化一致，可能是因为两种鸟类为同一个祖先[13]，中后期即指状绒毛转变为W板状绒毛的时期，家燕远远早于两种鸭子开始形成W板状绒毛，说明两种鸟类亲缘关系渐远，形成了不同目(鸭为雁形目Anseriformes，家燕为雀形目)。

小肠长度与体长的比值是小肠形态学研究的重要参数[14]。对比不同类物种，爬行类如地龟(Geoemdyaspengleri)等多为3—5[15]，哺乳动物中人的肠体比为4左右，狼(Canislupus)的平均肠体比为4.9[16]，小熊猫(Ailurusfulgens)平均肠体比为6.6倍[17]。鸟类肠道长度明显低于同等体重的哺乳动物，这是鸟类适应飞翔的一种策略[18-19]。

Karasovb等研究发现，植食性鸟类小肠长度大于杂食性鸟类，杂食性鸟类小肠长度大于肉食性鸟类，其中以昆虫为食的鸟类消化道总长度最短[10]。植食性鸟类具有较长的消化道来延长食物在消化道内滞留的时间，从而提高消化率[20-21]。肉食鸟类肠体比多为1—2[22]，家燕为纯食虫鸟类，所以孵出后的家燕在肠体比急剧下降的条件下要以更短的肠道消化吸收更多的食物，因此可以认为W板状绒毛比指状绒毛更能高效的消化吸收食物，当小肠无论是环形肌还是纵行肌进行收缩和舒张时，都会对夹在两板之间的消化物起到碾压揉搓，使得消化酶充分去消化食物，因而达到使消化吸收食物更高效快速分解而被吸收，弥补了肠道短导致的消化力降低的问题。

家燕成体空肠绒毛板为连续的W字形排列，这种结构可能比不连续绒毛板对食物消化效率要更高。Lavin等研究发现小型鸟类的肠体比要比大型鸟类小[19]，成年后，绿头鸭的肠体比是1.52，番鸭是1.29[8]，而家燕是0.74，那么家燕这样小型鸟会有更高效的消化机制，达到更快速的消化食物目的，其空肠绒毛板形成连续W绒毛板就是一种适应机制，有利于更高效的消化吸收食物。另外鸭和鸡体型要远远大于家燕，肌胃研磨食物的能力更强大，因此进入小肠的消化物更细小，对小肠的机械消化要求变小，因此不连续的绒毛板也足够满足彻底消化食物的需求。鸟类的这种不同于哺乳动物的W形板状绒毛结构应该是鸟类适应飞翔的一种进化适应特征。