周围型空洞性肺腺癌多层螺旋CT比较研究

朱海旭 ，孙宏亮 ，杨天智 ，张海波 ，段江晖 ，徐妍妍

（1.新疆维吾尔自治区人民医院 放射影像中心，新疆乌鲁木齐 830001；2.中日友好医院 放射诊断科，北京 100029；3.新疆哈密市中心医院 放射科，新疆哈密 839000）

周围型空洞性肺腺癌多层螺旋CT比较研究

朱海旭1，孙宏亮2⋆，杨天智3，张海波2，段江晖2，徐妍妍2

（1.新疆维吾尔自治区人民医院 放射影像中心，新疆乌鲁木齐 830001；2.中日友好医院 放射诊断科，北京 100029；3.新疆哈密市中心医院 放射科，新疆哈密 839000）

目的：探讨伴随有空洞形成的周围型肺腺癌患者多层螺旋CT（MSCT）影像特征的差异。方法回顾分析2012年1月～2016年4月经病理证实的24例伴空洞形成的周围型肺腺癌患者的临床资料和MSCT表现。根据空洞壁的厚度不同（＜4mm或≥4mm），分成薄壁空洞组（10例）与厚壁空洞组（14例），对2组的临床资料、MSCT征象进行比较分析。结果在MSCT上超过半数的影像学征象有：病变形态不规则22例（91.6%）、胸膜凹陷20例（83.3%）、分叶征18例（75%）、内壁不光整13例（54.2%）。薄壁空洞组中，空洞内间隔的显示、血管穿行征及病灶周边磨玻璃影显示均显著高于厚壁空洞组（均P＜0.05），厚壁空洞组肺腺癌患者更易出现胸膜牵拉及分叶征（P＜0.05）。结论伴薄壁空洞形成肺腺癌与厚壁空洞形成肺腺癌在影像学特征中存在一定差异。

肺腺癌；诊断；体层摄影术，X线计算机

周围型空洞性肺癌是肺癌的一种特殊表现形式，据报道其发病率占肺癌总数的2%～25%[1，2]。空洞性肺癌主要发生于鳞状细胞癌中。与无空洞的肺癌相比，预后较差[3]。随着高分辨率CT（HRCT）在肺部疾病诊疗中的广泛应用，越来越多的含空洞的周围型肺癌被检出。典型的空洞性鳞癌影像学表现以厚壁空洞为主，有少部分腺癌也可表现为空洞形成。近年来肺腺癌的检出越来越多，已经成为非小细胞肺癌中最常见的类型。有研究表明，洞壁厚度是影响肺腺癌预后的独立因素之一[4]。

本文回顾分析24例周围型伴有空洞形成的肺腺癌患者的临床、病理和MSCT资料。依据空洞洞壁厚度不同，将病变划分为薄壁空洞组与厚壁空洞组，探讨2组周围型肺腺癌在临床、影像表现上的差异。以进一步加深对空洞性肺腺癌的认识，提高诊断的准确率。

1 资料与方法

1.1 临床资料

中日友好医院2012年1月～2016年4月间收治并经手术和病理证实的伴有空洞形成的周围型肺腺癌病例24例。其中男14例、女10例；年龄36～73 岁，平均（58.75±11.12）岁；19 例患者有咳嗽、咳痰、胸痛、咯血等呼吸系统症状，5例患者为体检发现。纳入标准：（1）至少进行过1次多层螺旋 CT（MSCT）扫描，有连续 1mm 薄层图像；（2）CT检查之前未进行过穿刺活检或任何针对性肿瘤治疗；（3）病变病理组织学类型均为腺癌；（4）周围型肺腺癌肿瘤内或肿瘤一侧可见含气的空洞，空洞轴面最大径≥5mm（除外空泡）。

1.2 MSCT扫描方法及图像后处理

所有患者均取仰卧位，双臂上举，头先进，在Toshiba Aquilion 16层、Toshiba Aquilion ONE 320层或者Philips iCT 256层CT进行扫描。扫描前均训练患者呼吸，在吸气末屏气扫描。扫描范围包括肺尖至肺底的全部区域，两侧包括胸壁、腋窝。扫描参数：（1）Aquilion 16 层 CT：层厚 5mm，FOV 35cm×35cm，螺距 0.980；（2）Toshiba Aquilion ONE 320层 CT：层厚 5mm，FOV 35cm×35cm， 螺距0.975；（3）Philips iCT 256 层 CT：层厚 5mm，FOV 35cm×35cm，螺距0.915。其中6例患者行增强CT扫描，应用高压注射器经静脉以3ml/s的流率一次团注非离子型对比剂碘佛醇 （含碘300mg/ml）70～90ml，在注射对比剂后35s进行增强扫描，其余参数与常规扫描相同。

原始数据重建层厚及重建间隔均为1mm，行高分辨算法和标准算法重建；将上述重建图像传至后处理工作站进行多平面重组或容积再现等处理，多角度和多方位全面观察病灶形态、病灶与邻近结构的关系。图像处理后，由2名具有10年以上胸部疾病影像诊断经验的医师对后处理图像做出评价。

依据空洞洞壁的厚度不同，将病变分为2组。薄壁空洞组：（1） 壁厚＜4mm；（2）＜4mm 洞壁的周径/病灶环周周径之比必须＞75%。厚壁空洞组：（1）壁厚≥4mm；（2）≥4mm 洞壁的周径/病变环周周径之比必须＞75%。定量测量指标包括病灶轴面最大径、含气空洞轴面最大径、含气空洞轴面最大径与病灶轴面最大径之比。每位医师在图像后处理工作站上对定量指标进行测量3次，取平均值。

定性分析的指标包括：病灶的位置、形态学分型、病灶整体形状（规则类圆形、不规则形）、边缘形态（分叶、毛刺）、邻近结构改变（胸膜凹陷征，胸膜黏连征）、与支气管关系（支气管截断征）、洞内壁是否光整（光整、不光整）、空洞内能否显示分隔（可见、不可见），空洞内有无血管穿行等。

1.3 统计学方法

采用SPSS19.0软件进行统计学分析。组间比较采用ANOVA方差分析，计数资料采用χ2检验。

表1 空洞性肺腺癌的影像学特征（n=24）

2 结果

2.1 基线情况

24例分为：薄壁空洞10例，厚壁空洞14例。其中男14例（58.3%）、女10例（41.7%）。发病年龄 36～73 岁，平均（58.75±11.12）岁。

2.2 病变部位与大小

所有病灶均位于肺野外周部。病灶位于右肺共13例（上叶5例、下叶7例、中叶1例），位于左肺11例（上叶7例、下叶4例）。病灶轴面最大径18.92～64.92mm，平均 35.66±17.75mm；空洞轴面最大径 7.47～55.48mm，平均 19.06±11.47mm。

2.3 形态学分型

参照Mascalchi等[5]对空洞病灶的形态学分型标准，将空洞型肺腺癌病灶分为4型（见图1～6，封三）。

24例周围型肺腺癌均为单发空洞病灶，病灶形态Ⅰ型4例（16.67%）：结节位于腔外；Ⅱ型1例（4.17%）：结节位于腔内；Ⅲ型 15 例（62.5%）：软组织密度沿囊腔壁呈环形增厚；Ⅳ型4例（16.67%）：增厚的软组织影与多房囊腔病变混合存在。薄壁空洞组Ⅰ型4例 （40%），Ⅱ型1例（10%），Ⅲ型 3例（30%），Ⅳ型 2例（20%）；厚壁空洞组Ⅲ型12例（85.7%），Ⅳ型2例（14.3%）。

2.4 病灶的MSCT征象分析

MSCT分别对病灶整体形状（类圆形、不规则形）、边缘形态（分叶、毛刺）、邻近结构改变（血管集束征、胸膜凹陷征）、病变周边有无磨玻璃征；囊腔内壁光整度（光整、不光整）、囊腔内部结构有无分隔进行分析。各征象发生比例见表1。在合并空洞的肺腺癌中，阳性征象超过50%以上的征象有：病变形态不规则、分叶征、胸膜凹陷、空洞内壁不光整。

表2示，薄壁空洞组中空洞内间隔的显示、血管穿行征及病灶周边磨玻璃影显示均显著高于厚壁空洞组（均P＜0.05），厚壁空洞组肺腺癌患者更易出现胸膜牵拉及分叶征（P＜0.05）。

表2 2组的MSCT征象比较

3 讨论

周围型空洞性肺癌是肺癌的一种特殊表现形式，在原发性肺癌中，低分化鳞状细胞癌最易伴有空洞形成，且多以厚壁空洞为主[6，7]。而肺腺癌、大细胞癌、小细胞癌中空洞的发生率较低[8]。近年来，腺癌已成为非小细胞肺癌中最常见的类型，周围型空洞性肺腺癌的检出率也有所增加。

薄壁空洞与厚壁空洞洞壁厚度临界值一般定义为4mm[9]，有文献报道，洞壁厚度可作为鉴别伴空洞形成的肺内良性病变及恶性肿瘤的一个重要指标[10]。在性别构成上，本组资料中厚壁空洞肺腺癌中男性占64.29%。研究中所有伴空洞形成的肺腺癌均为周围型肺癌，好发部位以右肺下叶多见，这与以往文献报道相符。进一步分析薄壁空洞肺腺癌组与厚壁空洞肺腺癌组在病变发生部位、病灶大小上无显著性差异。

本组资料中薄壁空洞组病灶形态主要以结节位于腔外Ⅰ型为主（图1，封三），而厚壁空洞组增厚的软组织以环壁样生长Ⅲ型居多（图2，封三）。有研究表明[11]空洞病灶的形态学分型可以自Ⅰ型或Ⅱ型（图 6，封三）向Ⅲ型或Ⅳ型（图4，封三）进行转化，该研究通过对早期薄壁空洞性肺腺癌病变进行多次薄层HRCT扫描随访观察发现：最初呈现为空洞壁内或空洞腔外结节的Ⅰ型或Ⅱ型病变，随着肿瘤组织实性成分的不断增加，空洞区域的会逐渐缩小，部分病变可由最初的薄壁空洞病灶逐渐转换成厚壁空洞病变，有些甚至空洞最终消失，病变转化成为一个完全实性的病灶。本研究为回顾性分析，故未观测到这些空洞病变的变化过程。

周围型肺腺癌无论是薄壁组还是厚壁组，病灶一般都具备有恶性空洞结节的常见征象如：形态不规则、边缘不光整，分叶征、毛刺征、支气管截断征，血管穿入征。本研究发现，薄壁空洞肺腺癌组与厚壁空洞肺腺癌组在胸膜凹陷征、分叶征、空洞内间隔显示、病灶周边磨玻璃影显示方面存在统计学差异。厚壁空洞组中病变形态不规则、胸膜凹陷征、分叶征的发生率明显高于薄壁空洞组（P＜0.05），提示厚壁空洞病灶周边更易出现纤维化索条，牵拉累及胸膜、同时肿瘤倍增生长的各相异性程度较薄壁空洞更加明显。

伴空洞形成的周围型肺腺癌需与以下疾病鉴别：（1）空洞型肺鳞癌：鳞状细胞癌合并空洞其机制为肿瘤中心坏死液化被引流支气管排出所致，洞壁厚度多＞4mm，厚薄不均，可有壁结节，大多位于病灶中央，其内多无间隔或血管结构，外壁常见分叶、毛刺及胸膜凹陷征等改变。（2）空洞型肺结核：临床表现有咳嗽、咳痰、咳血、发热、盗汗等。病理基础为干酪性液化坏死与支气管相通，坏死物由支气管排出形成空洞。肺结核空洞多表现洞壁不均匀，可多发，形状大小不一，可呈点状、裂隙状，内壁可不规则，壁可厚可薄，洞内可见气-液平面，同时病灶周围常伴有其他性质病灶，如钙化、纤维化及胸膜增厚、卫星病灶等。如痰培养、病灶灌洗液及穿刺活检组织中查到抗酸杆菌阳性可确诊。近年来国内发表多篇报道探讨研究有关肺结核性空洞与癌性空洞之间的影像、病理及发生机制差异，研究发现[15，16]周围型空洞性肺癌平均发病年龄大于空洞性肺结核患者，薄壁空洞性肺癌的分叶征、多囊、内部分隔及血管穿行、磨玻璃征等CT征象均具有重要的鉴别诊断价值，但两者在病灶整体形态、毛刺征、胸膜凹陷征中有很大重叠，鉴别诊断时需谨慎。一般说来伴薄壁空洞形成的肺癌其囊壁更薄、囊腔形态与张力更大。结核性薄壁空洞的内壁光整、卫星灶可作为与薄壁含囊腔肺癌的重要鉴别点。（3）肺囊肿或肺大泡继发肺癌：有时鉴别困难。国外研究显示多数中年男性有明显吸烟史[12，13]或与促致癌物沉积有关[14]，动态观察显示肺囊肿或肺大泡先发生，囊壁更加菲薄，随后在囊壁或大泡壁形成实性结节。MSCT扫描应结合临床资料、病史特点、实验室检查、环境暴露、吸烟史等综合评估，以确保诊断的准确性。

由于周围型孤立性空洞性肺癌作为肺癌一种特殊表现形式发生率较低，其中又以低分化鳞状细胞癌最易伴有空洞形成。肺腺癌中空洞的发生率更低[8]，文献报道周围型空洞性肺腺癌的发生率约为4.6%[17]。我们需在今后的研究中进一步积累、总结，扩大样本量。

[1]Woodring JH，Fried AM，Chuang VP.Solitary cavities of the lung：diagnostic implications of cavity wall thickness[J].AJR，1980，135（6）：1269-1271.

[2]Chaudhuri MR.Primary pulmonary cavitating carcinomas[J].Thorax，1973，28：354-366.

[3]Onn A，Choe DH，Herbst RS，et al.Tumor cavitation in stageI non-small cell lung cancer：epidermal growth factor receptor expression and prediction ofpooroutcome[J].Radiology，2005，237：342-347.

[4]Coffey JP，Hill JC.18F-fluoro-2-deoxy-D-glucose standardized uptake value in cavitating non-small-cell lung carcinoma[J].Nucl Med Commun，2008，291040-291045.

[5]Mascalchi M，Attinà D，Bertelli E，et al.Lung cancer associated with cystic airspaces[J].JComputAssistTomogr，2015，39（1）：102-108.

[6]Gill RR，Matsusoka S，Hatabu H.Cavities in the lung inoncology patients：imaging overview and differential diagnoses[J].Appl Radiol，2010，39：10-21.

[7]Grant LA，Babar J，Griffin N.Cysts， cavities， and honeycombing in multisystem disorders：differential diagnosis and findings on thin-section CT[J].Clin Radiol，2009，64：439-448.

[8]卢光明，陈君坤.CT诊断与鉴别诊断[M].南京：东南大学出版社，1999.231.

[9]Ryu JH，Swensen SJ.Cystic and cavitary lung diseases：focal and diffuse[J].Mayo Clin Proc，2003，78：744-752.

[10]Woodring JH，Fried AM，Chuang VP.Solitary cavities of the lung：diagnostic implications of cavity wall thickness[J].AJR，1980，135：1269-1271.

[11]Mario Mascalchi，Domenico Attinà.Lung Cancer Associated With Cystic Airspaces [J].J Comput Assist Tomogr，2015，39：102-108.

[12]Sato S，Asakura J，Suzuki H，et al.Study on surgical treatment for lung cancer associated with giant bullous disease[J].Jpn J Thorac Cardiovasc Surg，1998，46（1）：260-266.

[13]Mizuguchi S，Nishida T，Kawata Y，et al.Synchronous doublecancers developing from the wall of bullae in the bilateral lungs[J].Jpn J Thorac Cardiovasc Surg，2004，52（4）：36-40.

[14]Iwata T，Nishiyama N，Nagano K，et al.Squamous cell carcinoma presenting as a solitary growing cyst in lung：adiagnostic pitfall in daily clinicaldiagnostic pitfallin daily clinical practice[J].Ann Thorac cardiovasc Surg，2009，15（3）：174-177.

[15]望云，范丽，李清楚，等.薄壁囊腔型肺癌与薄壁空洞性肺结核的MDCT表现鉴别诊断研究 [J].临床放射学杂志，2017，36（1）：44-48.

[16]于晶，王亮，伍建林，等.周围型肺癌伴薄壁空腔的CT表现与征象分析[J].中华放射学杂志，2015，49（2）：99-102.

[17]Miura H，Taira O，Hiraguri S， et al.Cavitating adenocarcinoma of the lung[J].Ann Thorac Cardiovasc Surg，1998，4：154-158.

Comparative study of peripheral lung adenocarcinoma with cavity using multi-slice CT

ZHU Hai-xu，SUN Hong-liang，YANG Tian-zhi，et al
Journal of China-Japan Friendship Hospital，2017 Oct，31（5）：283-286

Objective：To evaluate multi-slice CT（MSCT）features of peripheral lung adenocarcinomas with cavities.MethodsTwenty four cases of pathologically confirmed lung adenocarcinomas containing cavities were retrospectively analyzed with regard to clinical data and MSCT features between Jan.2012 and April 2016.According to the thickness of the cavity walls （＜4mm or ≥4mm），the lesions were divided into thin-walled or thick-walled cavity groups.Fisher exact test and ANOVA test were used for the statistical analysis.ResultsThere were 24 cases （10 with thin walled cavities，14 with thick-walled cavities）.These features accounted for more than 50%of all MSCT signs in 24 cases，including irregular shapes in 22 cases （91.6%），lobulations in 18 cases（75%），irregular inner walls in 13 cases（54.2%）.The frequency of septum in airspace，the blood vessel passing through the airspace and ground-glass opacity around the cavity in thin-walled cavities were higher than thick-walled cavities （P＜0.05）.The frequency of lobulations and pleural in lesions with thick-walled cavities were higher than those in thin-walled cavity adenocarcinomas （P＜0.05）.ConclusionRadiological characteristics of the thin-walled cavities were different from the thick-walled cavity adenocarcinomas.

lung adenocarcinoma；diagnosis；tomography，X-ray computer

Author’s addressDepartment of Radiology，XinJiang People’s Hospital，Urumqi 830001，Xinjiang Uygur Autonomous Region，China

R455.3

A

1001-0025（2017）05-0283-04

10.3969/j.issn.1001-0025.2017.05.005

2* 本文通讯作者。

朱海旭（1977-），女，副主任医师，医学硕士。

2017-06-06

2017-07-03