农牧交错带半干旱草地生态系统土壤呼吸对短期不同放牧强度的响应

董斅晓， 薄元超， 张晓琳， 贺婷婷， 王常慧， 董宽虎*

(1. 山西农业大学动物科技学院， 山西 太谷 030801； 2. 中国科学院植物研究所植被与环境变化国家重点实验室， 北京 100093； 3. 右玉县畜牧局， 山西 右玉 037200)

近年来，由于过度利用、不合理的草地管理措施造成了中国北方草地大面积退化[1]，同时引起了全球气温上升，据联合国政府间气候变化专门委员会(intergovernmental panel on climate change，IPCC)[2]预估，在本世纪末全球平均气温将上升1.4～5.8℃。放牧对草地的影响主要体现在植被和土壤两个方面[3]。放牧对草地植被与土壤的影响主要取决于放牧强度、放牧制度、放牧季节、放牧动物的采食行为等几个方面，而放牧强度是最重要的因素之一。合理放牧对草地健康发展和可持续利用具有重要意义[4]，进而对草地土壤呼吸过程产生重要影响。已有研究表明：不合理的放牧不仅引起草地严重退化，而且影响土壤呼吸和温室气体排放等生态系统过程[5-8]。农牧交错带属于传统农耕种植区与草原区的结合地域，属于生态过渡区域，具有典型的代表性和地带性，但随着全球气候的变化，该区域草地生态功能不断下降，生产力衰减，表明草地生态系统也对全球变化表现出一定的敏感性和脆弱性[9-12]，所以研究农牧交错带半干旱草地土壤呼吸对放牧强度的响应是十分必要的。

土壤呼吸作为陆地生态系统的第二大碳通量与全球变化紧密相关，已成为全球碳循环研究的核心问题，国内外对其进行了广泛研究。其很小的变化都会引起大气CO2的很大变化，目前占全球CO2浓度上升的18%～60%[13]，是衡量土壤释放强弱与土壤碳库变化的重要指标[14]。土壤呼吸包括3个生物学过程(土壤微生物呼吸、土壤动物呼吸和根呼吸)和1个化学氧化过程。因化学氧化过程对土壤呼吸的作用较小，一般不予考虑，所以土壤呼吸一般分为自养呼吸和异养呼吸两大类。自养呼吸消耗的底物直接来源于植物地上部分，而异养呼吸利用土壤中的有机或无机碳[15-16]。大量实验表明：自养呼吸和异养呼吸两者对环境响应不同导致对土壤呼吸的变化存在不确定性。Fang(2018)的研究表明，异养呼吸在土壤总呼吸中约占20%～30%[14]，易志刚(2003)和李凌浩(1998)的研究表明，异养呼吸在土壤总呼吸中约占30%～40%[16-17]，而在Hanson (2000)、Kuzyakov (2006)和Subke (2006)的研究表明，异养呼吸和自养呼吸均约占总呼吸的一半左右[18-20]。因此，研究土壤自养呼吸和异养呼吸两个组分在总呼吸中所占的比重，对于理解气候变化下这两个过程响应在不同放牧强度的差异很有必要。

土壤温度和土壤含水量是影响草地生态系统微生物活性的主要因素[21-24]，而微生物也参与了土壤呼吸，因此所有影响微生物活性的生物和非生物因子都会影响生态系统土壤呼吸。目前大多数的放牧实验，以多年长期实验和单一放牧强度为主[25-27]，但生态系统结构与功能对不同放牧强度的阶段性响应对于了解响应机制也是不可或缺。因此，本研究就短期内不同放牧强度对农牧交错带半干旱草地生态系统土壤呼吸的影响进行了研究。拟解决以下问题:分析不同放牧强度下土壤呼吸各组分的生长季变化及SRh占SRtot的比重，探讨土壤温度与土壤含水量对土壤呼吸各组分的影响。

1 材料与方法

1.1 试验区概况

试验地位于山西农业大学右玉草地生态系统野外观测研究站，处于北方农牧交错带中心区的山西省右玉县威远镇，地理坐标为39.9968° N，112.3277° E，海拔1 348 m。该地四季分明，属温带大陆性季风气候，年平均气温 4.7oC，最冷月(1月)，均温-14oC(-9.9oC～-17.8oC)，最热月(7月)，均温 20.5oC(18.9oC～22.4oC)，≥0oC积温 2 600～3 600oC。终霜期在5月初，初霜期为9月上、中旬，无霜期100～120 d。全年太阳总辐射量 598 KJ·cm-2，年日照 2 600～2 700 h；年降水量435 mm。草地植被属暖温带半干旱草地，为赖草(Leymussecalinus)-碱茅(Puccinelliatenuiflora)-杂类草群丛，主要草种有赖草、鹅绒萎陵菜(Potentillaansrina)、碱蒿(Artemisiaanethifolia)、碱茅、草地风毛菊(Saussureaamara)、西伯利亚蓼(Polygonumsibiricum)等。

1.2 实验设计

本实验设置4个放牧强度，分别为：不放牧(对照)、轻度放牧(2.35 羊单位·hm-2·生长季)、中度放牧(4.8 羊单位·hm-2·生长季)、重度放牧(7.85 羊单位·hm-2·生长季)，分别用G0、G1、G2和G3表示。采用田间随机区组设计，每个处理4个重复，共 16个实验小区，小区之间用铁丝网围栏隔开。2017年和2018年从5月开始放牧，放牧至9月底。

1.3 测定指标及方法

1.3.1生态系统土壤呼吸的测定 在距离每个样地边缘1m处嵌入一个直径20 cm、高度10 cm的聚氯乙烯(PVC)管用于测定土壤总呼吸，一个直径20cm、高度50cm的PVC管用于测定土壤异养呼吸。利用红外气体分析仪(LI-840，LI-COR Inc.,NE,USA)在生长季5-10月选择较晴朗上午8:00-11:00测定土壤呼吸，每两周测一次。在测定前一天去除PVC管内绿色植物部分，尽量避免对土壤的扰动，以消除地上部对土壤呼吸的影响，测定土壤总呼吸(SRtot)时将便携仪器LI-840连接半球状密闭仪器罩于PVC管上，每秒记录 1次，经80秒之后系统将自动测定并记录数据；同时用温度计插于半球体测定起止时半球内温度，测完SRtot之后将半球状密闭仪器通风，待半球体内浓度恢复至大气水平后，再将其置于PVC环上，测定土壤异养呼吸(SRh)。

SRtot和SRh通过公式(1)进行计算，土壤自养呼吸(SRa)通过公式(2)计算。

(1)

SRa=SRtot-SRh

(2)

其中，Fc代表生态系统土壤呼吸速率单位是μmol·m2·s-1；V为半球仪器的体积；Pav为测量期间仪器体内的平均大气压强(kPa)；Wav是测量期间仪器体内的水气分压(mmol·mol-1)；R是大气常数 8.314 J·mol-1·K-1；S是仪器的底面积；Tav是测量期间仪器体内的平均温度；dc/dt为测定期间CO2浓度变化的斜率。

1.3.2土壤温度、土壤含水量的测定 在测定生态系统土壤呼吸时，同时利用土壤温度计测量 10 cm的土壤温度，用TDR-300便携式土壤水分速测仪测定各样方中表层(0～10 cm)的土壤含水量。

1.4 数据处理与分析

应用SPSS 23.0软件进行单因素方差分析(One-way ANOVA)，分析不同放牧强度对整个生长季SRtot、SRh和SRa和土壤温度、土壤含水量的影响。应用回归分析法分析生态系统土壤呼吸(SRtot、SRh和SRa)与土壤温度、土壤含水量之间的相关性。

2 结果与分析

2.1 不同放牧强度对半干旱草地土壤温度和含水量的影响

2.1.1不同放牧强度下土壤温度(10 cm)的季节动态 两年生长季10 cm土层的土壤温度均呈现出明显的季节变化趋势(图1)，2017年5月中旬和7月中旬土壤温度最高，9月底表层土壤温度显著低于其他月份(P<0.05)；2018年8月中旬的土壤温度最高，5月和9月底的表层土壤温度显著低于其他月份(P<0.05)。

图1 10 cm土壤温度的季节动态Fig. 1 Seasonal dynamics of soil temperature at 10 cm depth

2.1.2不同放牧强度0～10cm表层土壤含水量的季节动态 两年生长季 5-9月，0～10 cm表层土壤含水量表现出明显的季节动态，由于降水分配不均，2017年在8月初土壤含水量最高，7月中旬土壤含水量低于其他月份(图2)，放牧处理对土壤含水量有一定的影响，在5月中旬—6月中旬刚进行放牧初期对土壤含水量的扰动极大，G0的土壤含水量显著高于G1、G2和G3(P<0.05)，在9月G2的土壤含水量显著低于G0和G1(P<0.05)，但其他月份处理间土壤含水量差异不显著2018年在5月底的土壤含水量最高，而在6月底土壤含水量显著低于其他月份(P<0.05)。

图2 0～10cm土壤含水量的季节动态Fig. 2 Seasonal dynamics of soil water content at 10 cm depth

2.2 短期内不同放牧强度对半干旱草地生态系统土壤呼吸的影响

半干旱草地SRtot和SRh在2017年生长季的变化均呈现出生长季中期(7月)较高，而在初期(5月、6月)和末期(8月、9月)较低的单峰曲线模式，在2018年呈现出生长季中末期(8月)较高，而在初期(5月、6月、7月)和末期(9月)较低的单峰曲线模式。而SRa的变化在两年均明显变化规律。随着水热条件的改善以及植被的快速生长，不同放牧强度草地呈现不同的增长趋势。

2017年和2018年在生长季初期，SRtot均随时间逐渐增加，进入生长季后期，SRtot均随时间逐渐降低，2017年峰值出现在8月3日，不同放牧强度均达到最高值(图3-a)，其中G0最高，为 4.79 μmol·m-2·s-1，G2最低，为 3.77 μmol·m-2·s-1；2018年除G1外，其余处理峰值均出现在8月10日，其中G3最高，为 5.83 μmol·m-2·s-1，G1在8月22日达到峰值，为4.08 μmol·m-2·s-1(图3-d)。2017年的SRh在整个生长季均处于波动状态，不同放牧强度的最高值均出现在7月8日(图3-b)，最大值是G1处理，为3.20 μmol·m-2·s-1，最小值是G3处理，为 2.94 μmol·m-2s-1；2018年的Rh在生长季初期(5月、6月)变化不显著，各放牧处理均处于平稳状态，进入生长季中期(7月、8月)随时间逐渐增加，在8月达到峰值，最大值是G3处理，为3.03 μmol·m-2·s-1，最小值是G1处理，为 2.34 μmol·m-2·s-1；在生长季末期又急剧下降(图3-f)。

对两年生长季不同强度放牧地各月SRtot、SRh和SRa进行单因素方差分析(图3)，2017年7月SRtot显著高于8月和9月(P<0.05)，其余月份不显著，与对照(G0)相比，各放牧强度处理(G1、G2和G3)在各月同一测定日期，处理之间差异不显著。SRh在7月显著高于8和9月(P<0.05)，其余月份不显著，5月31日，G1显著低于G0、G2和G3(P<0.05)，与G0、G2和G3相比，G1分别显著降低了 52.9 %，51.1%和 42.8 %(P<0.05)，其余月份各处理均不存在显著差异。SRa在任意测定时间，各放牧强度(G1、G2和G3)与对照(G0)相比均不存在显著差异。2018年8月SRtot显著高于5月初和9月(P<0.05)，其余月份不显著，与对照(G0)相比，各放牧强度处理(G1、G2和G3)在各月同一测定日期，处理之间差异不显著。SRh在8月显著高于9月(P<0.05)，其余月份不显著，7月的G3处理显著高于对照(G0)(P<0.05)，其余测试时间各处理均不存在显著差异。SRa在两年任意测定时间，各放牧强度(G1、G2和G3)与对照(G0)相比均不存在显著差异。

两年的整个生长季，与对照G0相比，在2017年G1和G2处理的平均SRtot分别显著降低了31.9 %和26.4 %(P<0.05)，各处理下的平均SRh、SRa均无显著差异(图3)；2018年各处理间的平均SRtot、SRh和SRa均无显著差异(图3)。

图3 生态系统各组分土壤呼吸(SRtot、SRh和SRa)的季节变化及生长季平均值Fig.3 The seasonal dynamics and means of soil respiration components (SRtot,SRhand SRa)

如表1所示，放牧强度对各组分土壤呼吸(SRtot、SRh和SRa)均无显著作用，年际间只对SRh和SRa有显著作用(F=19.114，P<0.001；F=5.949，P<0.05)，其交互作用对三者者均无显著作用。

表1 2017—2018 年生长季期间不同放牧强度与年份对SRtot、SRh和SRa影响的双因素方差分析结果Table 1 Results of two-way ANOVA on the effects of grazing intensity(G)，year (Y) and interaction effects on SRtot、 SRh and SRa during the growing season of 2017 and 2018

在测定期间，不同放牧强度对SRh/SRtot的响应有所差异，2017年在放牧初期，与对照G0相比，G1和G2会导致对SRh/SRtot产生促进作用，而G3对SRh/SRtot的抑制作用，在中期，各强度放牧G1、G2和G3均会对SRh/SRtot产生促进作用，在末期，G1和G2会导致对SRh/SRtot产生抑制作用，而对G3的SRh/SRtot有促进作用(表2)；2018年在放牧初期，与对照G0相比，G1、G2和G3均会导致对SRh/SRtot产生抑制，在中期，G2和G3均会不同程度的对SRh/SRtot产生抑制作用，在末期，各强度放牧G1、G2和G3均对SRh/SRtot产生促进作用(表3)。

表2 2017年生长季不同放牧强度下的SRh与SRtot的比例Table 2 The ratio of soil heterotrophic respiration to total soil respiration (SRh/SRtot ) under different grazing intensities in 2017

表3 2018年生长季不同放牧强度下的SRh与SRtot的比例Table 3 The ratio of soil heterotrophic respiration to total soil respiration (SRh/SRtot) under different grazing intensities in 2018

2.3 土壤温度和土壤含水量对半干旱草地生态系统土壤呼吸各组分的影响

把2017-2018两年整个测定期间不同放牧强度草地的SRtot、SRh和SRa与10 cm土壤温度和表层0～10 cm土壤含水量进行回归分析(图4，图5)，结果表明：两年不同放牧强度下SRtot和SRh与10 cm土壤温度均呈指数曲线，其相关性均较高(r2>0.1)，2017年均达到极显著水平(P<0.0001)，2018年达到显著水平(P<0.05)；2017

年SRa与10 cm土壤温度无相关性，2018年只有G3的SRa与10 cm土壤温度呈显著相关性(r2>0.1，P<0.05)。两年放牧处理的SRtot、SRh和SRa与表层0～10cm土壤含水量均无关系，只有2017年的G2处理下SRtot、SRh和SRa与表层0～10cm土壤含水量有显著相关性(r2>0.1，P<0.05)，可能受其他因素的调控。通过回归系数r2和P值可知，放牧对土壤温度调控作用在季节变化尺度上要大于土壤含水量。

图4 不同放牧强度下各组分土壤呼吸(SRtot、SRh和SRa)与土壤温度的线性关系Fig.4 The linear relationships of the soil respiration components (SRtot,SRhand SRa)with soil temperature in the different mowing intensities

图5 不同放牧强度下各组分土壤呼吸(SRtot、SRh和SRa)与土壤含水量的线性关系Fig.5 The linear relationships of the soil respiration components (SRtot, SRhand SRa) with soil water content in the different mowing intensities

3 讨论与结论

不同学者在不同放牧条件下处理得出的对土壤呼吸作用的结果有较大差异，有增加土壤呼吸速率的，也有降低土壤呼吸速率的[28-29]。一般来说，放牧会降低草地土壤呼吸的速率，且会随着放牧强度增加而降低[30]。杨阳等[31]在内蒙古 3种不同类型草原，王旭等[32]在呼伦贝尔草甸草原和李玉强等[33]在科尔沁沙质草地的研究结果相似，即轻度放牧条件下土壤呼吸强度反而升高，重度放牧降低。而本研究中，与对照G0相比，两年各放牧强度均不同程度的降低了SRtot和SRh，这符合一般规律，造成这一结果的原因，可能是由于采食动物的啃食和践踏作用，一方面刺激了根系活动能力，打乱了植被土壤微环境，另一方面，践踏作用破坏了土壤的表层结构，加速土壤孔隙度的紧实，使二氧化碳的释放受到了抑制。但随着放牧强度的增加，2017年G1和G2的SRtot显著降低，而G3不显著，2018年各放牧强度的SRtot均不显著，这一关系不遵循一般规律，可能是由于试验年限较短的原因。

在生长季，2017年SRh平均贡献了SRtot的 71%(59%～80%)，2018年SRh平均贡献了SRtot的 57%(48%～65%)。这个比例与其他半干旱草原的研究相近，比如Subke等(2006) 对全球温带草原(50%～70%)和Li等(2013)在北美高草草原(50%～70%)的研究相近[20,34]。略高于Yan等(2010)年在内蒙的研究(46%～50%)[35]，显著高于Fang(2018)和易志刚(2003)等的研究结果[12,14]。在本研究中使用深环浅环的方法，根据前人的实验总结[36-37]，在安装后一年才开始使用，已基本消除时间太短对死根分解的影响，但由于深环内外温度水分的差异，会使估算结果有所偏差，在未来的实验研究中需要消除此种差异对SRh的影响。通过研究SRh在SRtot中所占的比重，不仅有助于理解土壤呼吸的不同过程，而且对于预测未来碳库稳定性提供理论依据。

大量研究结果表明，土壤呼吸的影响因素以土壤温度和土壤含水量为主[28-31]。土壤温度和土壤含水量与土壤呼吸速率具有较好的规律性和相关性[38-39]。本研究结果表明，2017年不同放牧强度草地生态系统SRtot和SRh与土壤10 cm温度呈极显著的指数性相关(P<0.0001)，2018年不同放牧强度草地生态系统SRtot和SRh与土壤10 cm温度呈显著的指数性相关(P<0.05)，土壤呼吸各组分与10 cm含水量无显著相关性(P>0.05)。造成这样的原因可能是由于不同的时间尺度上，不同生态系统类型条件下，生态系统土壤呼吸对土壤温度和水分的响应方式是不同的。

综上所述，短期放牧对农牧交错带半干旱草地SRtot和SRh和SRa在生长季的季节动态均呈单峰型变化趋势，放牧强度下的SRtot和SRh均有所降低；不同放牧强度改变生态系统土壤呼吸的关键土壤驱动因素是土壤温度，土壤总呼吸与异养呼吸呼吸的变化在放牧处理下均与土壤温度有关，不同放牧强度对10 cm土壤温度影响显著，而对0～10 cm土壤含水量的影响不显著。本实验对研究农牧交错带半干旱草地生态系统土壤呼吸功能具有一定的参考意义，但是，仍需要继续进行长期和深入的实验，特别是在响应机理方面的研究，从而更好地解释农牧交错带草地生态系统土壤呼吸对放牧的响应。