3种挺水植物对污水的净化效果及生理响应

孙瑞莲，刘健

山东大学环境研究院，山东 济南 250100

水体污染已经成为当前环境污染治理中的重大难题，水体生态系统和水功能受到阻碍和破坏，对中国正在实施的水资源可持续利用战略造成了严重的负面影响。人工湿地作为一种新型污水生态处理工程技术，具有低投资、易运行、低能耗、高生态环境效益等优点，已被广泛应用于处理城市污水、工业废水、农业废水、养殖废水、富营养化湖泊及河道污水等（Jing et al.，2001；付融冰等，2006；高春芳等，2011；王琴等，2012）。在人工湿地污水处理系统中，水生植物尤其是挺水植物对污水中污染物吸收净化起着十分重要的作用。选择合适的挺水植物是构建人工湿地和恢复重建自然湿地的关键措施。近年来，随着研究不断深入，人工湿地系统的应用范围不断拓宽，其处理的浓度极限范围也不断被突破。人工湿地污水处理系统的特殊生境，决定了生长在其中的植物其生理生态上必然发生相应的变化，形成与湿地生态环境相适应的形态学和生态学特征，使其能够在逆境中完成生长周期，并对人工湿地污水处理效果起到积极的作用。以往对人工湿地植物的研究多侧重于植物的选择、植物的去污效果及其去污机理方面，而对人工湿地生境条件下植物的生理生态研究较少。近些年，国内外学者开始关注在不同水质条件下植物对逆境的响应机制，尤其是沉水植物对营养胁迫的抗逆性研究（Nimptsch et al.，2007；Wang et al.，2008a；马佳等，2013；高敏等，2015；宋雨晴等，2017）。

宽叶香蒲（Typha latifolia L.）、茭白（Zizania latifolia Turcz.）和黄花鸢尾（Iris pseudacorus L.）是常见的湿地植物。之前的研究结果显示这3种植物对水体化学需氧量COD、总氮（TN）和总磷（TP）均有较高的净化效果（孙瑞莲等，2009）。在研究宽叶香蒲、茭白和黄花鸢尾对不同污染浓度水体的净化能力的基础上，深入探讨其抗氧化酶系统以及丙二醛（MDA）、脯氨酸等抗性生理特性，旨在进一步了解这3种植物在人工湿地污水处理系统中的抗逆性和适应性，为人工湿地的推广应用提供植被材料和理论依据。

1 材料与方法

1.1 试验材料

宽叶香蒲、茭白、黄花鸢尾3种挺水植物均采自南四湖附近湿地，挑选生长健壮、大小适宜的健康植株为试验材料，冲洗干净后在自来水中进行适应性培养30 d。试验在直径为40 cm，高为60 cm的塑料桶内进行，以河砂（采自黄河济南段，过0.5 cm筛，自来水冲洗后使用）作为基质，厚度为30 cm，在距桶底部5 cm处安置水阀，用于排水。人工污水用蔗糖、硫酸铵、硝酸钾和磷酸二氢钾进行模拟配制，水质性质见表1。

表1 人工污水性质Table 1 Compositions of influents from the wetland microcosm units mg·L-1

1.2 试验设计

试验于山东大学人工湿地试验基地进行。试验时间选在6—8月。植物栽种密度为宽叶香蒲6株、黄花鸢尾6株、茭白15株，每种植物为一个处理，每一个处理重复3次，同时设置对照实验一组，不栽种任何植物。每批人工污水湿地停留时间为7 d，污水投加量为20 L，其有效水深为20 cm，标记每只水桶的液面，以之为标准，定时补足各桶因自然蒸发和植物生理作用所损失的水量。于第7天时打开水阀，收集出水口的污水，实验时间约为3个月，共采集分析样品12次，每次取样量为100 mL，样品采集后，当天进行水质测定，测定指标为各处理污水中 CODcr、TP、TN。根据 R=100(Ci-Co)/Ci×100%计算污染物去除效率，其中Ci、Co分别为进水、出水浓度。于最后一次采集水样的同时采集相同部位、长势和大小一致的成熟叶片，液氮冷冻后，-80 ℃冰柜保存，以备植物生理指标的测定。

1.3 测定方法

水质测定采用中国国家环境保护总局制定的水和废水监测分析（2002）中的方法。CODcr采用重铬酸钾氧化法，TP采用钼锑抗分光光度法，TN采用过硫酸钾氧化-紫外分光光度法。酶液的提取参照Rao et al.（1997）的方法。蛋白质含量的测定参照Bradford（1976）的方法。超氧化物歧化酶（SOD）活性参照Giannopolitis et al.（1977）的方法测定，酶活单位为U·mg-1；过氧化物酶（POD）活性参照蒋传葵等（1982）的方法测定，单位为 U·min-1·mg-1；过氧化氢酶（CAT）活性参照Rao et al.（1977）的方法测定，单位为 μmol·min-1·mg-1表示。丙二醛（MDA）含量测定采用硫代巴比妥酸法（李合生，2000），单位以 μmol·g-1表示；脯氨酸含量测定采用茚三酮比色法（张志良等，2003），单位以 µg·g-1表示。

1.4 数据分析

采用 Excel 2000及 SPSS 19.0进行数据处理，数据为平均值±标准差，利用LSD法进行多重比较。

2 结果与分析

2.1 3种植物对污水的净化效果比较

从表2可知，与未栽种植物的对照相比，宽叶香蒲、茭白及黄花鸢尾对3种浓度污水中的COD、TN、TP都有较高的净化率，其中 COD去除率为81.2%～93.6%，TN去除率为66.2%～87.2%，TP去除率为66.4%～82.7%。随着污水中TN、TP浓度的增加，各系统对TN、TP的去除效果有所下降，相反地，随着污水中COD浓度的增加，各系统对COD的去除效果呈上升趋势。就植物种类而言，茭白对总氮的去除效果表现最佳。黄花鸢尾在不同处理中始终保持较高的磷素去除率，其次为茭白、宽叶香蒲。而同一浓度污水中各植物对 COD的去除效果均无明显差异（P>0.05）。

表2 不同植物的污水净化效果比较Table 2 Comparison of Nutrient and COD removal efficiency with different hydrophytes %

2.2 3种植物抗氧化酶活性的变化

SOD是活性氧清除系统中第一个发挥作用的抗氧化酶，是细胞防御活性氧毒害作用的第一道防线。如图1A所示，宽叶香蒲SOD活性随污水浓度的增加而降低，T1、T2处理下宽叶香蒲SOD活性与T0相比无显著差异（P>0.05），T3处理下宽叶香蒲SOD活性仅为T0的53.2%。黄花鸢尾情况较复杂，其中 T1处理 SOD活性显著高于 T0，而后黄花鸢尾SOD活性随污水浓度的增加而降低，且降低幅度远大于宽叶香蒲。与宽叶香蒲不同，污水处理明显提高了茭白SOD活性（P<0.05），但茭白 SOD 活性在 T1～T3处理之间无明显差异（P>0.05）。

不同浓度污水处理下3种植物POD活性的变化见图1B。从图中可以看出，污水处理显著提高了宽叶香蒲 POD活性，而黄花鸢尾POD活性在 T0与各浓度污水处理之间无显著差异（P>0.05）。与前两者不同，污水处理降低了茭白POD活性，T1、T2处理下茭白 POD活性与 T0相比差异显著（P<0.05）。总体而言，茭白在各系统中以POD活性最高，为其他两种植物的几十倍之多，宽叶香蒲次之，黄花鸢尾最低。

3种植物CAT活性的变化如图1C所示。污水处理提高了宽叶香蒲、茭白和黄花鸢尾的CAT活性。方差分析结果表明，茭白 CAT活性在 T1处理与T0之间无显著差异（P>0.05），黄花鸢尾CAT活性在 T2处理与 T0之间亦无显著差异。在T1～T3处理中，宽叶香蒲与黄花鸢尾CAT活性变化趋势较一致，T1处理下CAT活性最高，T2处理明显低于其他浓度污水处理；茭白则相反，T2处理下CAT活性最高，比其他两种浓度污水处理高约50%。

2.3 3种植物丙二醛含量和脯氨酸含量的变化

图1 不同浓度污水处理下3种植物的抗氧化酶活性Fig. 1 Antioxidative enzyme activity of three hydrophytes grown in different sewage treatments

丙二醛（MDA）是膜脂过氧化的重要产物，作为膜脂过氧化指标，其含量的变化可反映逆境条件下膜系统受伤害的程度。3种植物MDA含量变化如图2所示，与T0相比，宽叶香蒲和茭白MDA含量表现较一致，即MDA含量在T1处理与T0之间均无显著差异（P>0.05），而在 T2、T3处理下其 MDA含量显著增加（P<0.05）；与前者相似，黄花鸢尾在 T2、T3处理下其 MDA含量亦明显高于T0，不同的是，其MDA含量在T1处理下显著低于T0。

图2 不同浓度污水处理下3种植物的丙二醛含量Fig. 2 MDA concentrations of three hydrophytes grown in different sewage treatments

脯氨酸是植物体内重要的渗透调节物质，脯氨酸的增加是植物对逆境胁迫的一种适应性反应。3种植物脯氨酸含量的变化如图3所示。与T0处理相比，污水处理显著提高了宽叶香蒲、茭白、黄花鸢尾的脯氨酸含量（P<0.05）。在T1～T3处理中，黄花鸢尾脯氨酸含量随污水浓度的增加而增加，T3处理中脯氨酸含量比T1处理增加了25.4%；与之相反，茭白脯氨酸含量随污水浓度的增加而呈现下降的趋势，T3处理中脯氨酸含量比T1处理降低了25.5%；宽叶香蒲情况较复杂，T2处理下脯氨酸含量明显低于T1、T3处理。相对而言，各系统中黄花鸢尾脯氨酸含量最高，茭白次之，宽叶香蒲最低。

图3 不同浓度污水处理下3种植物的脯氨酸含量Fig. 3 Free proline content of three plants grown in different sewage treatments

3 讨论

3.1 挺水植物水质净化效果及影响因素

挺水植物不仅能够通过吸收作用去除氮、磷等污染物，还可以通过植物根系释放氧气和分泌物加速分解污染物。许多前人的研究结果表明了挺水植物在人工湿地处理污水中的重要性（Dornelas et al.，2009；Wu et al.，2011；赵永军等，2016；周玥等，2016）。本研究中，水质监测时间为6—8月，正值供试植物生长旺盛期，各植物系统对模拟污水有较好的净化效果，COD、TN和TP的去除率最高分别为93.6%、87.2%、82.7%。与未栽种植物系统相比，各植物系统对 COD、TN和 TP的去除贡献率为12.5%～18.1%、14.8%～32.5%、8.4%～17.6%，表明植被在人工湿地系统中对污染物的去除起着重要的作用。

不同植物种类在营养吸收能力、根系分布、氧气释放量、生物量和抗逆性方面存在差异，从而对污水的净化效率不同。茭白为多年生挺水型水生草本植物，具有较高的根系活性（Chapin et al.，1990；Li et al.，2010）。Wang et al.（2008b）研究发现茭白湿地系统释放一氧化氮（N2O）的能力强，因为茭白的根结构可以输送更多的氧气和营养物质，利于氨氧化细菌的生长，氨氧化细菌参与将污水中的氮转化为N2O并释放到空气中的过程。本研究结果显示，茭白对总氮的去除效果表现最佳，验证了除了自身对氮素的吸收之外，茭白通过提高水体中硝化和反硝化作用强度来增加水体中氮的去除。虽然有研究认为植物的吸收和存储只占湿地氮去除的一小部分（Gersberg et al.，1988），也有研究表明植物吸收作用对总氮的去除贡献占相当大比重，且氮积累主要集中在植物地上部（蒋跃平等，2004；李涛等，2009）。无论如何，湿地植物可强化基质内部微生物活动，间接影响微生物的硝化-反硝化作用，从而直接影响湿地的脱氮效率。黄花鸢尾亦为多年生挺水型水生草本植物，植株高大。本研究中黄花鸢尾对总磷的去除效果最好，这与很多前人的研究结论相似（Ansola et al.，1995；Zhang et al.，2007；袁杰等，2017）。人工湿地系统中磷的去除过程由基质的物理化学作用、植物的摄取和微生物的同化作用共同完成，而其中被广泛认同的主要去除机制是基质对磷的物化吸附和化学沉降作用。本研究只选用普通沙砾作为基质，沙砾对磷的去除能力相对有限，随着时间的推移，系统的除磷能力会因基质的饱和而下降，而湿地植物可强化根系和基质对颗粒态磷的滞留、根际微生物对有机磷的矿化吸收等过程（Drizo et al.，1999；Vymazal，2007），再加上湿地植物自身组织吸收，从而提高TP去除率。李涛等（2009）研究发现在整个生长期内黄花鸢尾对磷的吸收容量一直保持最大，植物的吸收作用对总磷的去除贡献最高可以达到73%；而通常认为植物吸收对总磷去除的贡献率一般在 5%～20%（McJannet et al.，1995；Hadad et al.，2006；汤显强等，2007）。本研究中各种植物对 TP去除贡献约8.4%～17.6%，定期收割湿地植物可以转移去除部分污水中的磷，但贡献率不如除氮明显。

除了植物种类之外，影响人工湿地污染物去除效果的因素很多，有湿地类型、湿地基质、污水负荷、停留时间、污水浓度、温度等。本研究设计 3种浓度污水，随着污水中TN、TP浓度的增加，各系统对TN、TP的去除效果有所下降，相反，随着污水中COD浓度的增加，各系统对COD的去除效果呈上升趋势。前人对于污染物浓度与去除效果之间的关系做过许多相关研究，袁东海等（2004）认为人工湿地对污水中污染物的初始浓度有一定的要求，污染物较低情况下，人工湿地净化效果较好；污染物浓度较高情况下，其净化效果下降。凌祯等（2012）研究结果表明，6种植物的表流和潜流人工湿地对TP、TN去除率随着浓度的增加而降低，植物不同，处理率降低程度不同。刘超等（2012）通过芦苇湿地系统对鸭粪废水中 COD的模拟去除研究发现，高浓度处理下湿地系统对废水中 COD的去除率明显高于低浓度和中浓度处理。

3.2 挺水植物对污水胁迫的生理生态响应机制

人工湿地对于植物是生长逆境，尤其是高浓度污水。而植物的生长状况与湿地的净化能力紧密相关，因此植物的抗逆性是人工湿地植物选择的重要指标。大量研究表明，植物在逆境胁迫中，细胞内固有的自由基代谢平衡被破坏而促进自由基的产生。过量自由基的毒害之一是引发或加剧膜脂过氧化作用，造成细胞膜系统损伤，干扰植物细胞的光合、呼吸及其他代谢过程，严重时会导致植物细胞死亡。本研究显示中、高浓度污水处理时宽叶香蒲、茭白、黄花鸢尾体内的膜脂过氧化加剧，虽然表观上看3种植物均生长良好，并且对不同污染负荷水体均有较高的净化效果，但高污染负荷水体对3种植物显示出胁迫作用。

细胞内酶系统总的变化趋势是处于动态平衡的，当植物受到逆境胁迫时，细胞内保护酶系统启动，以抵御外界环境胁迫对植物造成的伤害。SOD、POD和 CAT都是清除细胞中活性氧的重要酶。SOD、POD和CAT通过协调作用，能有效地消除植物过氧化所产生的活性氧化物，防御细胞膜过氧化，降低植物细胞受伤害的程度。通过对宽叶香蒲、茭白、黄花鸢尾抗氧化酶系统的测定分析中可以看出，污水浓度的变化直接引起了植物体内抗氧化酶系统的变化，植物体通过调节体内酶机制，增强自身抵抗能力，以此来响应长期污水胁迫。

SOD广泛分布于细胞各组成部分，催化O2-歧化为H2O2和O2，一定程度上可以降低植物体内自由基的水平。H2O2对于植物细胞是十分有害的，它能被CAT清除，因此在一定范围内，SOD和CAT共同作用能把具有潜在危害的O2-和H2O2转化为无害的H2O和 O2，并且减少具毒性、高活性的羟基自由基（OH·）的形成。本研究发现，3种浓度污水处理中，宽叶香蒲和黄花鸢尾在低浓度污水处理下SOD和CAT活性较高，MDA含量最低，在中、高浓度污水处理下，其SOD和CAT活性均低于低浓度污水处理，MDA含量均高于低浓度污水处理，表明叶片中SOD和CAT的协同作用代表了宽叶香蒲和黄花鸢尾抵抗污水胁迫的一种有效的防御策略。另外，值得一提的是，高浓度污水抑制了宽叶香蒲SOD活性，而对POD和CAT活性均有诱导作用，这可能是由于SOD在细胞各组织中催化O2-时产生的H2O2导致了SOD本身的失活，这种现象在Vitoria et al.（2001）的研究中也有报道。从以上研究结果还可以看出，当宽叶香蒲 SOD失活时，叶片中活性增强的POD和CAT可能在H2O2的清除中发挥重要作用，Lee et al.（2003）的研究中也报道了此种情况。在所有的这些与清除活性氧自由基有关的抗氧化酶中，POD是其中比较重要的一种，因为无论是细胞外还是细胞内形态，两种形态的POD都能参与 H2O2的清除。本研究结果显示，随着污水浓度的提高，宽叶香蒲 POD活性明显增强，再次验证了 POD可能在宽叶香蒲抵抗污水胁迫中发挥重要作用。

脯氨酸具有清除活性氧、减轻膜脂过氧化作用的功能。本研究中，生长于污水中的宽叶香蒲、茭白和黄花鸢尾脯氨酸含量均比自然生长状态高，表明3种植物通过启动脯氨酸累积机制增强对污水胁迫的抗逆性，其中黄花鸢尾脯氨酸含量随污水浓度的增加而增加，且其脯氨酸含量明显高于宽叶香蒲和茭白，可以推断黄花鸢尾体内脯氨酸在其抵抗污水胁迫中可能扮演着重要角色。

4 结论

（1）宽叶香蒲、茭白和黄花鸢尾对各污染指标的去除率明显高于空白对照。3种植物对不同浓度污水中的 COD均有较高的净化率，对高浓度污水中 COD的去除效果最好。同一污水浓度处理下各植物间对COD去除效果无明显差异。3种植物均能明显改善污水中TN和TP指标，但各系统的氮素和磷素去除效果均随污水中TN和TP浓度的增加而下降。在3种浓度污水中，茭白总氮的去除效果均表现最佳，黄花鸢尾则始终保持较高的磷素去除率。

（2）污水浓度的增加对宽叶香蒲、茭白、黄花鸢尾产生氧化胁迫作用，当污水浓度高于（160 mg·L-1COD，30 mg·L-1TN，4 mg·L-1TP），3 种植物体内的膜脂过氧化加剧。3种植物通过调节体内抗氧化酶机制及脯氨酸累积机制来响应长期污水胁迫。不同浓度污水处理提高了茭白的 SOD活性和宽叶香蒲的 POD活性，表明其在各自体内的自由基清除中发挥重要作用，SOD和CAT的协同作用代表了宽叶香蒲和黄花鸢尾抵抗污水胁迫的一种防御策略，黄花鸢尾脯氨酸含量随污水浓度的增加而增加，表明脯氨酸可能在其抵抗污水胁迫中扮演重要角色。

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