西双版纳热带季节雨林土壤呼吸季节动态及驱动因素

蔡子良，邱世平, *

1. 国家林业和草原局西北调查规划设计院，陕西 西安 710048；2. 中国科学院西双版纳热带植物园，云南 昆明 650223

土壤呼吸作为土壤碳通量和陆地生态系统碳循环的关键成分，土壤呼吸的微小变化将对大气碳热平衡产生巨大影响（Carey et al.，2016；Berryman et al.，2015；Liu et al.，2016）。CO2浓度增加导致全球气候变暖已是不争的事实，威胁着人类的生存和发展（李玉宁等，2002；崔骁勇等，2001）。因此，在全球气候变化背景下，陆地生态系统碳循环与收支研究一直是国内外学者关注的热点问题之一（曹湛波等，2016）。土壤呼吸是土壤与大气进行碳交换的主要过程，是陆地生态系统碳循环的一个重要组成部分，也是土壤碳库主要输出途径，全球每年通过土壤呼吸作用释放的 C约为 75 Pg（Kang et al.，2016；雷蕾等，2016）。土壤呼吸速率很小的变化，都将使大气CO2浓度和土壤碳储量发生巨大的改变，在全球尺度，森林土壤呼吸释放的CO2量为77 Pg·a-1（以C计，下同），仅次于全球总初级生产力（100－120 Pg·a-1），大于全球陆地生态系统的净初级生产力（50－60 Pg·a-1）（栾军伟等，2006；杨玉盛等，2004）。因此，准确评估土壤呼吸作用及其对全球变化的响应具有十分重要的意义（杨玉盛等，2004；Xu et al.，2015；Chen et al.，2015）。

森林生态系统既可充当碳源也可充当碳汇，其呼吸的年际变化大于光合作用（龚斌等，2013）。根据微气候法估算热带地区净初级生产力约为全球陆地生态系统光合作用的32%，而热带森林植被和地下碳约占全球陆地碳库的37%，这种对净生物碳汇的估算由于受取样区域限制而不很准确（杨玉盛等，2004）。近年来，亚洲热带天然林正以前所未有的速度转变为次生林或人工林，20世纪80年代土壤损失到大气中的碳平均为0.88 Pg·a-1，90年代为 1.09 Pg·a-1，20 世纪大约为 2 Pg·a-1（王家骏等，2018）。

西双版纳热带季节雨林是分布在热带北缘水热和海拔高度极限条件下的森林类型，具有热带森林的结构和群落特征，热带季节雨林面积在 1976－2013年间减少了67%（刘博奇等，2016；梁国华等，2016）。土壤呼吸对于准确估算该区碳汇/源具有重要意义。目前土壤呼吸及其影响因子的研究主要集中在典型生态系统的测定上，如温带森林、北方针叶林和半干旱草原等（Xu et al.，2015；刘博奇等，2016；王家骏等，2018），而对西双版纳热带季节雨林土壤呼吸，区分根系呼吸、异养呼吸变化规律及其影响因子的研究尚未见报道。有鉴于此，本研究探讨西双版纳地区热带季节雨林土壤呼吸季节变化动态及其影响因子，旨在为准确估算中国热带碳收支提供基础数据。

1 材料与方法

1.1 研究区概况

西双版纳傣族自治州属北热带季风气候，年均降雨量1557 mm，全年干湿季分明，干季（11月至次年4月，包括雾凉季和干热季）降雨264 mm，占年降雨的17%，雨季（5－10月）降雨1293 mm，占年降雨的83%，年均相对湿度86%，太阳年总辐射量 4902.4 MJ·m-2，年日照时数 1787.8 h。年均气温21.5 ℃，最热月（5月）均温25.3 ℃，最冷月（1月）均温15.5 ℃，土壤为砖红壤。

本研究样地位于西双版纳勐仑自然保护区内（21°51′N、101°12′E），海拔约 756 m，样地坡度约25°。样地植被结构复杂，物种丰富，群落高度40 m左右，结构复杂，分层现象明显，乔木层按高度可分为3层：上层高30 m以上，标志种主要为千果榄仁（Terminalia myriocarpa）、番龙眼（Pometiatomentosa）；中层高度在16－30 m之间，常见种有云南玉蕊（Barringtonia macrostachya）、大叶白颜树（Gironniera subaequalis）等；下层高16 m以下，主要种包括云树（Garcinia cowa）、假广子（Knema erratica）、细罗伞（Ardisia tenera）、蚁花（Mezzettiopsis creaghii）及毒鼠子（Dichapetalum gelonioides）等。灌木层除上层乔木的幼苗幼树外，常见种有染木（Saprosma ternatum）、狭叶巴戟（Morinda angustifolia）、玉叶金花（Mussaenda）等。草本层与灌木层处于同一层次，种类不多，常见种有海芋（Alocasia mocrorrhiza）、凤尾蕨（Pteris）等。藤本及附生植物丰富，板根及茎花现象显著，是典型的季节雨林。

1.2 土壤呼吸测定方法

在研究区布设监测点并标记，在第一次测定土壤呼吸之前，提前一天将测定基座嵌入土壤中，剪除每个基座内存留的土壤表层以上的地表植被，聚氯乙烯圆柱体经过24 h平衡后，土壤呼吸速率恢复到基座放置前的水平，从而避免了因安置气室对土壤扰动而造成的短期内呼吸速率波动。采用动态密闭气室红外 CO2分析仪（IRGA）法，测定仪为美国Li-6400便携式气体分析系统和Li-6400土壤呼吸室，土壤呼吸日变化测定为白天每隔2 h测定1次，在6:00－18:00之间测量，每个监测点1次测定2个重复取平均值。在观测土壤呼吸的同时，使用手持长杆电子温度探针测定0－10 cm深处的土壤温度，同时使用TDR测定每个监测点附近0－5 cm和5－10 cm范围内的土壤湿度。同时取监测西双版纳热带季节雨林0－10 cm混合土样两份，带回实验室，一份自然风干（15－20 d）去除碎片和部分根后过0.5 mm筛，测定土壤养分含量；另一份于4 ℃冰箱中保存，用于土壤酶活性测定。

在每个样方内随机安置3个PVC连接环，用于土壤呼吸速率的定期测定。本试验使用Li-6400分析系统（Li-cor Inc．，Lincoln，NE，USA）测定土壤呼吸速率，测定时间为 8:00－18:00，每个月测定3次，同时用Li-8100自带的土壤温度和湿度传感器分别测定5 cm深度的土壤体积含水量和土壤温度。每次测量时按照不同顺序进行测量，以避免系统误差。

土壤呼吸速率（Rs）（μmol·m-2·s-1）和 0－5 cm土壤温度（t）以及5－10 cm土壤含水量（W）的拟合关系如下（廖畅，2016）：

式中，a、b、c、K均为拟合参数。

根据土壤呼吸速率与土壤温度的指数关系，通过样地内放置的温度自动记录仪记录的土壤温度，分别计算各样地年平均土壤呼吸速率和单位面积土壤CO2通量为（廖畅，2016）：

式中，Rd和 Ry分别为土壤呼吸日通量（t·m-2·d-1）和年通量（t·hm-2·a-1）。利用 SPSS 20.0软件进行One-way ANOVA分析，采用LSD多重检验法检验处理间的差异显著性。

1.3 土壤养分的测定

土壤养分的测定参照鲍士旦（2000）的《土壤农化分析》：土壤有机碳含量（g·kg-1）采用重铬酸钾氧化外加热法测定；全氮（g·kg-1）采用凯氏定氮法测定；全磷（g·kg-1）采用NaOH熔融-钼锑抗比色法测定；全钾（g·kg-1）采用火焰分光光度法测定（胡军国，2016）。

土壤酶活性的测定：土壤酶活测定采用分光光度计进行比色测定，测定酶活种类为纤维素酶（1 g土样30 min内分解产生1 mg葡萄糖所需的酶量）、转化酶（1 g土样24 h内分解产生1 mg葡萄糖所需的酶量）、脲酶（1 g土样24 h内分解产生1 mg氨基氮所需的酶量）（胡军国，2016）。

1.4 数据处理

运用Excel 2007和SPSS 18.0进行数据分析，采用单因素方差分析（One-way ANOVA）检验各组数据间的差异显著性，Pearson相关性系数检验各指标间的相关性；采用指数方程对土壤呼吸（Rs）与土壤温度和湿度间进行回归分析；采用主成分分析提取对研究区土壤呼吸起主导作用的土壤环境因子。由原始数据拟合得到的多元回归关系经统计学检验得到拟合度参数R2，并在P＜0.05和P＜0.01水平上检验相关系数的显著性。

2 结果与分析

2.1 西双版纳热带季节雨林环境因子日动态

图1可知，西双版纳热带季节雨林土壤温度和土壤湿度呈一致的变化规律，均呈倒“V”型变化趋势。不同季节0－5 cm土壤温度均显著高于5－10 cm；0－5 cm土壤温度随着季节的变化呈先增加后降低趋势，在夏季达到最大，其中不同季节0－5 cm土壤温度差异均显著（P＜0.05）；5－10 cm土壤温度随着季节的变化呈先增加后降低趋势，在夏季达到最大，在冬季最小，其中春季和冬季 5－10 cm土壤温度差异不显著（P＞0.05），二者显著低于夏季和秋季（P＜0.05）。不同季节0－5 cm土壤湿度均显著高于5－10 cm土壤温度；0－5 cm土壤湿度随着季节的变化呈先增加后降低趋势，在夏季达到最大，在冬季最小，其中春、夏和秋季0－5 cm土壤湿度差异均不显著（P＞0.05）；5－10 cm土壤温度随着季节的变化呈先增加后降低趋势，在夏季达到最大，在冬季最小，其中春季秋季和冬季 5－10 cm土壤温度差异不显著（P＞0.05），三者显著低于夏季（P＜0.05）。

2.2 西双版纳热带季节雨林土壤总呼吸（Rs）、自养呼吸（Ra）及异养呼吸（Rh）

由图2可知，西双版纳热带季节雨林土壤呼吸具有明显的分层现象和季节性规律，从分层现象来看，不同季节0－5 cm土壤总呼吸（Rs）、自养呼吸（Ra）及异养呼吸（Rh）均高于5－10 cm土层；从季节性规律来看，0－5 cm土壤异养呼吸（Rh）随着季节的变化呈先增加后降低趋势，在夏季达到最大，在冬季最小，其中夏季和秋季显著高于春季和冬季（P＜0.05），5－10 cm土壤异养呼吸（Rh）随着季节的变化呈先增加后降低趋势，春季和冬季差异不显著（P＞0.05），二者显著低于夏季和秋季（P＜0.05）。0－5 cm土壤自养呼吸（Ra）随着季节的变化呈先增加后降低趋势，在夏季达到最大，在冬季最小，其中春季和冬季差异不显著（P＞0.05），二者显著低于夏季和秋季（P＜0.05），5－10 cm土壤自养呼吸（Ra）表现为：春季、秋季和冬季差异不显著（P＞0.05），三者显著低于夏季（P＜0.05）。0－5 cm和5－10 cm土壤总呼吸（Rs）随着季节的变化呈先增加后降低趋势，在夏季达到最大，在冬季最小。

图1 西双版纳热带季节雨林环境因子日动态Fig. 1 Daily dynamics of environmental factors in tropical seasonal rainforest in Xishuangbanna

图2 西双版纳热带季节雨林土壤总呼吸（Rs）、自养呼吸（Ra）及异养呼吸（Rh）Fig. 2 Total soil respiration (Rs), autotrophic respiration (Ra) and heterotrophic respiration (Rh) in tropical seasonal rainforest in Xishuangbanna

2.3 西双版纳热带季节雨林土壤养分和酶活性

由表1可知，西双版纳热带季节雨林土壤养分和酶活性具有明显的分层现象和季节性规律，从分层现象来看，不同季节0－5 cm土壤养分和酶活性均高于5－10 cm土层；从季节性规律来看，土壤养分和酶活性随季节的变化呈先增加后降低趋势，在夏季达到最大。0－5 cm土壤有机碳、全氮、全钾、纤维素酶、脲酶、转化酶和蔗糖酶均随着季节的变化呈先增加后降低趋势，在夏季达到最大，在冬季最小，其中夏季和秋季差异不显著（P＞0.05），春季和冬季差异不显著（P＞0.05）。5－10 cm土壤有机碳、全氮、全钾、纤维素酶、脲酶、转化酶和蔗糖酶均随着季节的变化呈先增加后降低趋势，在夏季达到最大，在冬季最小，其中夏季和秋季差异不显著（P＞0.05），春季和冬季差异不显著（P＞0.05）。0－5 cm和5－10 cm土壤全磷随着季节呈先增加后降低趋势，其中不同季节土壤全磷差异均不显著（P＞0.05）。

2.4 土壤温度和湿度对土壤呼吸的影响

西双版纳热带季节雨林土壤总呼吸与土壤温度呈显著的指数关系（表2），其响应具体表现在，夏季和秋季土壤呼吸Q10显著高于夏季和秋季。春季、夏季、秋季和冬季土壤总呼吸的 Q10分别为1.53、1.86、1.62、1.70。不同季节土壤异养呼吸与土壤温度呈显著的指数关系，其中夏季和秋季土壤异养呼吸温度敏感性较高。春季、夏季、秋季和冬季土壤异养呼吸Q10分别为1.63、1.72、1.58、1.52，不同季节土壤自养呼吸与土壤温度呈显著的指数关系，夏季和秋季土壤自养呼吸温度敏感性较高。

表1 西双版纳热带季节雨林土壤养分和酶活性Table 1 Soil nutrient and enzyme activity in tropical seasonal rainforest in Xishuangbanna

表2 土壤呼吸和组分与土壤温度的指数关系Table 2 Exponential relationship between soil respiration and soil temperature

整个试验期测得的不同季节土壤呼吸速率与 0－5 cm和5－10 cm土层土壤含水量之间的关系用二次曲线拟合最好（表3），其决定系数R2分别为0.317－0.456和 0.289－0.401，明显低于土壤呼吸速率与土壤温度关系方程的R2值，这表明土壤呼吸速率与土壤含水量之间的相关性较弱，夏季和秋季相关性强于春季和冬季（相关系数绝对值）。

2.5 西双版纳热带季节雨林土壤呼吸的主成分分析

表4是主成分分析中各土壤环境因子的总方差分解表，可以看出第一、第二主成分特征值占总方差的百分比为87.249%，即前两个主成分对8个指标所涵盖的大部分信息进行了概括，其中第一主成分携带的信息最多（达到64%以上），而主成分3和4对总方差的贡献很小（9.189%和3.562%），因此，选取前2个因子作为主成分。表5是土壤环境因子对应于两个主成分的荷载值，反映了主成分与变量的相关系数，载荷值大的即可认为是重要因子。第一主成分对原始变量的解释贡献了总方差的64.184%，负荷值最高的几个指标分别为有机碳、全氮和转化酶（分别为 0.857、0.803和 0.812，绝对值大于0.8时判定为负荷值较高），第二主成分为全氮、全钾和转化酶（分别为 0.832、0.801和0.803），说明有机碳、全氮和蔗糖酶是西双版纳热带季节雨林土壤呼吸的主要影响因子。

表4 观测指标总方差分解表Table 4 Analysis table of total variance of observation indexes

表5 主成分载荷矩阵Table 5 Principal component load matrix

3 讨论

本研究中，西双版纳热带季节雨林土壤温度和土壤湿度存在显著的季节变化规律，均呈倒“V”型变化趋势。不同季节0－5 cm土壤温度和湿度均显著高于5－10 cm；土壤温度和湿度随着季节的变化呈先增加后降低趋势，在夏季达到最大，在冬季最小。研究显示（杨帆等，2017；刘博奇等，2016），森林、草原以及湿地等的土壤呼吸速率呈现单峰型变化，本研究中西双版纳热带季节雨林土壤呼吸日变化同样呈现明显的单峰曲线，季节变化峰值出现在夏季，最小值出现在冬季，夏季地表温度较低、湿度较大，随时间的变化，气温逐渐上升，土壤呼吸速率也逐渐增加，土壤中的微生物和根系呼吸旺盛，导致CO2排放强度增大，土壤呼吸达到最高值，根系和微生物活性最强，此后，随着温度的降低，土壤呼吸则急剧降低。土壤呼吸速率主要由温度、湿度等环境因子共同作用所驱动，主要控制因子随生态系统类型和气候类型不同而不同（Carey et al.，2016）。大量研究表明，西双版纳热带季节雨林土壤呼吸主要受温度和水分的影响，具有明显的季节动态，土壤湿度在一定程度上降低土壤呼吸速率对土壤温度的响应，土壤湿度的限制作用可能导致土壤呼吸速率的敏感性降低（王家骏，2017；刘彦春等，2016）。因此，土壤温度、湿度和养分含量相互作用影响着西双版纳热带季节雨林土壤呼吸。另外，土壤呼吸具有明显的季节特征，最大值出现在夏季，冬季最小，这与前人的研究结果一致（Bae et al.，2015；Barba et al.，2016）。研究区夏季降雨频繁，温度较高，良好的水热条件有利于植物的生长发育，植物地下部分的根系呼吸旺盛，且生长过程中产生相当量的分泌物可作为微生物代谢活动的养料（Avila et al.，2016；Fang et al.，2015；Taylor et al.，2015）；另一方面在高温高湿条件下凋落物分解加快，向土壤输送的养分增多，促进了土壤微生物的呼吸；在冬季，植物还处于休眠期，而此时土壤微生物的代谢活性也较低（杨开军等，2016；葛晓改等2016；梁国华等，2016）。因此，土壤总呼吸随季节呈先增加后降低趋势。

表3 土壤呼吸和组分与土壤含水量的指数关系Table 3 Exponential relationship between soil respiration and soil moisture content

通常情况下，土壤湿度会促进土壤呼吸，当土壤湿度较低时，土壤呼吸强度随土壤水分的增加而增加，而土壤水分的增加会导致土壤通透性变差（杨开军等，2016；陈书涛等，2017）。O2是植物根系和土壤微生物进行有氧呼吸的必要条件，过高的土壤湿度会限制土壤中 O2的扩散，此时土壤处于嫌气状态，植物根系和好氧微生物的活动受到抑制，土壤有机碳的分解速率降低，土壤中产生的CO2减少，所以会出现当土壤湿度超过阈值以后，土壤呼吸有所下降的现象（夏秀雪等，2017；付刚等，2017）。本研究中，西双版纳热带季节雨林土壤呼吸作用受土壤湿度的影响较为明显，土壤呼吸速率与土壤湿度呈负线性相关关系，并没有出现影响土壤呼吸的土壤湿度的阈值。与此同时，土壤温度升高，根系呼吸和土壤生物活性增强，土壤中产生的CO2增多，土壤温度影响土壤中CO2向大气的输送过程，CO2向大气的排放增强，因此土壤温度与土壤呼吸呈正相关；另一方面，土壤湿度在一定程度上增强了土壤呼吸速率对土壤温度的响应（陈晶等，2016）。通过相关性分析可知，不同的西双版纳热带季节雨林土壤呼吸均与土壤养分和土壤酶活性有一定的相关性，而主成分的结果显示西双版纳热带季节雨林土壤有机碳、全氮和蔗糖酶是土壤呼吸的主要影响因子。

本研究表明，试验期内土壤呼吸速率与 0－5 cm和5－10 cm深处土壤温度之间均存在极显著指数正相关关系，表明温度是影响西双版纳热带季节雨林土壤呼吸速率的主导因子，这与国内外多数研究结果一致（王家骏等，2018；刘博奇等，2016）。这可能是由于土壤温度的变化对植物根系活性和土壤微生物代谢活动产生了影响，从而使得土壤呼吸发生变化。在一定范围内，随着温度的升高，土壤微生物活性增强，土壤呼吸速率也会随之增大。土壤呼吸受到土壤温度、湿度等因子的综合影响，其过程十分复杂（张慧东等，2015；郑威等，2017；郭全恩等，2016）。国内外许多研究表明，森林土壤呼吸与土壤温度有良好的相关性。在热带、亚热带森林和北温带森林中均发现土壤呼吸与地表温度之间具有极显著的指数关系（郑威等，2017）。本研究利用温度单因素指数模型拟合呼吸对温度的响应函数，相关性极显著，表明随着温度的升高，土壤呼吸速率呈指数增长，与国内外许多研究结果相同（邵英男等，2017；曹裕松等，2016；王亚军等，2018）。对众多植被的研究结果表明，土壤呼吸与土壤湿度之间也存在正相关关系。本研究中，土壤呼吸与土壤温度和湿度的双因素模型较单因素模型拟合度更高，表明所研究林分土壤呼吸受二者共同影响。本研究中，不同氮浓度的土壤呼吸速率与0－5 cm和5－10 cm土层土壤含水量之间的关系用二次曲线拟合最好，其决定系数 R2分别为0.32－0.46和 0.29－0.40，明显低于土壤呼吸速率与土壤温度关系方程的R2值，这表明土壤呼吸速率与土壤含水量之间的相关性较弱，。其主要原因可能是该区属于亚热带季风湿润性气候特征，降水比较丰富，林地蓄水持水能力较强，从整个试验期来看，土壤含水量保持在相对较高的状态，故水分不是限制土壤呼吸的关键因子，土壤含水量对土壤呼吸的影响远小于土壤温度对土壤呼吸的影响。

4 结论

本文探讨西双版纳地区热带季节雨林土壤呼吸季节变化动态及其影响因子，其结论如下：

西双版纳热带季节雨林土壤温度和土壤湿度存在显著的季节变化规律，均呈倒“V”型变化趋势；土壤总呼吸（Rs）、自养呼吸（Ra）及异养呼吸（Rh）随着季节的变化呈先增加后降低趋势，在夏季达到最大；其中不同季节0－5 cm土壤总呼吸（Rs）、自养呼吸（Ra）及异养呼吸（Rh）均高于5－10 cm土层。土壤总呼吸与土壤温度呈显著的指数关系，与土壤湿度呈显著的二次曲线关系，其中土壤温度对西双版纳热带季节雨林土壤呼吸速率的影响高于土壤湿度。主成分分析表明：第一主成分对原始变量的解释贡献了总方差的64.18%，负荷值最高的几个指标分别为有机碳、全氮和转化酶，第二主成分为全氮、全钾和转化酶，说明土壤温度、有机碳、全氮和蔗糖酶是西双版纳热带季节雨林土壤呼吸的主要影响因子。