植物化感作用的生态学意义及在草地生态系统中的研究进展

平晓燕，王铁梅

(北京林业大学草地生态与资源研究中心，北京 100083)

植物化感作用(allelopathy)最常用的定义来自化感作用的经典著作《Allelopathy》第二版，将其定义为植物通过向环境中释放化学物质而对其他植物或微生物产生直接或间接的有利或不利影响的过程[1]。虽然2000多年前就已经发现植物化感作用的现象，但直到近半个世纪前，才开始系统地开展植物化感作用的研究[2-4]。孔垂华等[5]对国内外植物化感作用的最新研究进展进行了系统地归纳和总结后，提出植物化感作用新的定义为一种活或死的植物通过适当的途径向环境释放特定的化学物质从而直接或间接影响临近或下茬(后续)同种或异种植物萌发和生长的效应，而且这种效应绝大多数情况下是抑制作用。

植物通过向环境中释放化感物质来对自身或周围植物产生影响，当前已发现超过10万种不同种类的植物次生代谢化感物质[6]。植物化感作用在种内和种间相互关系、群落演替过程、物种分布格局的构建和生物入侵等领域的重要作用近年来得到了广泛的关注，成为生态学领域的研究热点[7-11]。植物化感作用对生态学过程的影响研究也从分子水平扩展到区域乃至全球尺度[12-14]。国内外众多学者针对化感物质的作用机理及影响因素、化感作用对生物入侵和群落演替过程的作用和贡献、化感物质与土壤微生物的交互作用等方面开展了广泛地研究[15-21]。

虽然当前开展了大量植物化感作用对不同尺度生态学过程的影响研究，但大部分研究都是针对农林生态系统，如农作物、人工林或入侵植物等的化感作用，较少有研究关注草地生态系统中化感作用的生态学意义[5,22-25]。为此，本论文归纳和总结了当前有关植物化感作用在不同尺度生态学过程特别是草地生态系统中的研究进展，系统地阐述了植物化感作用在种间相互作用、群落物种组成、群落演替过程及生物入侵等领域的生态学意义，回顾了草地生态系统中所开展的化感作用研究，分析了当前植物化感作用研究存在的主要问题，并对未来的研究进行了展望，为深入理解化感作用对草地生态系统诸多生态学过程的作用机制提供参考和依据。

1 植物化感作用的生态学意义

植物化感作用会从不同的时空尺度包括植物的生物地理分布格局、植物的防御过程、根际过程、土壤养分循环过程及微生物群落结构等多方面影响生态学过程[6,26]。植物化感作用的生态学意义随其参与的生态学过程和研究尺度的不同而变化，不同尺度的生态学过程及其调控因子、物种的生物地理特性及协同进化关系会在一系列时空尺度上对化感物质的产生、释放和活性产生反馈[6](图1)。

在种群或群落尺度，化感作用通过直接影响临近植物或者后续同种或异种植物的生长和发育过程来影响种间互作程度，在生物入侵、群落格局的构建和群落演替过程中均占据着重要的地位和作用[27-29]；在生态系统尺度，化感作用会参与供体植物的防御过程和养分循环过程[5]。化感物质会通过影响凋落物的分解、食草行为、营养级间的相互作用及氮循环等生态学过程来影响生态系统的物质循环和能量流通，从而增强、减弱或改变生态系统内部植物、动物及微生物群落的功能，并且化感物质的产生、释放和储存会通过影响土壤微生物的群落结构和功能来调控生态系统的格局和过程[14,30]。从长时间尺度的进化生态学角度看，化感作用被认为是植物为了抵抗外界环境的胁迫如食草动物的选择性采食或种间竞争而采取的一种防御或生态策略，化感作用普遍存在于本地种和外来入侵种中，并且草本植物的化感效应要普遍高于木本植物[14,30-31]。

图1 不同时空尺度生态学过程对化感物质产生、释放和活性的影响[6] Fig.1 The impact of ecosystem process at different spatial and temporal scales on the production, release and activity of allelochemicals[6]

1.1 化感作用与种间竞争的联系与区分

植物会通过化感作用增强种间竞争能力，影响种间互作和改变群落物种分布格局[21,32-33]。化感作用与种间竞争是种间互作的2种重要形式，二者既相互联系又有所区分，当前种间竞争理论受到了生态学家们的广泛认可，但植物化感作用对种间互作影响的认可度还相对较低[2,4,11,34]。Muller[2]最先将化感作用定义为一个生态学过程，其认为化感作用是植物向环境释放有毒的化学物质从而对栖息地中其他物种的生长产生抑制作用的过程，化感作用与种间竞争的区别在于化感作用不需要与其他物种争夺必需资源。植物向生产化感物质的器官分配光合产物和资源的代价是向生长和繁殖器官分配的比例降低[8,11]。Nyanumba等[35]针对化感作用在种间互作中的贡献提出一个新的概念“化感表型”(allelopathy phenotype)，与菌根真菌研究中的“菌根表型”(mycorrhiza phenotype)类似，表明化感作用除了对受体植物产生抑制作用外，也会对周围其他物种的生长产生正效应，这为研究种间互作提供了新的视角。

如何对化感作用与种间竞争对植物生长过程的影响效果进行有效区分一直是化感作用领域的研究热点[34-36]。但野外自然条件下化感作用与种间竞争之间存在着较强的共线性关系，同时化感作用强度受土壤pH、土壤水分和养分含量等多种因素的共同影响。因此，野外条件下很难将化感作用与种间竞争进行有效区分，这种困难也在较多研究中得到了证实[4,16,34]。温室控制实验相比野外实验能通过最优的实验设计对化感作用和种间竞争进行有效区分，也能对化感物质的成分和含量进行室内分离和鉴定，因此室内控制实验对揭示化感物质的作用机理至关重要，但这种方法不能有效揭示化感作用在实际野外生态学过程中的具体作用和贡献[37]。

近20年来不断有科学家尝试分离化感作用和种间竞争对群落物种组成的具体贡献。这些研究主要基于化感作用和种间竞争对植物生长的“密度效应假说”，该假说认为化感物质的密度竞争效应与种间资源竞争对植物生长的影响恰好相反，表现为密度越低，种间竞争强度越弱时，化感物质对受体植物生长的抑制作用越强，这种抑制效应在高密度条件下反而会得到缓解[38]。因此，通过变换供体和受体物种的种植密度，定量测定受体植物的生长状况就能有效区分种间竞争和化感作用的影响，该假说在温室控制条件和野外自然条件下均得到了较好的验证[16,39]。但“密度效应假说”在密度较大的草地植物中适用范围要相对小很多，更多时候化感作用被认为是种间竞争的一种方式或手段。

1.2 化感作用对群落物种组成的影响

传统的生态学理论认为资源竞争是调节群落结构和功能最重要的驱动因子之一，但近期的研究表明化感作用也会显著影响群落的物种分布格局[11,40-41]。化感作用对群落物种组成的影响研究集中在化感物质对受体植物生长过程的影响和群落优势种的形成机制等方面[30,42-44]。化感作用通过影响群落内其他物种的种子萌发和幼苗生长过程来改变群落的物种分布格局，影响程度随化感物质种类和含量及受体植物种类的变化而不同[45]。如Li等[46]研究表明冷蒿(Artemisiafrigida)植株的化感作用会对羊草(Leymuschinensis)、克氏针茅(Stipakrylovii)和糙隐子草(Cleistogenessquarrosa)等典型草原常见物种的种子萌发和幼苗生长过程产生影响。张玉娟[47]基于温室控制实验的研究结果也表明化感作用对星毛委陵菜(Potentillaacaulis)占据过度放牧草原的群落优势地位起到了关键的控制作用。Fernandez等[11]通过2年的野外模拟实验证明地中海森林群落演替后期的群落优势种栎毛竹(Quercuspubescens)的生长受种间竞争、化感作用及其耦合效应的共同影响。Newman等[48]研究结果证明化感作用对英国草原群落的优势种形成机制起到了关键性的调控作用。

1.3 化感作用对群落演替过程的影响

化感作用被证明是群落演替的重要驱动力，其影响包括先锋阶段、亚顶级群落和顶级群落阶段等在内的几乎所有的群落演替阶段[27]。Rice[1]早在20世纪60年代就发现化感作用在俄克拉荷马草原群落演替过程中起着重要的作用，在群落演替的先锋阶段杂草分泌的化感物质不仅会产生自毒效应，也会抑制土壤中固氮微生物的生长活性，造成土壤退化，从而影响群落演替进程。Gant等[3]在田纳西州3个野外站点的观测结果表明化感作用是美洲擦木(Sassafrasalbidum)持续存在于所有的群落演替进程的重要原因。也有研究表明作为群落演替先锋阶段的群落优势种和早期入侵种，豚草(Ambrosiaartemisiifolia)和野生萝卜(Raphanusraphanistrum)却很难在群落演替的第二阶段占据群落优势地位，究其原因在于群落演替过程中土壤中的酚酸类化感物质抑制了这2种植物的种子萌发和幼苗生长[49]。Kaligariĉ等[50]研究表明化感作用导致2种伞形科高禾草成为Adriatic Karst北部草原弃耕地群落演替的阻挡者。鄂尔多斯沙地的黑沙蒿(Artemisiaordosica)植株通过释放化感物质来影响共生植物的种子萌发和幼苗生长，从而影响和调节群落演替进程[51]。

1.4 化感作用在外来种生物入侵过程中的作用

众多研究表明化感作用是外来种占据入侵地群落优势地位的有效工具[15,31,40,52-53]。入侵种借助于化感作用占据群落优势地位的具体作用机制被称为“新武器假说”(novel weapon hypothesis)。该假说认为由于本地种没有形成对入侵植物化感作用的进化适应机制，导致本地种的生长受到抑制[7]。该假说自2000年被提出来后，在研究中得到了广泛的验证[15,17,40]。同时，“新武器假说”为比较化感作用在不同生态系统中的生物地理格局提供了可能，也为区域或全球尺度上研究化感作用提供了研究思路，因此成为当前化感作用的研究热点[41]。

斑点矢车菊(Centaureamaculosa)和紫茎泽兰(Eupatorimadenophorum)是众多入侵植物中化感作用研究得较为深入的2个物种。Bais等[15]研究表明斑点矢车菊在入侵地土壤中的儿茶素含量比欧洲原产地高2倍，且原产地的本地物种对儿茶素的抗性要显著高于入侵地的物种。此结果成为化感作用在入侵地占据群落优势地位的强有力证据。也有研究表明斑点矢车菊植株分泌的化感物质会参与入侵地的土壤养分循环过程，尤其会降低土壤硝化作用速率，从而提高斑点矢车菊在入侵地的竞争能力[54]。紫茎泽兰作为一种世界性的入侵杂草，其入侵机制近年来引起了科学家们的广泛关注，紫茎泽兰植株较强的化感作用被研究者们用来解释其入侵能力，同时学者对紫茎泽兰植株分泌的化感物质种类、释放途径及作用方式也进行了较为深入的研究[55]。

但化感作用也被证明是本地种抑制外来物种入侵的一种重要机制，其在生物入侵过程中的实际作用可能被夸大[56]。如Nickerson等[18]的研究结果表明，相比化感作用，巴西胡椒木(Schinusterebinthifolius)在入侵地较强的种间竞争能力能更好地解释其入侵性。Meiners[14]在分析了美国新泽西州Piedmont地区的65种处于不同群落演替阶段植物的化感潜力后发现，在考虑植物的生活史后，本地种与外来入侵种间的化感作用没有显著的差异。Silva等[57]总结了213种具有化感作用的草本植物后发现，56%的供体植物为本地种，44%为外来入侵种。因此，化感作用可能是植物较为常见的一种生态策略，不能作为入侵植物占据群落优势地位的强有力证据。对植物化感作用在外来物种生物入侵过程中的具体作用和贡献未来还需开展更加深入和针对性地研究。

2 草地生态系统的化感作用研究

相比森林特别是人工林生态系统、农田生态系统、荒漠生态系统或海洋生态系统，目前对草地植物特别是天然草地生态系统中化感物质作用机理的研究还相对较少，但早期的化感作用研究却大都源自草地生态系统[5,12]。草地生态系统的化感作用研究始于20世纪70年代。 Rice[1]对化感作用的研究正是起始于美国俄克拉荷马和堪萨斯的天然草原，其发现化感作用在草原群落演替过程中发挥着重要的作用。Newman等[48]分析了英国永久草地常见的8种植物的化感效应，Bokhari[58]研究了北美西部矮草草原格兰马草(Boutelouagracilis)和蓝茎冰草(Pascopyrumsmithii)的凋落物和活体组织的化感作用。任元丁等[13]系统地归纳了我国草地生态系统中具有化感作用的草本植物种类、化感物质种类、释放途径及化感潜势。张玉娟等[59]对草地植物的化感物质种类、提取方法、释放途径及化感作用的特点和影响因素进行了总结。国内目前对草地生态系统化感作用的研究集中在化感作用的识别、化感作用对受体植物种子萌发和幼苗生长的室内观测实验及化感物质的分离和鉴定等方面[47,59-63]。

世界上众多草原类型的生态学过程均被证明受到化感作用的调控，如北美普列利草原、青藏高原的高寒草原和高寒草甸、非洲的萨瓦纳草原和亚洲的温带典型草原等[57,64-65]。草本植物特别是荒漠草原或沙漠地区生长的植物，以及草地群落演替的先锋物种或退化草地的群落优势种为了适应外部的严酷环境和强烈的种间竞争，有较多都被发现具有化感作用[66]。如橐吾属(Ligularia)植物、黄蒿(Artemisiascoparia)、茵陈蒿(Artemisiacapillaries) 、小花棘豆(Oxytropisglabra)、狼毒(Stellerachamaejasme)、冷蒿(A.frigida)和星毛委陵菜(P.acaulis)等[42,45,47,67-69]。除天然草地生态系统外，众多人工草地的优良牧草如紫花苜蓿(Medicagosativa)、白三叶(Trifoliumrepense)、红三叶(Trifoliumpratense)、黄花草木樨(Melilotusofficinalis)和狗牙根(Cynodondactylon)等也被证明具有化感作用[13,60-62,70-72]。

草本植物长期遭受食草动物的采食，其在生长与防御之间如何维持动态平衡一直是草地生态学领域的研究热点，同时，化感作用在草本植物与食草动物的协同进化过程中发挥着重要的作用，在研究中形成了一些理论和假说，如“最佳防御理论”(optimal defense theory)和“补偿连续假说”(compensatory continuum hypothesis)等[11]。其中，“最佳防御理论”被认为是草本植物应对胁迫环境的一种化学防御机制[11,73]。植物在遭受食草动物采食或竞争等胁迫条件后会加强防御特性的功能属性，化感作用是植物重要的防御特性之一，化感物质的产生和释放需要供体植物额外投入物质和能量，因此草本植物在受到放牧或种间竞争的干扰时，会调控体内的化感物质含量，以此来调节防御权重[8,74]。舒骏等[75]研究表明五节芒(Miscanthusfloridulus)受到刈割干扰后，其化感效应指数增加了2～8倍，次生代谢物质的相对含量显著增加，从而验证了“最佳防御理论”。“补偿连续假说”认为草本植物在种间竞争较弱或适宜的生长环境下会更多地将光合产物向根系或叶片等资源获取器官分配，在种间竞争增强或动物采食等胁迫环境下会增加防御器官的分配比例。目前针对这两个理论或假说已开展了大量的验证研究，但大部分研究均局限于室内控制实验，对野外实际条件下化感作用在草本植物防御过程中的具体作用和贡献的理解还不够深入。

化感作用会对草地群落的结构和功能如群落的物种组成和群落的演替过程产生影响[46,50,76-77]。国内外对此开展了大量的研究，如Dormaar等[78]分析了加拿大亚伯达地区的糙羊茅(Festucacampestris)草原不同放牧强度土壤腐殖质层的化感作用，结果表明轻度放牧样地土壤长链脂肪酸的存在使其能较好地抵抗外来物种的入侵。Greer等[26]的温室实验结果表明入侵植物白羊草(Bothriochloaischaemum)通过抑制本土植物的种子萌发和幼苗生长而在北美中南部草原成功占据生态位。罗马尼亚低地草原的研究结果也表明美丽针茅(Stipapulcherrima)占据群落优势地位的原因之一在于其释放的化感作用强烈地抑制了群落中其他物种的幼苗更新[66]。假高粱(Sorghumhalepense)通过分泌化感物质抑制北美高草草原群落优势种北美小须芒草(Schizachyriumscoparium)的生长和繁殖过程，促使其成功入侵北美高草草原并占据群落优势地位[79]。化感作用被证明是茵陈蒿(A.capillaries)在黄土丘陵区植被演替初期占据群落优势地位的重要原因[77]。国内的张宝琛等[64]开展了一系列化感作用对高寒草甸群落演替过程的影响研究，结果表明垂穗披碱草(Elymusnutans)的化感作用抑制了自身的种子萌发，却促进了细叶亚菊(Ajaniatenuifolia)的种子萌发，而细叶亚菊的化感效应则抑制了垂穗披碱草的种子萌发，这种化感效应的不同使细叶亚菊在退化高寒草甸占据了群落的优势地位。也有研究表明退化高寒草原的群落伴生种披针叶黄华(Thermopsislanceolata)会对垂穗披碱草的种子萌发和幼苗生长产生显著的化感作用[65]。

除此之外，草地生态系统的结构和功能也会受到化感作用的调控和影响[58]。首先，退化草地的群落优势种和伴生种有较多都被发现具有化感作用，草地生态系统中草本植物的化感作用能增强植物对胁迫环境的抗性，提高物种的种间竞争力，有助于维持草地生态系统的生物多样性。因此化感作用在退化草地的恢复过程中占据着重要的地位和作用[46-47,51]。同时，化感物质作为信息载体，能够影响草本植物对氮、磷等元素的吸收和利用，以及影响食物链条类型，从而对草地生态系统的物质循环和能量流通过程产生影响。如加拿大一枝黄花(Solidagocanadensis)被证明会减少入侵地的土壤可利用氮素含量，但却会提高土壤有机磷含量[80]。草本植物的化感作用会参与调节根际微生物的群落结构，根际微生物和菌根真菌会反过来影响化感物质在土壤中的传输和生物降解过程，进而影响草地生态系统的土壤养分循环和草本植物的生长[5,13,81-82]。

3 当前存在的问题与研究展望

深入研究和探讨草地植物化感作用的生态学意义，将为更好地发挥化感作用的潜在应用价值以及天然草地生物多样性的保护和退化草地的恢复提供理论参考。国内外目前对植物化感作用在不同时空尺度生态学过程中的作用机制等方面已经取得了显著的研究进展，如在实验室、温室及野外环境等多个角度证实了化感作用的存在，初步探明化感作用在种间相互作用、群落物种组成、群落演替过程和外来物种生物入侵等生态学过程中的具体作用和贡献，但研究还存在一定的问题和局限，为更全面地揭示化感作用在草地生态系统中的作用机制，未来还需对以下问题进行深入的探讨和研究：1) 判断植物化感作用是否存在需要一定的评判标准，包括室内实验通过设置对照分离出化感效应，同时通过野外试验确定化感作用的影响。但当前多数研究仅通过室内控制实验测定供体植物对受体植物种子萌发和幼苗生长的影响，就判定化感作用的存在，这种评判方法较为粗放，不够严谨，因此，未来需要统一化感作用的评价标准，从而使不同的研究结果之间具有可比性[57]; 2) 虽然越来越多的研究者相继在不同科属的植物体内发现具有化感活性的小分子次生代谢物质，但在生态系统水平、区域乃至全球尺度上开展的化感作用研究却寥寥无几，未来要以更广阔的视角来关注化感作用在较长时间尺度和较大空间尺度上对生态学过程的具体作用和贡献[41,44]。目前在区域或全球尺度上开展化感作用研究还存在较大的困难，但已有学者开始尝试相关研究，如将区域尺度的植物功能性状与化感作用研究相结合，探讨化感作用作为植物生存策略的进化生态学意义[14]; 3) 草地生态系统的化感作用研究还处于初始的验证化感效应、化感物质的分离和鉴定等方面，虽然化感作用的研究方法近些年取得了一定的进步，如受体植物的选取更多地考虑群落内的共生物种，而不是选取一些常见的栽培牧草如紫花苜蓿、白三叶或多年生黑麦草等，甚至于选择水稻、黄瓜或油菜等农作物。同时有部分研究的实验设计增加了对照处理等。但当前绝大多数化感作用研究都是基于实验室内分析或温室控制实验，忽略了实际生境的影响，关于实验室内分析、温室控制实验及野外观测实验等3个系统间的对比分析在过去10年甚至有所减少[57]。但实验室内分析、温室控制实验及野外观测实验的结果之间往往存在较大的出入，由于缺乏3个系统间实验结果的对比分析，限制了对化感作用在草地群落结构和功能、群落演替过程及退化草地恢复过程中具体作用机制的准确理解[83-84]。因此，为全面和客观地评价草地植物化感作用的生态学意义，应采取科学合理的实验设计，将室内控制实验与野外实验相结合，合理地选取受体植物和对照处理，增强结果的可信度，同时去除种间竞争或协同进化等其他种间互作的影响，对化感作用的具体影响机理和贡献进行分离; 4) 当前对草本植物在形态或生理生化等方面的防御机制研究已有较多，如放牧胁迫下草本植物通过改变其形态可塑性或补偿性生长来达到避牧或耐牧的效果，但针对草本植物化感作用这一化学防御属性方面的研究还相对较少，限制了对化感作用在草本植物防御过程中具体作用机制的准确理解，未来需要开展更多的野外和室内控制实验，对“最佳防御理论”或“补偿连续假说”进行深入和系统地验证，从而拓宽现有的研究思路，也有助于更好地理解草本植物的生态适应机制。