植物落花落果的分子机理研究进展

崔娅松 陈庆富 霍冬敖 李洪有

摘 要： 落花落果是花、果实、种子从母体脱落的一种普遍存在的自然现象。发生器官脱落的区域为离区（abscission zone，AZ）。离区分化形成离层，离层与脱落息息相关。离层的发育和功能行使是多酶、多激素、多基因参与调控的复杂而精确的过程。落花落果不仅是作物栽培和育种中的典型农艺性状，而且是植物器官脱落的主要形式之一。减少植物落花落果或控制某些植物适度落花落果，提高作物和果蔬类植物的产量和品质，是人类在作物驯化上努力的目标。该文基于前人对植物器官脱落的生理生化和分子生物学机制的研究，主要从植物落花落果的细胞学基础、生理生化机制、遗传学规律、分子生物学和相关基因定位、转录组分析方面阐述落花落果分子机理，重点从落花落果的分子生物学和相关基因定位两个方面进行剖析落花落果的作用机制，以便为作物遗传育种研究提供理论指导。

关键词： 离层， 落花落果， 细胞学， 基因定位， 分子机制

中图分类号： Q943 文献标识码： A 文章编号： 1000-3142（2018）09-1234-14

Abstract： Falling flowers， fruits and seeds are the common natural phenomenons of plant organs that are detached from the mother plant. The organ exfoliation area is called as abscission zone （AZ）. The abscission layer can be differentiated in abscission zone and has close relationship with shedding. The development and function of the abscission layer are controlled by many enzymes， many hormones， and many genes， which involve a complex and accurate process. Falling flowers and fruits are not only typical agronomic traits in crop cultivation and breeding， but also one of the major forms of plant shedding. Reducing the number of plant organs falling or controlling the proper shattering for increasing the yield and quality in some crops， fruits and vegetable plants have been the goal of crop domestication. Based on the previous studies on the physiological， biochemical and molecular biological mechanisms of plant organ abscission， this paper mainly reviewed the molecular mechanism of falling flowers and fruits from the aspects of cytology， physiological and biochemical mechanism， genetics， molecular biology， related gene mapping， and transcriptome analysis. Among them， molecular biology and related gene mapping were focused， which provided some guidance for crop genetics and breeding.

Key words： absciss layer， falling flowers and fruits， cytology， gene mapping， molecular mechanism

植物落花落果是花、果實、种子等脱离植株主体的一种广泛存在的自然现象。植物在正常生长发育过程中为适应逆境胁迫（如干旱、水淹、极端温度、元素N、B、Ca、Zn缺乏、病虫害等）或平衡自身生长水平减少累赘或扩散种子（繁殖体）时，一些器官会发生正常或不正常脱落。在正常脱落方面，叶的正常脱落保存了体内仅有的水分或减少细菌等病原感染（Patharkar & Walker， 2015）；花果的正常脱落调节了植物本身源库关系和促进营养物质、矿物质合理分配。然而，自然界中很难避免不正常脱落带来的损失，如水稻和小麦落粒、棉花脱铃、大豆果荚脱落造成大量减产。在农业生产方面，对植物器官脱落进行合理调控，不仅可以有效利用土地资源，而且可以使作物达到高产、优质的效果。孙福东等（2016）报道在大豆叶面喷施植物生长调节剂DTA-6使大豆果荚离区Gm AC的表达量降低，果荚离区生理代谢被改变，大豆脱落率降低；Yuan & Carbaugh （2007）在柑橘和苹果采摘前喷施IAA（indole-3-acetic acid）和ETH（ethylene）阻断剂，防止水果在机械采摘前掉落。Lin et al （2012）在大豆、高粱等粮食作物驯化相关性状进行遗传解析中，借助分子标记等手段发现了一系列调控落粒性状的关键位点。分子标记育种和基因聚合育种是提高育种质量和效率的有效途径，对离层形成的生理和分子机制进行综述，为落花落果的机制研究和育种实践提供线索。

1 落花落果的细胞学基础

植物落花落果与离层形成紧密相关，Patterson & Bleecker（2004）在水稻中也发现水稻种子脱落与穗颖和枝梗之间的离层有关。一般认为落花落果有4个阶段（图1）：首先，离区细胞形成；其次，离区接收脱落信号，启动脱落；接着，离区感知脱落信号，酶水解，细胞发生分离；最后，离区细胞分化形成离层且器官脱落后在紧靠离层细胞（即靠近植物主体一侧）的部位形成保护层（Kim， 2014；王继恩等， 2017）。值得注意的是，有些植物器官脱落并不形成保护层，比如，大豆复叶（Moline & Bostrack， 1972）。在离层形成这一阶段的研究相对较多，Nakano et al（2012）研究表明植物在脱落器官基部分化出离区（abscission zone， AZ），即器官发生脱落的组织区域及邻近区域，通常由5～50层小而等径、胞质致密、胞间隙小的细胞组成，尽管有如此多的离区细胞存在，但是，在整个脱落过程中，离区内仅有1～2层细胞发生分离即为离层（separation layer）。Sexton & Roberts（1982）就该现象作出解释：基于诱导因素仅在离层处发挥有效作用，虽然所有的离层细胞均有潜在分化的能力，但是只有1～2层离层细胞对诱导信号反应相对敏感。在不同植物与组织中，离层细胞层数也不尽相同，如拟南芥（Arabidopsis thaliana）花器官的离层细胞有 4～6 层（Patterson & Bleecker， 2004），水稻离层细胞有12层（郑丽媛，2016）。Doorn & Stead （1997）通过比对细胞的形态，大致把离层细胞归为三类：细胞形态相似，大小等径；比相邻细胞小，呈矩形；与相邻细胞在形态和大小上相似。Baird（1984）在电镜下观察锦紫苏时发现离层细胞的液泡较周围细胞小；细胞核较周边细胞大，核仁明显；细胞器（多聚核糖体、高尔基体、粗面内质网和线粒体）明显增多；细胞膜内陷，出现壁旁体。最近，唐连和陈庆富（2017）采用石蜡切片、解剖观察等方法对7个落粒和不落粒荞麦属植物的花梗关节进行综合分析并发现：在荞麦开花期，花梗薄壁细胞中淀粉粒丰富；维管束分化不明显；细胞体积较小、排列紧密，这些特征与前人研究的离层结构相似，我们可以认为：花梗关节作用与离层作用相似。通常情况下，若花梗关节表现为缢缩，则有果实脱落现象产生。

2 落花落果的生理基础

2.1 IAA和ETH调控的生理基础

在植物落花落果的过程中，IAA和ETH扮演着重要的角色（Meir et al， 2010）。离层中的IAA信号转导途径是抑制器官脱落的关键，无论是Addicott et al（1955）提出的“生长素梯度理论”，还是人们按照这一理论适当施用外源植物生长调节剂NAA、IAA、2，4-D等处理不同植物或植物同一器官的不同部位，均表现为抑制脱落，如蔬菜类番茄、大豆和水果类柑橘、苹果、梨，番茄叶柄远轴端和近轴端，以上试验为植物落花、落果奠定了研究基础。通常认为，离层区两端生长素浓度能直接影响植物器官的脱落，生长素极性运输到离区是阻断离层形成的首要条件（Taylor & Whitelaw， 2001）。

IAA通过调节离层细胞对ETH的不敏感来负调控器官脱落。IAA 能延缓离层形成，ETH则促进离层形成。IAA之所以能对植物器官脱落起到抑制作用，是因为当叶片受到外界环境胁迫时，流向离层部位的IAA减少，离层对ETH更敏感，继而施用乙烯阻断剂氨基乙氧基乙烯基甘氨酸HCL（aminoethoxyvinyl glycine HCl）和合成的生长素2，4-二氯苯氧基乙酸（2，4-Dichlorophenoxyacetic acid）的混合物来阻止柑橘和苹果在收获前的果实脱落（Yuan & Carbaugh， 2007）。茉莉酸（jasmonic acid， JA）在拟南芥花器官脱落中也起抑制作用。Ueda et al（1996）在菜豆中发现：莱莉酸能使纤维素酶的活性增加，进而水解菜豆叶柄基部细胞壁中的多糖，促进脱落。Kim （2014）在拟南芥中发现：茉莉酸受体突变后，冠菌素不敏感1（coronatine insensitive 1， coi1）导致拟南芥花器官脱落延迟。

除IAA和JA之外，其他激素也可能影响脱落，ABA、水杨酸也在调节衰老方面具有广泛应用的前景，花器官和叶片等在脱落前似乎都会衰老（Patharkar & Walker， 2015， 2016）。对脱落起促进作用的ETH、GAs等在拟南芥细胞分离层中已被鉴定（Arnaud et al， 2010）。

2.2 幾种重要酶调控的生理基础

在大豆果荚开裂、拟南芥花瓣脱落、荞麦、水稻、小麦落粒（落果）等生理过程中，一旦脱落被激活，许多有趣但相对不明原因的事件发生在AZ中，随脱落进展，AZ细胞膨大，细胞质变得更碱性，这在拟南芥、番茄等中已被证明（Sundaresan et al， 2015），但AZ细胞质pH变化的原因仍不清楚。对此现象的一个假设是：碱性可能是脱落酶的最佳pH。而在离层细胞内许多酶类物质明显增多，如氨基酸、蛋白质、mRNA和rRNA，离区内的RNA最终被翻译成蛋白质或酶，其中纤维素酶和果胶酶是最重要的酶，离层中的纤维素酶活性增加一直延续到最后脱落，在生长发育过程中纤维素同工酶和果胶酶共同作用利于脱落。离层处β-1，4-葡聚糖酶（β-1，4-glucanase）活性在脱落时呈显著性增加、表达上调。脱落的另一重要变化是中胶层主要成分果胶酸钙等果胶类物质降解成果胶和果胶酸，容易被遗忘的是，一部分酶[多聚半乳糖醛酸酶（polygalacturonase）、葡聚糖酶（glucanase）]不参与离区形成，它们只是负责降解细胞壁中的果胶和纤维素，从而促进脱落。另外，RNA酶、DNA酶、蛋白质酶、磷酸酯酶、氨酸解氨酶和过氧化物酶等这些酶促进脱落的主要原因可能是促进离区保护层形成，加速离区伤口木质化，在脱落过程中，基于此，在果柄处喷施苯丙氨酸解氨酶抑制剂AIP（2-aminoindan-2-phosphonic acid），离区苯丙氨酸解氨酶活性降低，果实脱落率降低。

脱落过程中，某些病程相关蛋白明显增加，如在离层表达的几丁质酶、扩张蛋白expansin、pathogenesis相关蛋白、metallothioneins、WRKY蛋白等（Meir et al， 2010；李政， 2014）。值得一提的是，在PCD（programmed cell death）中的关键蛋白LX 蛋白是一个 T2/S-like ribonuclease核糖核酸酶，Bar-Dror et al（2011）在番茄的离区中LX 蛋白在成熟离区特异性表达，在近轴端和远轴端不对称性表达，这种生理生化变化是花梗脱落的关键；在拟南芥中与PCD相关核酶 BFN1能被离区诱导表达。特别神奇的是，拟南芥离区BFN1启动子也在番茄的其他组织叶、花、果实中表达（Lers et al， 2006）。

3 落花落果的遗传学规律

3.1 传统遗传学规律

从传统遗传学角度看，植物个体本身或细胞基因组的自发突变或人工诱变使脱落表型改变，这些表型变化均能找到相应的突变基因。传统遗传学多是研究落花机制的，如番茄离层形成基因（jointless、J2、LS），番茄中若J基因發生突变，会使第一个外显子的部分序列和起始密码子的上游共939 bp的碱基缺失，番茄从有离区品种变成无离区品种；突变体jointless的表型为花梗无法脱落（Roldan et al， 2017）；番茄1，4-β-葡聚糖酶（cel2）反义抑制转基因植株中，果实离区的断裂力明显增加。此外，Yang et al（2005）进一步研究表明，番茄离区第12染色体近着丝粒处的J2基因控制着番茄离区的形成。Schumacher et al（1999）在番茄LS突变体中发现花中无花瓣现象主要是番茄离区发育基因LS突变所致。与番茄LS基因同源的拟南芥基因AtLAS，其敲除突变体las表型为花器官脱落延迟（Greb et al， 2003），在拟南芥双突变体bop1和bop2中，由于离区无法正常形成而使花器官脱落表型缺失，这进一步表明Bop1和Bop2基因与离层发育有关。Wang et al（2006）通过基因敲除实验证明，KNAT/BP调控拟南芥花器官离区发育。在bp突变体中，花器官离区的泡状细胞较多，花器官提前脱落。当然，并不是所有延迟脱落表型都是通过调控离区发育而实现的，在拟南芥受体激酶HAESA（富含亮氨酸重复序列）反义抑制转基因植株中，花瓣外三轮脱落延迟；在严重的转基因株系中，花瓣不会脱落。Stenvik et al（2008）证明，IDA所产生的多肽正是通过HAESA调控拟南芥花器官脱落过程，此外IDA受体基因（HAESA， HAE）不受外源乙烯所影响，敲除HAE和HAE同源基因（HAESA-LIKE 2， HSL2）的突变体，拟南芥花器官脱落被显著延迟（Patharkar & Walker， 2016）。利用T-DNA插入技术获得的拟南芥生长素响应因子2（Auxin Response Factor2， arf2）突变体，其可能通过抑制细胞壁降解酶类的活性，进一步延迟离区细胞的分离，促进花器官（重点是雄蕊）发育，使花器官脱落延迟，但不能阻止脱落。有趣的是arf1能増强arf2突变体脱落表型，可见arf1和arf2具有部分冗余的功能，能辅助调控脱落，拟南芥突变体之间存在相互作用，如ARF1、NPH4/ARF7和ARF19的突变能增强arf2突变体的延迟脱落表型（Okushima et al， 2005）。关晓溪（2015）发现SLARF2-RNAi植株花器官脱落延迟。值得留意的还有乙烯受体突变体，通过EMS诱变得到的乙烯受体突变体etr1和下游的ein2、ein3、ers2突变体的花器官脱落延迟，当乙烯受体ETR1与外界的乙烯信号分子结合，激活下游的EIN2，进而激活转录因子EIN3调控下游的靶基因传递乙烯信号分子，植物响应乙烯反应，植物器官加速脱落。

另外，拟南芥（ACTIN-RELATED PROTEINS， ARP）家族在花器官脱落中起关键作用。Kandasamy et al（2005）利用RNAi实验产生的ARP7敲除转基因株系中，花器官脱落明显延迟，且其离区发育和乙烯三重反应与野生型保持一致，表明ARP7调控花器官脱落独立于乙烯途径，与其类似的花器官脱落调控基因还有AGL15、HAESA、ARP4。IDA、HAESA、HSL2 （HAESA-LIKE2）以及MAPK级联信号途径的依次作用，控制拟南芥花器官脱落过程，如HAESA下游位于由MAPK4/5 MITOGEN活化的蛋白激酶（MAPK）级联和MAPK3/6 MAPK级联的花器官不能脱落，相反，活化的MAPK4/5的表达则能够恢复hae/hsl2双突变体脱落表型，表明HAESA下游的（MITOGEN-ACTIVATED PROTEIN KINASE KINASE4， MAPK4）/MAPK5激活（MITOGEN-ACTIVATED PROTEIN KINASE6， MAPK6）/MAPK3以控制拟南芥花器官的脱落过程。目前尚不清楚哪种MAPK三联激酶在脱落途径中起作用，也不清楚HAE受体复合物与MAPK级联之间是否存在其他中间体。Patharkar & Walker（2015）发现，MAPK4/5的敲除导致HAE的正常表达不到20%，因为在花器脱落区脱落被激活，HAE被认为是MAPK级联的上游基因。过表达的MADS结构域转录因子AGAMOUS-LIKE 15（AGL15）可阻断脱落，但不会改变AZ的发育，这表明AGL15是脱落的负调控因子（Fernandez et al，2000）。此外，一旦脱落信号传导途径被激活，MAPK级联使丝氨酸231和257上的AGL15磷酸化，并抑制HAE表达。一旦新合成的HAE取代了质膜，就完成了一个正反馈回路。正向反馈网络和MAPK级联反应都显著放大了起始信号的离散性，这就解释了在花器官脱落过程中HAE表达的增加。尽管AGL15似乎是调节脱落的主要转录因子，但它不是唯一的转录因子。如agl15 /agl18双突变体脱落早于野生型，表明AGL15的姐妹蛋白AGL18在AGL15中发挥部分冗余的作用（Patharkar & Walker，2016）。

正常脱落需要ADP-核糖基化因子GTP酶活化蛋白（NEV， NEVERSHED）。 NEV的突变改变高尔基体结构和反式高尔基体网络的位置。nev突变体壁旁区囊泡大量积累，这可能是将HAE和其他蛋白质移到质膜上的结果。三个不同的次联基因中的突变可以部分恢复囊泡运输和nev突变体的脱落。这三个辅助基因中的第一个是EVR（EVERSHED），也称为抑制剂（SOBIR1， BIR11）的受体样蛋白激酶（Leslie et al， 2009）。 BAK1相互作用受体类激酶1中的突变（BIR1）可通过EVR / SOBIR1中的次联突变抑制病原体应答，SERK1中的次联突变也可抑制nev表型（Lewis et al， 2010）。从分子机制的角度来看，如何突变HAE的共同受体可以恢复nev突变体的脱落并不清楚。三重突变体serk1/ serk2 / bak1实际上具有轻微的花器脱落缺失表型（Meng et al， 2016）。最后，一种受体类细胞质激酶（CST， CAST AWAY）中的继发性突变也可以抑制nev突变体的表型。CST在拟南芥叶肉原生质体中与HAE和EVR相互作用。 EVR、SERK1和CST的二级突变都能恢复nev突变体的脱落，但这些植物的最终AZ痕是过度分化的，说明参与脱落激活阶段的某些基因在AZ痕的最终分化中起作用。HAE除了被囊泡穿梭外，还能检测内质网的错误信息，内质网相关降解系统（ERAD）确保HAE无缺陷（Baer et al， 2016）。ERAD系统有缺陷时，产生部分功能蛋白的HAE等位基因仍可使其进入质膜并转导脱落信号。

3.2 现代遗传学规律

现代遗传学（即基因层面的分子生物学）在落花落果遗传规律研究上，与传统遗传学不同，主要集中于落果规律的研究，落果的遗传较复杂，并不是简单由单基因或寡基因控制的质量性状。Porter（1959）利用Cimarron×Wichita杂交，推断出小麦落粒是由多基因中的隐性基因控制。在Blackhull×Wichita群体中，落粒由两对基因控制，穗轴的脱落主要与离层有关，穗轴中离层的发育由穗轴Q位点控制，且离层细胞的层数依赖于此位点上的隐性等位基因q的表达量（Sormachev et al， 2015）。此外，普通蕎麦（Fagopyrum esculentum）落粒至少受两对以上基因控制，后来发现由3对显性基因控制，只要其中任意两对显性基因互补表型则为落粒（Wang et al， 2005）。甜荞HOMO的花柱同长自交可育基因H与其中一个落粒性基因Sht是紧密连锁的（Pan & Chen， 2010）。在育种实践中发现，荞麦不落粒的自交可育衍生系之间杂交可产生落粒的杂种后代，暗示至少有两对显性互补基因控制着落粒性的遗传。岳鹏等（2012）发现落粒性在甜自21-1和 Lorena-3正反交的2个F2群体中均遵循9∶7的分离模式，落粒性为2对显性互补基因的遗传模式，当双亲的落粒性均介于难落粒和易落粒之间时，其杂种后代往往会按多基因控制的数量遗传模式分离，落粒性的遗传控制既有主效基因，也有微效基因控制，在落粒类型中有不同落粒强度问题，这涉及数量性状遗传。

4 落花落果的分子生物学

4.1 IAA和ETH调控的分子机制

IAA主要通过调控基因的表达而影响落花落果过程，IAA借助ARF蛋白行使调控功能，ARF蛋白一般由DBD（DNA-binding domain）、MR（middle Region）、CTD（c-teminaldomain）组成，中间区域存在抑制子（脯氨酸、丝氨酸和苏氨酸）和激活子（谷氨酸、亮氨酸），故而能激活或抑制生长素调控基因转录，蛋白质结构域DBD与AuxRE（aux in response element）元件的TGTCTC序列特定结合，调控IAA生理效应（Wu et al， 2011）。Gray & Estell（2000）研究发现，这种效应随IAA含量变化而存在差异，当其含量较低时，ARF蛋白结构域的N、C两末端的 DNA 结合域，即DBD区域可与Aux/IAA结合形成Aux/IAA-ARF，ARFs的活性被抑制；IAA含量较高时，IAA结合TIR1，促进Aux/IAA 的泛素化，Aux/IAA-ARF 被水解，激活ARFs，促使生长素反应基因表达。Meir et al（2010）通过番茄花朵离层响应生长素的转录组分析发现：Aux/IAA部分家族基因表达随花朵的脱落而下降，拟南芥生长素响应因子基因ARF1、ARF2、ARF7、ARF19都涉及到花器官离层的形成。以上研究主要是通过抑制ARF基因参与离层调控，且通过生长素抑制离层脱落和ARF响应生长素，进而调控器官离层的形成。而Gao et al（2016）通过基因沉默技术证明，RhIAA16基因在拟南芥过表达对延迟花朵脱落有重要作用，其主要机理可能是与ARFs互作来对离层发育起作用。

与IAA相反的是，ETH不仅可以加速衰老和促进脱落，还能促进离区中水解酶类诱导合成纤维素和果胶酶。Parra-Lobato & Gomez-Jimenez（2011）在许多不同的物种（拟南芥、番茄）和器官（叶片、花瓣、花朵和果实等）中，ETH含量直接影响花器官脱落，并加速离层的形成。乙烯能诱导离层部位RNA和蛋白的合成、器官脱落的相关基因、ETH反应基因（pathogenesis related proteins， PR）表达。植物器官脱落的相关基因PR表达也因乙烯的诱导而上调（Tucker et al， 2002）。最近，Chen et al（2011）发现在乙烯转导途径中MADS转录因子 （FOREVER YOUNG FLOWER， FYF）的过表达，使器官脱落延迟。

在离层形成过程中，离区先感受脱落信号，后启动脱落，这可解释ETH与IAA拮抗：在第一阶段植物器官离区只对IAA敏感，对ETH不敏感，而第二阶段离区细胞能够响应ETH而对IAA不敏感（高欣欣等，2013）。但是，IAA抑制脱落是不可能被ETH逆转的。离区中IAA可能借助中间媒介-乙烯受体（ETR/ERS1），从而改变植物细胞对乙烯的敏感性。Meir et al（2010）研究表明：乙烯受体ETR/ERSI 可能经IAA调控而诱导离区细胞适时对乙烯信号产生应答。

4.2 几种重要酶调控的分子机制

纤维素酶中的β-葡萄糖苷酶（BG）在花果脱落过程中起关键作用。Lashbrook et al（1994）从成熟番茄果实cDNA文库中分离出2个编码内切-1，4-β-葡聚糖酶（EGase）的基因（TomCel1、TomCel2），两者的编码产物同源性高达50%。此外，在大豆脱落区中表达的与TomCel1有68%的同源性，鳄梨（Persea americana）果实中表达的AvoCel1蛋白与TomCel2有57%的同源性。番茄中这2个基因重复表达，即TomCel1和TomCel2可在同一植物组织中被检测到。但它们在不同部位表达量存在差异，如脱落区域、成熟花粉囊（TomCel1 mRNA）、成熟果实（TomCel2 mRNA1）。此外，欧阳杰等（2007）通过研究EGases在植物细胞生长发育中的作用，发现编码β-葡聚糖酶的TomCel2基因在番茄果柄离区中大量表达，当细胞分离时，TomCel2基因促进果胶层水解，果实脱落。若限制TomCel2基因表达，花的脱落也随之降低。Campillo & Bennett（1996）从番茄中分离得到6个纤维素酶基因中的Cel1、Cel5、Cel6在脱落过程中显著表达，但是表达的程度有所不同，可见，纤维素酶在调控离区形成与器官脱落是一个复杂的过程。

果胶酶中的多聚半乳糖醛酸酶（polygalacturonase， PG）和果胶甲酯酶（pectin methylesterase， PME）对落花落果的作用是不容小觑的。目前，已有大量的多聚半乳糖醛酸酶（PG）基因在植物器官的脱落过程中表达上调。番茄 TAPG1-TAPG6（Hadfield & Bennett， 1998）、油菜CAW471（Whitelaw et al， 2002）、RDPG和大豆SDPG（张兰， 2013）、拟南芥ADPG1和ADPG2（Ogawa et al， 2009）、荔枝LcPG1（Peng et al， 2013），这些基因特异编码内切多聚半乳糖醛酸酶（PGs），并在花器官离层和果柄离层中表达。ADPG1和ADPG2促进酶水解，且是果荚开裂所必需的基因。若其发生基因突变会导致不开裂果实的形成（Ogawa et al， 2009）。此外，果胶甲酯酶介于植物细胞壁和细胞之间（Micheli， 2001）。张莉等（2012）在拟南芥花瓣中发现：一个编码果胶甲酯酶的基因At4g022330在花器官的离层中表达，基因At4g022330可能参与了果胶代谢而影响拟南芥花瓣脱落。最近，Kumpf et al（2013）通过植物侧根突变分析发现：IDA和HAE 通过调节果胶中PGs活性，进而控制植物侧根离区的发育，经基因芯片杂交表明：IDA-HAE/HSL2信号调节细胞壁重构基因间接调节离区相关基因。

4.3 落花落果基因定位

植物落粒（果）、裂荚的分子机制及相关基因的定位与克隆在选育品种上有重要意义。许多研究者基于遗传群体及其连锁图谱，对控制落粒的QTL 进行了定位，其中，水稻落粒和大豆、拟南芥裂荚的QTL 研究较多，而蓼科荞麦属植物落粒性研究相对匮乏。

4.3.1 水稻 水稻落粒性状的QTL多数被定位于第1、3、4、5、6、7染色体上，而第10染色体目前未被定位到。包括位于第1染色体上的基因SH1、qSH1、sh（t）（朱文银， 2008； Konishi et al， 2006； 朱子超， 2014）；位于第4染色体上的基因SH4；位于第6染色体上的基因shat、SH6（t）（朱子超， 2014； 郑丽媛等， 2016）；位于第7染色体上的基因OsCPL1（Oryza sativa CTD phosphatase like1）（Ji et al， 2010）。尽管这些基因与落粒性状相关联，然而，各自发挥作用的内部机理却不同，OsCPL1编码CTD的磷酸酶区域，OsCPL1基因可能通过降低磷酸酶的活性而阻断离层的分化，水稻表型变异为不落粒。在水稻籽粒成熟过程中，qSH1基因促进颖壳基部离层形成，种子易落粒。随后的研究发现qSH1也影响离层的发育，是由1个SNP （single nucleotide polymorphism）控制的顺式作用元件（5′上游调控区域12 kb碱基T替换G）突变引起下游一个编码蛋白（replumless的直系同源基因）表达的改变，进而抑制qSH1基因的正常表达，阻碍颖壳基部的离层形成，导致落粒表型缺失。与qSH1相似的Myb3 转录因子同源基因SH4，该基因的第 1个外显子中的 1个核苷酸G替换了核苷酸T，导致在 Myb3DNA 结合域上 1个赖氨酸被天冬酰氨替换，离层不能正常发育，从而使落粒表型缺失（Li & Olsen， 2016）。控制水稻落粒性的基因是相互协作的。Zhou et al（2012）发现：SHAT1在离层中的表达受SH4正调节，SHAT1又能维持SH4在离层中表达，SH4和SHAT1下游的qSH1维持SHAT1和SH4在离层中的持久表达，促进离层的形成，如图2所示。Ji et al（2010）发现：落粒基因SH-H编码水稻（carboxy-terminal domain， CTD）phosphatase类蛋白（OsCPL1），突变后功能被抑制，离层形成，落粒表型产生。最近，Htun et al（2014）和Inoue et al（2015）表明：qSH3依赖性更强，必须依赖qSH1和SH4共同作用，才能促进离层细胞发育的功能，正如SH5必须在qSH1的帮助下才能促进离层的发育。故而，离层发育和功能行使过程是多基因精确调控的复杂过程，如图2所示。

4.3.2 拟南芥 拟南芥中BOP1/2（BLADE ON PETIOLE1/2）编码nonexpressor of pathogenesis-related genes 1 的转录因子进而控制花器官离区形成。其他的一些转录因子AGL15和AGL18也影响花器官脱落，这两个转录因子的过表达都推迟花器官脱落和衰老（Adamczyk et al， 2007）。最近，Cai & Lashbrook（2008）利用基因芯片筛选实验得出：基因At ZFP2（ZINK FINGER PROTEIN2）的过量表达不仅可以延迟花器官脱落，还影响花的形態和育性。

值得一提的是，拟南芥果荚开裂也与器官脱落过程相关，主要涉及MADS-box基因中控制果荚离层发育的SHP1/2（SHATTERPROOF1/2）和决定果荚发育的FUL（FRUITFULL）基因，这些基因相互作用共同调节果荚发育。Fernandez et al（2000）提出：FUL负调控SHP达到平衡拟南芥果荚正常发育的效果。随后的研究中，参与到拟南芥果荚离层（separation layer）发育的基因不止于此，FUL和RPL共同发挥作用，另外SH1、SH2、ALC（ALCATRAZ）、IND（INDEHISCENT）只在果荚离层表达，这些基因还与离层形成有关，FUL对其都有抑制作用，而RPL（REPLUMLESS）则限制 SH1/2 在假隔膜（replum）中表达。最近，在FUL、 SHP、ALC和IND 的上游发现的基因FIL（FILAMENTOUS FLOWER）、YAB3（YABBY3）、JAG（JAGGED）共同促进它们的表达，而基因FIL、YAB3 和 JAG 又被RPL 基因反饋抑制。AS（ASYMMETIRC LEAVES）在不同部位的不同水平表达对果荚发育的作用也截然不同：在果荚中过表达能抑制KNAT1/BP基因的作用；在假隔膜中低水平表达，对KNAT1/BP、RPL基因的抑制也随之降低，KNAT1/BP、RPL协调作用，共同影响假隔膜的发育。

4.3.3 大豆 大豆裂荚与器官脱落相似，其QTL也不容忽视，大豆裂荚的QTL已取得巨大进步，直至2014年，Suzuki et al（2010）、Dong et al（2014）和Funatsuki（2014）已报道了果荚开裂基因Pdh1和5个离区形成基因SHAT1-5，如图1所示。最早被定位于16染色体上的果荚开裂基因为Pdh1，来源于抗裂荚品种和易裂荚品种PI 416937的重组自交系群体，基因Phd1（Gm16 g25580）位于47 kb基因组区域（29，621-29，668 kb）的上游20 kb处，是造成大豆裂荚的基因，主要由于单核苷酸突变（A/T）导致提前终止密码子的出现，进而调节果荚开裂的大小。Pdh1基因编码同源蛋白，并在富含木质素的果荚壁内的厚壁组织中高度表达，所以说基因Phd1能调节木质素合成和果荚的开裂。此外，Yamada et al（2009）以种群抗裂荚品系 Harosoy×易裂荚品系 Toyomu-sume F2和Kariyutaka × Wasekogane F2两个群体为材料，把裂荚相关QTL定位于qPDH1附近并解释了抗裂荚基因尽管遗传背景有所不同，但QTL也定位于qPDH1附近，产生这种结果，最有可能是亲本为杂合基因，子代表现出高裂荚性状所致，裂荚抗性性状表现为近隐性性状，主效QTL在qPDH1处。Dong et al（2014）通过比较野生型和栽培型大豆之间的核苷酸遗传多样性，其中两个基因Gm04g39210和Gm16 g02200在驯化过程中核苷酸多样性降低，而且大豆种质在两个候选基因中没有遗传变异，Gm16g02200与大豆荚果开裂相关的QTL重叠。遗传和功能分析表明，被名为SHATTERING1-5（SHAT1-5）的Gm16g02200是拟南芥AtNST1/2的直系同源基因，编码NAC结构域转录因子（表1）。基因表达和转基因互补分析的实验证实：SHAT1-5通过增加其在纤维帽细胞（Fiber Cap Cells， FCC）中的自身表达来控制栽培大豆中的抗裂荚表型。SHAT1-5和Pdh1共同调节作物品种中的次生细胞壁增厚和抗落粒性（Dong et al，2014）。

4.3.4 荞麦 在蓼科荞麦属植物中，岳鹏等（2012）将SSR引物成功用于甜荞遗传图谱的构建和种质资源和农艺性状（如落粒性）研究，通过遗传作图表明：落粒基因Sht1和Sht2分别与标记S1182-1160和S1182-1048紧密连锁，Sht1和Sht2分子调控功能尚不清楚，其他落粒基因也未被发现，可以说荞麦属植物落粒性的研究相对匮乏，需要进一步努力。

4.4 调控落花落果的部分基因

在多数植物中，各基因形成一个调控网络而发挥作用，这在植物中较为常见，但也存在单独发挥作用的基因。常璟等（2015）发现陆地棉GhBOP1基因序列和拟南芥中BOP基因相似度较高；GhBOP1在陆地棉根部优势表达，是通过控制细胞离层区的细胞分化来实现的。BOP1/2是重复功能冗余基因，编码病程相关基因非表达因子的转录因子，存在于大多数植物生殖器官尤其是花器官离层发育阶段，只是在不同的植物离层处以不同的形式表达（表1），拟南芥（BOP1/2）、棉花（GhBOP1）和烟草（NtBOP2），尽管BOP1/2基因在以上植物中冗余，但在大麦营养器官（叶柄）和生殖器官（花序）发育过程中却独立作用（Jost et al，2016）。

4.5 落花落果转录组分析

随着2000年模式植物拟南芥基因组测序完成，在拟南芥（Ogawa et al， 2009）、水稻（Li & Olsen， 2016）、大豆（Tucker et al， 2002）等植物都有器官脱落或离层相关基因的序列分析，相关基因序列都可在NCBI Genebank中查到。近年来，研究者们着眼于荞麦花序、果实、叶和根等组织的转录组测序分析，且发现了约28个不同的基因序列可能与花梗离层形成相关（李雪等， 2015； 黄娟等， 2017）。RNA-seq的应用也被广泛应用于其他植物，如甜瓜成熟果实早期阶段果柄离层被MAD-box、AP2/ERF和Aux/IAA转录因子下调，Homeobox、Zinc finger bZIP、WRKY等转录因子上调。而在后期调控阶段，离层是被MYB转录因子上调，所以甜瓜离层的前后期被不同基因调控。Gao et al（2016）先构建月季花三个时期GM1、GM3、GM5的花瓣离层部位的cDNA文库，后运用Illumina测序技术进行测序，建构出相应的转录本数据库，其次，对花瓣离层部位进行基因表达谱分析并筛选鉴定2 571个与脱落相关的转录本和响应脱落的基因RhIAA16，不仅在离层部位表达，且在花朵其他部位如花瓣、花托、雄蕊、雌蕊等都能被检测到，其中在离层和雌蕊中表达量较髙：在脱落发生的离层启动阶段表达量最高，离层启动后表达下调，足以说明RhIAA16基因与离层启动相关。

5 展望

有关落花落果的研究主要是集中在模式植物拟南芥、粮食作物水稻、小麦、高粱（Meir et al， 2010； Lin et al， 2012），现在已扩展到其他作物中，以便解决如荞麦落粒（Chen et al， 1998）、棉花脱铃（常璟等， 2016）、大豆果角开裂（Funatsuki et al， 2014）等实际生产问题。在这些作物中，之前的研究主要集中在激素和酶对植物落花落果的生理调控，而对离层发育和落花落果的分子机制研究相对匮乏。对于植物器官脱落基因的序列全长和序列变异关系还不清楚。通过转录组测序、落粒相关基因的全长、表达规律、序列变异、形态解剖结构等方面，阐明落粒相关基因的变异规律及其与离层形成过程的关系，通过分子标记辅助育种，为克服落粒性问题和植物的起源与进化研究提供依据。人类有望在不久的将来在植物落花落果分子生物学研究上有新进展。所以，植物落花落果的分子生物学研究一方面将深化人们对其本质的认识，另一方面将为其在现代农业生产上的应用做出重要的贡献。

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