鸟类鸣叫及生物学意义的研究现状

杨利琼， 谢 君， 刘昉昉， 陈 建， 徐 帆

(1. 成都医学院药学院， 成都 610500;2. 四川省西南民族大学， 成都 610041;3. 成都医学院公共卫生学院， 成都 610500)

声音作为一种有效的信息载体，不仅普遍存在于各种自然现象之中，而且还广泛存在于各种生物之间的信息交流。早在1960年Fant[1]就提出一种“源过滤理论”，论述人类声音产生过程的两个阶段： 发声是由振动组织产生的，随后由声道形成。Elemans等[2]介绍了禽类离体声带器官的制备，同时进行高速成像，分析肌肉刺激的运动学过程和声学分析，以揭示鸟类发声机制。该理论已经广泛推广到哺乳动物[3，4]，其中包含鸟类[5-8]。声音信号在鸟类的生活中扮演着重要的角色。鸟类鸣叫作为一种声音信号，其背后所反应的神经生物学功能更为丰富。在许多鸟类中，声学信号的特征已被用作物种特征来推断系统发育和进化关系[9]。

本文主要以乞求、歌唱、警报和逃逸，这四种类型的声音及其所包含生物学意义进行综述。

1 乞求

动物的乞求，是指一只动物想要从另一只动物获得生存依赖性资源(食物， 栖息地， 交配权等)。而鸟类的乞求是指幼鸟从父母或其它成年鸟获取食物时，本能驱使所发出的声音。

首先，幼鸟通过乞求，来获取食物，增强了它们之间的竞争性，同时也反映出对食物的真实需求。Harper[10]通过一个乞求演变的模型，发现雏鸟的乞求，可以反映个体的饥饿真实状况或其他需求。这种乞求，对鸟类群体存在相互影响，雏鸟之间会通过乞求竞争，来获得来自父母的食物，从而提高它们的生存机会。Neuenschwander等[11]以大山雀(Parus major)为实验对象，研究幼鸟的乞求鸣叫在兄弟姐妹间的竞争强度，结果证实乞求的竞争成分，并认为由食物引起的乞求竞争，在亲子交流的演化过程中起着重要作用。

其次， 乞求鸣叫的生物学意义， 也包括个体识别。幼鸟通过乞求鸣叫， 向它们的父母表明其身份，所以乞求也可以作为幼鸟身份识别的可靠指标。比如， Levréro等[12]研究了斑胸草雀(Taeniopygia guttata)三个不同发育阶段乞讨者身份中的信号身份的声音特征，基于乞求的声学特征，回放给父母进行测试，发现后代的成功识别过程，依赖于接收者辨别声音特征的能力。Reers等[13]通过实验控制杰克逊的金背织雀(Ploceus jacksoni)雏鸟在群体中的饥饿水平，并研究其对乞求声学特征的影响，结果表明不同的饥饿水平，对应着不同强度乞求鸣叫，并体现出个体间的差异性。

最后，幼鸟的乞求鸣叫也会受到父母的影响。Villain等[14]通过将斑胸草雀幼鸟，给父母或孟加拉雀(Lonchura domestica)喂养，并记录了在雏鸟不同发育阶段的乞求声，分析乞讨声谱演变。在不同实验条件的结果显示，孟加拉雀饲养的雏鸟，比同种父母饲养的雏鸟，发出更高音调的乞求鸣叫。在父母的社交互动中，雏鸟的乞求行为是一种可塑的反应，会受到监护者的影响。

对于鸟类乞求鸣叫背后所隐藏的生物学机制，Buchanan等[15]验证了雏鸟雄激素水平与雏鸟求偶强度呈正相关。Goodship等[16]也发现睾丸激素，会影响乞求时间的长短和乞讨雏鸟的等级。接着Goodship 等[17]又在斑翁(Ficedula hypoleuca)中测试了循环内源性睾酮水平升高是否会增强它们的乞讨行为，结果证实内源性睾酮在控制雏鸟乞讨信号方面的因果性，并表明它可能是控制雏鸟乞讨行为的机制的一部分。Isaksson等[18]研究表明，雄性激素的早期暴露会影响后代的生长和乞求行为，并被认为是性别大小二态性(SSD)发展的一种机制。这与灵长类的研究结果相反，灵长类动物体内的睾丸激素能够支持雄性的竞争行为[19]。

2 歌唱

鸟类歌唱的曲目，通常具有时间长、复杂性、音节多样性和时间规律性的特点，并且与求爱和交配相关。早在1990年Suthers[20]就指出，鸣管(Syrinx)作为鸟类的发声器官，它的左右两侧，能够共同或者独立地产生音符或音节，由此就形成了歌唱的音节多样性。

针对鸟类歌唱的原因，Robert[21]描述，这是鸟类保卫领土的表现，同时也具有吸引配偶的作用。歌唱鸣叫的生物学意义，主要表现在雄性之间的领土互动和雄雌之间的求爱互动。在求爱互动中，雄鸟的歌唱丰富程度往往较高，对于雌性个体也比较有吸引力。Redpath等[22]通过研究鸟类歌唱与体内寄生虫感染水平的关系，发现歌唱的高频率随着寄生虫负载的增加而降低。Reid等[23]使用北美歌雀(Melospiza melodia)20年的数据，来测试雄性北美歌雀的歌唱曲目大小(第二性特征)是否能预示着雄性北美歌雀或后代的整体健康，结果表明，鸟类疾病会影响歌唱的歌曲特征，可见，鸟类的歌唱可作为健康的指标。

其次，鸟类也会通过歌唱来对个体进行识别。Lengagne等[24]首次证明，鸟类通过分析双声道系统诱发的节拍振幅，来进行身份识别，并能够在嘈杂的群体环境中，准确地传递个体信息。

最后，雄鸟歌唱的质量，也会影响对雌性的求爱。Nowicki等[25]研究了雄鸟歌唱的学习特征及其对异性求爱的影响，提出雄鸟如何学习歌唱的特征，可以作为雄鸟质量的指标，对雌鸟择偶有价值。Shevchouk等[26]将雄鸟长期剥夺类固醇后，歌唱行为可以被极低浓度的睾酮激活，结果表明，歌唱通常依赖于睾丸激素及其代谢产物的激活。这也可以看出雄鸟体内的性激素对歌唱有所影响，与对雌鸟的求爱有关。

鸟类歌唱也受许多因素影响。Nemeth等[27]为了研究噪声污染干扰声信号对城市鸟类歌唱的影响，展示了乌鸫(Turdus merula)的语音图，结果显示，乌鸫歌唱的频率和振幅呈正相关，即在噪音大的环境里乌鸫歌唱的频率更高一些。可以看出，城市里的噪音，对鸟类歌唱信息的传达，存在负面影响。

鸣禽的声乐运动系统包括一组专用于获取和产生学习歌曲的端脑通路[28]。前脑通路由X区(Area X)，新纹状体前外侧巨细胞核(lateral magnocellular nucleus of the anterior nidopallium， LMAN)和丘脑背外侧核(dorsolateral nucleus of the thalamus， DLM)组成。后下行通路由高级发声中枢(high vocal center， HVC)，弓状皮质栎核(robust nucleus of the arcopallium， RA)和舌下神经核的气管插管部分(nXIIts)组成[29，30]。歌唱中的两种神经通路都是从HVC水平开始的，HVC水平将信息传到RA和X区。后下行通路(也称发声通路)的信息从HVC下降到RA，然后从RA下降到nXIIts，控制syrinx的肌肉收缩[28]。鸣禽HVC至RA的突触传递是鸣唱运动通路中的关键部分，后者依次支配着参与发声的中脑和髓核。Vates等[31]指出LMAN投射到RA，完成一个反馈回路， LMAN也是前脑前路的一部分， 它在歌曲学习中起着至关重要的作用。同时他们也发现丘脑-端脑通路类似于哺乳动物运动系统中的丘脑-皮质通路，他们认为这些通路携带的信号可能对歌曲感知、歌曲学习、歌曲产生和/或声带运动指令的双向协调很重要。Nottebohm等[32]研究显示，大脑中HVC和RA的区域在雄性中明显大于雌性，而在雌性中，区域X似乎无法识别， 表明外源性睾酮会诱导雌性唱歌。Li等[33]证明 P 物质(Substance P， SP)和甲硫氨酸脑啡肽(Methionine enkephalin，ENK)可能与鸟类的歌唱学习或记忆等鸣声行为有关。

3 警报

鸟类警报鸣叫是响应危险信息而发出的一种信号，这可反映出它们对领地的保护，也是在遇到捕食者或其它危险状况而发出的一种警示。

在一个群落中的警报鸣叫，也会影响这类鸟在此群落中的繁殖分布。Parejo等[34]通过实验证明，小猫头鹰(Athene noctua)更倾向在有同类鸣叫的地区定居，不管它们的类型是什么(警报或联系鸣叫)，这表明有同类的吸引力存在。同时，他们还发现小猫头鹰，更注重在安全区域的繁殖。可以看出，警报鸣叫，可能会在自然群落中对物种分布造成影响。

Fallow等[35]使用合成声音，测试特定声学特性在警报鸣叫识别中的作用。即使合成声音的声学特征与细尾鹩莺(Malurus cyaneus)的鸣叫不同，但当合成的警报鸣叫的峰值频率接近同类鸣叫时，细尾鹩莺逃跑的频率更高。Ausmus等[36]记录了白尾雷鸟(Lagopus leucurus)在两个夏季对自然发生和模拟捕食者发出的警报，在现场进行了对幼鸟的回放实验，以确定幼鸟对警报鸣叫的反应。结果显示，80%的幼鸟对警报鸣叫作出反应。该研究首次提供了参考警报鸣叫的实证证据，包括在野生鸟类中的接收反应。Mates等[37]研究了短嘴鸦(Corvus brachyrhynchos)在不同环境下鸣叫的结构变化，包括警报、觅食和领土占领的鸣叫，发现其成功预测了鸣叫者的性别和年龄阶段。Potvin等[38]通过给细尾鹩莺(Malurus cyaneus)播放不熟悉的警报，再加上同种和异种的空中警报齐声鸣叫来训练，经过训练后，细尾鹩莺对这些新声音做出的反应，通常是逃向掩体，在一周多的反复测试中也做出同样强烈的反应。结果表明，细尾鹩莺在没有看见鸣叫者或捕食者的情况下，学会了将新的鸣叫与已知的警报鸣叫联系起来。

鸟类也会对其它不同种类鸟的警报鸣叫感应到危险，所以警报鸣叫可以减小鸟类被捕的风险，然而城市噪音严重影响了警报信号的传递。Templeton等[39]结合实验室和野外实验，研究了交通噪音是否会影响鸟类警报鸣叫的产生和感知。在野外进行的回放实验表明，目前道路交通噪音的水平掩盖了警报鸣叫，阻碍了大山雀(Parus major)感知这些关键信号的能力，所以噪音环境让鸟类对警报鸣叫的感知减弱而遭受更大的捕食风险。

对于鸟类警报鸣叫背后所隐藏的生物学机制，Gyger等[40]证明了睾酮的存在增加了空中警报鸣叫的产生， 并且去除激素供应导致鸣叫率下降。在灵长类动物研究中， Sproul等[41]测试了绒顶柽柳猴在与一只训练有素、会飞的苍鹰(Accipiter gentilis)相遇时， 它发出的警报鸣叫中是否编码了个体身份的信息，结果显示他们具有通过警报鸣叫来区分个体的能力。

4 逃逸

鸟类的逃逸鸣叫，通常是在飞行中发出，或鸟类遇到危险逃跑时发出。鸟类通过逃逸鸣叫来参与社会行为。比如鸣禽在夜间迁徙期间，通信时会发出逃逸鸣叫，还会维持群体凝聚力，以及发信号通知个人身份，亲属或社会关系。

对于其生物学作用而言，鸟类对逃逸鸣叫的感知，会受到诸多因素的影响。Horton等[42]使用捕获个体的夜间逃逸鸣叫的录音，探索逃逸鸣叫的检测，对大气温度和湿度的依赖性。结果显示，检测点与逃逸鸣叫的距离，对逃逸检测的影响最大，温度和湿度对较高海拔的探测能力也有影响。

鸟类的逃逸鸣叫，具有辨别性别及身份的生物学功能。为了检验信号特征的信息，是否可以编码到逃逸鸣叫中，Griffiths等[43]对夜间迁徙鸣禽橙尾鸲莺(Setophaga ruticilla)的叫声进行了量化，结果表明，橙尾鸲莺的逃逸鸣叫，带有性别和个体的特征，这是迁徙鸣禽飞行中个性或性别二态性的第一个证据。

逃逸鸣叫的地理学标记， 可反映出鸟类在一定区域迁徙的空间特征。Stepanian等[44]利用到达时差法， 开发了一种概念验证声学麦克风阵列， 允许在空域内进行三维呼叫定位。结果显示， 逃逸鸣叫的声学分布与GPS真实值之间的欧氏距离平均为9.6m。因此， 识别和定位夜间逃逸鸣叫， 能提供鸟类在空域内迁徙的特定空间特征。

逃逸行为在动物学中属于一种自我或群体保护性的行为。早在1932年，生理学家Cannon[45]就提出“Fight or Flight”的概念。动物本身能感知危险的存在，并能预测是否能在危险中存活下来，如若不然，则通过逃逸躲避危险，而存活下来。这在生物界有相似之处，如啮齿类[46]和灵长类[47]动物，在遇到自己或群体应付不了的危险时，也会选择逃逸。

5 存在的问题

鸟类个体的发声，不仅含有声源的振幅信息，还包含着生物本身的情感信息。到目前为止，众多研究，更多专注于声音形状的描述，比如声音的振幅时间关系，或经过傅立叶变换的频率与时间的关系。然而并没有从内容或含义来描述声音。近期，已有研究人员[48，49]能从乌鸦的鸣叫声中，判断乌鸦的年龄阶段和性别、同伴之间共同进餐的邀请鸣叫、呼唤子代的鸣叫。然而，对于生物个体的发声，所携带的神经生物学信息，即情感信息研究甚少。

6 展望

鸟类声音作为自然界中， 个体之间传递信息的一种重要媒介， 除了个体的身份特征外， 还蕴含着更为丰富的神经生物学信息， 比如鸟类的情绪、认知功能和对外界事物的反应状态。通过研究鸟类的发声信息，结合具体场景下所发生的行为，即可推测生物的思维模式。研究者[50]曾经对捕获的野生乌鸦安置3个月后，要求乌鸦凭借它的逻辑思维、记忆力与使用工具的能力，完成八个步骤来获取食物。最后这只乌鸦用它的智力，逻辑性使用工具，完成了任务。这对于神经生物学和认知心理学所关注的，“注意”，“制造和使用工具的认知能力”，“意识”，具有重要的研究价值。