森林凋落物分解过程与土壤动物的相互关系研究进展

吴福忠，谭 波

（四川农业大学生态林业研究所/林业生态工程重点实验室/高山森林生态系统定位研究站，成都 611130）

陆地生态系统中约90%的生物量（或50%以上的地上部分净生产量）通过凋落物的方式返回地表[1]。凋落物不仅是陆地生态系统碳和养分的重要载体[1-3]，而且是连接系统地上/地下与地下物质循环的重要生态界面（interface）[4-5]。它的分解是全球碳收支和养分周转的重要组成部分之一[5]，对于全球生态系统可持续经营与管理至关重要。凋落物分解模型显示，气候和基质质量（litter quality）是凋落物分解的主要控制者，解释了全球尺度上陆地生态系统多达65%～77%分解速率的变异，而土壤生物群落（动物和微生物）是构成剩余部分（23%～35%）分解速率变异的另一主要因素[3，6-8]。因此，土壤生物群落对凋落物分解的贡献研究是阐明凋落物分解过程及机制的关键环节。以土壤动物为主体的碎屑食物链是实现凋落物生物化学降解过程中碳和养分元素再循环的主要途径[9-10]。土壤动物群落可通过以下3种途径调控凋落物碳和养分释放等过程以及分解速率[11-13]：①通过取食、破碎、混合等的直接作用[3，14-16]；②通过消化分解改变凋落物形态，选择性捕食控制土壤微生物数量、结构和活性的间接作用；③通过自身迁移、搬运、吞噬等改变土壤物理特性（通气度、紧实度以及土壤团粒结构等）的间接作用[17-22]。更为重要的是，土壤动物群落调控的凋落物分解过程是土壤有机碳库、养分库管理以及地力维持的基础[23-25]。因此，了解森林土壤动物群落对凋落物分解的影响及其贡献可为森林生态系统的可持续经营与管理提供重要的科学依据。

1 土壤动物对凋落物分解影响的研究方法

目前，基于不同孔径大小分解袋法（litterbag method）原理，控制土壤动物的参与是研究其对凋落物分解贡献的主要手段。研究者根据土壤动物体径的差异，利用不同孔径大小的分解袋限制凋落物中土壤动物群落组成和结构来权衡不同土壤动物群落贡献率的差异。一般地，分解袋网孔大于2 mm基本允许所有土壤动物参与分解，0.1～2.0 mm只允许中小型土壤动物参与分解，小于0.l mm基本上排除土壤动物[3]。Yang X.D.等[13]利用网袋法的研究表明，土壤动物对热带雨林区凋落物分解贡献为41.5%，对常绿阔叶林区的贡献为19.52%。同时，研究者也采用分解袋和杀菌剂（HgCl2和toluene）及驱虫剂（naphthalene）相结合的方法排除土壤生物[26-27]来量化土壤生物对凋落物的分解效应。C.R.Vossbrinck等[28]研究发现，去除土壤生物作用的凋落物分解速率为7.2%，只有微生物和非生物因素作用的凋落物分解速率为15.2%，微生物、土壤动物和非生物因素三者共同作用的凋落物分解速率为29.4%。然而，尽管分解网袋法最大程度地模拟了凋落物的自然分解过程，但在不同尺度和生态系统的研究中，为了让不同体径土壤动物可充分地进入相应网孔的分解袋并参与分解，这要求分解袋网孔大小通常必需大于相应土壤动物的体径，从而导致网孔大小的选择存在争议和研究结果区域性差异。并且人工网袋隔离对凋落物分解过程中水热条件等微环境的改变也使得研究结果饱受质疑[28]。此外，驱虫剂的非目标效应（non-target effects）在抑制土壤动物活动的同时也极大地影响了土壤微生物的活性[29]。这在一定程度上降低了试验结果的精确性。缩微实验（microcosms）是一种近自然生态系统的模拟方法，是研究土壤动物对凋落物分解贡献简单且易控制的重要手段。它能较好模拟自然环境条件，相对独立地控制影响凋落物分解速率共变（co-varying）的环境因子（如温度、湿度和土壤生物）[30-31]。研究者通过接种不同功能类群（或不同体径大小）的土壤动物可快速且更为准确地测定凋落物分解过程中质量损失和养分释放，进而能衡量土壤动物对凋落物分解的贡献。如Y.Carrillo等[22]通过缩微实验研究发现，大中型土壤动物能通过改变凋落物表面化学组成对矿质土壤N有效性动态产生影响。G.González等[12]研究表明，无论热带雨林系统，还是亚高山针叶林系统，大型土壤动物去除均显著影响凋落物质量损失和N矿化速率，且湿润的热带林区的土壤动物贡献效应比干旱林区及亚高山林区更高[32-33]。然而，由于这种方法对控制相对湿度不是很理想，且土壤动物接种过程常常造成部分特定功能类群动物丧失，再加上自然界控制凋落物分解环境因子的复杂性，因此缩微实验所得结论外推到野外环境条件中还需谨慎。总而言之，不论分解袋的方法还是缩微实验方法均不能完美地表达土壤动物对凋落物分解的作用特征和过程，亟待更为可行、更为精确的实验方法。

2 气候环境是决定土壤动物对凋落物分解贡献的首要因素

气候可直接通过影响凋落物分解的水热条件改变凋落物的分解动态[2，7]。B.Berg 等[34]利用纬度梯度（70°N～31°N），在包括亚极地、亚热带和地中海气候的39个站点研究了欧洲赤松（Pinus sylvestris）叶凋落物的分解动态。线性回归表明，年均温（mean annual temperature，MAT）只能解释凋落物分解质量损失差异的18%，而年降水（mean annual precipitation，MAP）能解释30%，实际蒸散（actual evapotranspiration，AET）能解释50%。Zhou G.Y.等[35]在中国长期分解实验（long-term intersite decomposition experiment in China，LTIDE-China）研究结果也显示，气候是控制凋落物分解主要因子，MAT和AET是主导因子，而MAP次之。T.R.Moore等[36]指出气温升高可使凋落物分解率增加4%～7%。相反，凋落物分解速率随着海拔升高和气温降低呈指数降低[37]。然而，虽然这些模型从气候因素解释了全球尺度多达50%的凋落物质量损失差异，但生物因素的影响并未在全球凋落物分解模型中得到考虑和重视，这使模型中近25%质量损失偏差无法明确解释。为此，国际环境科学委员会（scientific committee on problems of the environment，SCOPE）于 2001 年启动了全球凋落物无脊椎动物分解研究计划（global litter invertebrate decomposition，GLIDE），在全球和区域尺度上，研究除气候外，土壤动物对不同气候带和不同生态系统的凋落物分解速率的影响。此研究同样利用纬度梯度（68°N～43°N），包括 30个站点，这些站点横跨北半球热带和亚热带雨林、温带森林、北方针叶林、亚极地苔原等多种生态系统类型，实验涉及多种气候类型。研究结果显示，土壤动物群落对凋落物分解速率的影响具有气候依赖性（climate-dependent），它们增加了温带和湿润热带气候区凋落物分解速率，但对生物活性受到温度或湿度限制的气候区影响为中性（neutral），并且全球尺度上凋落物分解速率与气候相关拟合受到土壤动物丰富度和多样性的显著影响[25]。

气候条件可通过控制凋落物质量和分解者群落结构间接作用于土壤动物对凋落物分解的影响。一方面，气候控制着全球植被分布格局，各气候带间植物群落结构的不同导致凋落物生产量和归还量及凋落物质量的明显差异[38]。例如，针叶林的C：N、Lignin：N、萜类物质及酚类物质含量通常比阔叶林更高，这种凋落物质量的差异限制了土壤生物群落在凋落物分解过程中的生长和繁衍，导致分解速率较阔叶林慢[39]。另一方面，气候也决定了全球土壤动物群落分布格局，使不同气候带中土壤动物的个体密度和类群组成及功能类群结构存在明显差异[40]。以大型土壤动物为例，高寒草甸区的土壤动物以鞘翅目及其幼虫为主[41-42]，大兴安岭北部寒带林区的土壤动物以线蚓科和蚁科为优势类群[43]，暖温带林区的土壤动物群落以腹足纲为优势类群[44]，而亚热带的天目山森林土壤动物群落以多足总纲为优势类群，衡山则以双翅目为优势类群[43，45-46]，岳麓山、北热带植物园和中热带尖峰岭的森林土壤动物群落均以膜翅目为优势类群[47]。然而，气候环境对土壤动物与凋落物分解的相互作用关系并不明确。

3 凋落物质量控制着特定气候带内土壤动物对凋落物分解的影响

凋落物自身质量及与其联系的树种组成、群落结构和土壤性质是影响分解的最为重要因素[7，36，48]，控制着特定气候带内凋落物分解过程。凋落物质量通常指凋落物的物理特性如硬度、形态、表面性质，化学组分如养分浓度（C、N和P等）[49-51]、可溶性碳组分（淀粉、蔗糖等）[52-54]，不可溶性碳组分（如木质素、纤维素等）[55-56]，木质素与养分浓度比[52，57]，酚类物质[58-59]。其中，凋落物质量最为常用的指标是C∶N和 Lignin ∶N[60]。Zhang D.Q.等[61]总结了全球 110 个凋落物分解实验的研究结果发现，凋落物的总养分（total nutrients）含量和C∶N能解释凋落物分解速率变异的70.20%，它们与纬度和年均温的联合能解释87.54%。基于这些结果，他们认为凋落物质量是调控凋落物分解的重要因子。影响凋落物分解更为重要的因素是凋落物自身的分解特性而非其所处的无机环境[62]。凋落物的硬度、形态、表面性质等物理属性可通过影响土壤动物的啃食和微生物的定殖与繁衍而可能对凋落物分解产生显著影响[3]。

同时，凋落物组分中的易分解成分（C、N和P等）和难分解有机成分（如木质素、纤维素、多酚类物质等）含量及C∶N和Lignin∶N可通过影响土壤动物的群落结构和选择性取食对凋落物分解施加强烈作用。例如，M.D.Hunter等[63]选用木质素、丹宁、纤维素、半纤维素、氮和碳含量不同的凋落叶研究土壤动物分解的贡献发现，土壤动物群落组成随凋落物化学性质不同表现出显著差异。M.W.Warren等[64]研究发现，凋落物层中，倍足纲马陆（Millipede）的生物量与凋落物氮浓度和C∶N高度相关。Yang X.D.等[65]研究表明，在热带雨林区，土壤动物对凋落叶分解的贡献率在高C∶N（54.8）凋落叶中达41.5%，而在低C∶N（＜32）凋落叶仅为 19.52%。G.González等[12]采用木质素含量不同的两种凋落叶，在热带森林和亚高山森林研究发现，土壤动物的分解贡献并未随木质素含量差异发生改变，而Lignin：N特征可能是解释这两个森林系统中土壤动物对凋落叶分解贡献的更好指标。

4 气候变化影响土壤动物对凋落物分解的贡献

全球地表温度至21世纪末可能升高1.8～4.0℃，中国将升高1.9～5.5℃，且温度增幅在高纬度和高海拔地区会更大，冬季比夏季更高[67-70]。作为全球碳收支重要组成部分，陆地生态系统凋落物的分解受气候、凋落物质量和土壤生物群落等因素的综合控制[3，7-8，71]。由于温度是控制生态系统地上部分和地下部分生物生长繁育和几乎所有生物化学反应的首要因子[72]，因此，全球变暖必将深刻作用于陆地生态系统凋落物分解过程[73-74]，影响土壤动物对凋落物分解的贡献。科学家普遍认为全球气候变化可能通过直接对土壤动物丰富度、群落结构和多样性的影响或间接对凋落物质量和植被型的影响作用对陆地生态系统土壤动物对凋落物分解的贡献产生深远影响[8，75-77]。

全球气候变化可能从两个方面影响土壤动物群落对凋落物分解的贡献：其一，全球气候变化可能改变土壤动物物种组成和相对丰富度，进而改变土壤动物群落结构；其二，全球变化可能导致土壤动物生态幅扩大，北迁或上移到其原本很匮乏的区域[8，78-82]。已有的研究表明，大气CO2浓度增加主要以改变植物群落结构和多样性的方式对土壤动物多样性产生间接作用[82]。CO2浓度增加一方面可促进地上部分植物生长，改变凋落物质量和产量、根系周转速率、根际沉淀和碳分配及凋落物化学组成，特别是增加C∶N能显著影响土壤动物多样性[83-87]。例如，S.Scheu等[88]研究发现，不同土壤动物群落对CO2浓度增加的响应存在差异，增加大气CO2浓度使食碎屑者土壤动物数量增加，但对高营养级别的土壤动物数量影响不大。这种类似的现象在J.C.Blankinship等[89]研究中也得到证实，他们发现CO2浓度增加对小型土壤动物具有积极作用，但对中型土壤动物却为消极作用。P.A.Niklaus等[90]的研究结果则显示，增加大气CO2浓度降低了捕食性线虫数量，但对植食性线虫没有影响。

由于土壤动物长时间生活在土壤空隙中，其存活和活动又依赖于营养物质和水分的可获得性。因此，全球降水格局变化导致的土壤生物多样性改变也同样会影响土壤动物对凋落物分解的贡献[82]。J.C.Blankinship等[89]整合已有的研究发现，降水对土壤动物的影响是积极的，且这种影响会随处理持续时间的增加而加强。A.M.Treonis等[91]在美国的沙地森林开展了为期1年的降水控制试验，结果发现线虫数量对年降水量敏感响应，线虫总的数量随降水量增加而增加。E.Ayres等[92]在极地沙漠的积雪模拟试验结果显示，积雪变化能通过改变土壤的湿度和物理性状显著影响土壤动物的群落结构和多样性。相反地，N.Lindberg等[93]在云杉林中开展的夏季干旱和灌溉试验结果表明，两种处理条件下土壤节肢动物的群落组成差异显著。他们同样发现，灌溉可增加螨类的个体数量和多样性，而夏季干旱将导致螨类的个体数量和多样性降低，严重干旱甚至可使部分当地土壤动物种类灭绝[94]。相似地，在美洲橡树林中的气候控制试验表明，土壤线虫密度和酶活性都受到夏季干旱的影响而降低[82]。

5 展望

综上所述，尽管越来越多的研究已经深刻地认识到地上与地下生态过程存在着不可分割的相互联系[1，95-96]，也非常重视碎屑食物链及其与凋落物分解为载体的物质、能量和信息之间的作用关系，但当前的研究结果仍然不够明确。主要体现在以下3个方面：

第一、当前对于土壤动物的分类主要基于图谱资料，但这些已有图谱收录和记载的内容非常有限，缺乏较为系统完善的分类系统，对捕获的土壤动物难以准确分类和命名，极大地限制了对土壤动物个体发育、种群消长和群落演替的认识，更难以了解土壤动物在凋落物分解等关键生态系统过程中的作用。第二、尽管土壤动物对凋落物分解的作用具有较长的研究历史，但现有凋落物网袋法和缩微实验方法均难以准确地描述土壤动物的自然作用过程，使得现有结果仍然具有较大的不确定性，亟待更为完善的研究方法。第三、当前气候变化正在不断改变气候环境、凋落物的质和量以及土壤动物群落结构，但至今仍没有足够的证据证明，未来气候变化将如何影响土壤动物群落，更不清楚土壤动物群落物种组成和群落结构变化对陆地生态系统凋落物分解及其为载体的物质循环、能量流动和信息传递有着怎样的潜在影响。