乳酸菌胞外多糖结构及其功能多样性的研究进展

邸维，张兰威,，易华西，韩雪

(1.哈尔滨工业大学化工与化学学院，哈尔滨150090；2.中国海洋大学食品科学与工程学院，山东青岛266003)

乳酸菌胞外多糖结构及其功能多样性的研究进展

邸维1，张兰威1,2，易华西2，韩雪1

(1.哈尔滨工业大学化工与化学学院，哈尔滨150090；2.中国海洋大学食品科学与工程学院，山东青岛266003)

从乳酸菌胞外多糖的结构组成与功能特性两个角度系统地综述了乳酸菌胞外多糖研究进展，对其主要功能性及其共识性的关键结构进行归纳总结，旨为乳酸菌胞外多糖的构效关系研究提供参考。

乳酸菌胞外多糖；结构；功能性；构效关系

0 引言

乳酸菌（Lactic acid bacteria，LAB）由于其公认安全无毒(generally recognized as safe，GRAS)的特性，在食品工业生产中被广泛地应用[1]。胞外多糖（Exopoly⁃saccharides，EPS）作为LAB重要的次级代谢产物，具有独特的物理化学特性，其功能性也同样受到了广泛关注[2-3]。大量的研究表明，将LAB-EPS添加到发酵乳制品中，可以改善或增强乳制品的口感和流变学特性[4]。同时，LAB-EPS在降血压[5]、抗氧化[6]、抑制肿瘤[7]、增强人体免疫力[8]等方面出现了大量成果，呈现出功能的多样性。除此之外，对于LAB-EPS的研究从其功能性检测已经进一步关注到其理化结构特征方面，尤其是决定其功能性的构效关系的研究[9]。

本文从LAB-EPS的结构组成与功能特性两个角度系统地梳理了当前文献中提及的主要功能性LAB-EPS的研究成果，并对其构效关系进行归纳总结。

1 乳酸菌EPS的分类、组成和结构

1.1 乳酸菌EPS的分类

根据存在位置的不同，LAB-EPS可以分为两种：与细胞壁相结合的称为荚膜多糖（capsular polysaccha⁃rides，CPS），分泌到培养基中的称为粘多糖（slime polysaccharide,SPS），但这两种多糖通常结合在一起很难区分而统称为胞外多糖[10]。从化学组成的角度，LAB-EPS可以进一步分为同型多糖(homopolysaccha⁃rides,HoPS)和杂多糖(heteropolysaccharides,HePS)两种类型[4]。HoPS是由一种单糖组成的EPS，在过去的10年里，HoPS是研究最为广泛的一类LAB-EPS，包括HoPS的结构特征，产生HoPS的菌株的分离和其生物合成酶的研究，以及HoPS在食品中的应用等[11]。HePS则是由两个或更多的单糖所组成的3-8个重复单元所构成，而大多数LAB所产生的EPS都是HePS[12]。

1.2 乳酸菌EPS的化学组成和结构测定

通常情况下，碳水化合物和蛋白是EPS的主要组成成分，而一些EPS中还含有脂类、核酸或一些无机成分，这与EPS的分离纯化方法和菌株来源密不可分[13]。HoPS的平均分子量通常在107u左右，葡聚糖和果聚糖是HoPS中最常见的两种成分，通常由一个主链和不同分支度的支链构成[14]。根据碳元素结合位点的不同，HoPS可以分为α-D-葡聚糖、β-D-葡聚糖和β-D-果聚糖三种类型[15]，主要连接方式和支链以及代表菌株如表1所示。

HePS与HoPS相比，化学组成和结构则更为复杂，产量也低于HoPS，分子量在104～106u之间[25]。HePS是由线性或支链的重复单元组成，这些单元又由不同的单糖组合构成，例如D-葡聚糖、D-半乳糖或L-鼠李糖。少数HePS中还存在N-乙酰基葡糖胺、N-乙酰基半乳糖胺或葡糖醛酸。此外，一些非糖取代基，如磷酸、乙酰基或甘油同样存在于HePS中[17]。已知有许多LAB菌种可以产生HePS，例如干酪乳杆菌、链球菌、鼠李糖乳杆菌、乳酸乳球菌亚种等[15]。这些菌株所产的EPS大多由等比例的葡萄糖和半乳糖组成[26]。

表1 HoPS的类型、主要连接方式和支链以及代表菌株

LAB-EPS的分子量较大且结构复杂，其结构研究多停留在一级结构层面，且由于目前的检测方法主要涉及甲基化和核磁共振等，对样品的得率、纯度和实验条件要求较为苛刻，关于其结构研究往往不能得到令人满意的结果[27]。目前，关于EPS的结构测定涉及传统化学方法检测结合现代精密仪器检测。传统化学方法的检测内容包括碳水化合物的含量、蛋白含量、糖醛酸含量、硫酸根含量等的测定。随着现代精密仪器的快速发展，气相色谱-质谱联用、红外光谱扫描、扫描电镜、透射电镜、X射线衍射、核磁共振等技术方法为快速精准化的揭示EPS结构特征提供支撑[28]。

目前的研究成果中已经达成共识的是，分子量、单糖组成、糖苷键连接类型、化学基团等因素是影响EPS是否具有功能性的决定因素[29]，但对于何种结构决定何种功能的研究则相对较少。目前，关于LAB-EPS构效关系的研究主要停留在对个别EPS的选择性修饰的个例研究，选择性修饰即通过硫酸化、乙酰化或磷酸化等衍生形式形成衍生糖，通过对EPS官能团的改造，如氧化、降解、硫酸酯化等提高或降低多糖的功能性[30]。

2 乳酸菌EPS的功能多样性及构效关系

LAB-EPS的功能性分析通常通过物理学特性和生物学特性两方面进行研究[31]。其中，物理学特性以流变学特性为主，包括测定LAB-EPS对乳制品及其他食品的酸度、黏度、硬度、保水性能及质构分析等指标的改善作用[32]。主要研究对象为传统发酵食品中获得的LAB菌株所产的EPS，如嗜热链球菌、保加利亚乳杆菌、德式乳杆菌等发酵乳中所产EPS[33]。除以上物理特性外，LAB-EPS还具有多种生物学特性，不仅可以作为益生素，在抗肿瘤、抗氧化、免疫调节等方面的生物活性也被相继报道[34]。主要研究对象在传统发酵菌株所产EPS的基础上，逐步向干酪乳杆菌、植物乳杆菌、鼠李糖乳杆菌等益生菌方面发展[15]。

近年来，有关EPS的研究重心则转移到EPS的结构组成测定与功能性研究相结合方面[2,35]。但目前为止，有关LAB-EPS在这方面系统性的研究相对较少，大多数研究都停留在单一测定结构组成或功能性检测方面[27]。但目前研究已经达成共识的是，分子量、单糖组成、糖苷键连接类型、化学基团等因素是影响EPS是否具有功能性的决定因素[24]，但对于何种结构决定何种功能的研究则相对较少。关于LAB-EPS构效关系的研究主要停留在对个别EPS的选择性修饰的个例研究，选择性修饰即通过硫酸化、乙酰化或磷酸化等衍生形式形成衍生糖，通过对EPS官能团的改造，如氧化、降解、硫酸酯化等提高或降低多糖的功能性[29]。

2.1 物理特性及构效关系

LAB具有公认安全无毒的特性，已被广泛的应用于食品工业中以延长保藏期，赋予食品更高的营养价值并增强感官特性[27]。由于LAB所产的EPS具有较高的持水能力以及可以增强黏度等特性，可以被直接添加到发酵食品中，且研究表明LAB-EPS可以有效的改善酸奶、奶酪和面包等发酵食品的物理结构和感官特性[36]。而乳制品的流变性与EPS的结构，例如分子量、分支度和电荷等密不可分[14]。

Yang等人[37]提取了一株嗜热链球菌S1的EPS，按不同比例添加到水牛酸乳中，结果显示，当添加量为0.01%时酸乳的硬度和黏度均达到最大值；随着EPS添加量的继续增加，以上两项指标均呈下降趋势，但都大于未添加EPS的酸乳样品，分析结果指出此现象可能与EPS的网状结构有关。之前有研究表明，EPS与酪蛋白胶粒的聚合作用也是引起添加EPS的酸乳在质构上发生变化的原因之一[38]。Prasanna等人[39]从22株人源双歧杆菌中筛选出4株高产EPS的菌株，发酵乳表观黏度和pH值的相关性分析表明，牛奶酸化过程中这4株菌产生的EPS有助于增强乳制品的黏度。李全阳等人[40]分离得到了一株高产EPS的嗜热链球菌株，并对其糖链结构进行了解析，研究结果表明，该LAB-EPS主链上的α-1,3糖苷键和α-1,6糖苷键以及部分支链上的α-1,3糖苷键等结构特点都可能赋予它良好的增稠性和稳定性。

此外，随着现代精密仪器的开发和利用，EPS的表面形态学观察是近年来研究的创新领域，通过扫描电镜或透射电镜拍摄EPS的表面拓扑图有助于进一步揭示功能性EPS的表面结构表征等物理学特性[41]。通过扫描电镜所获得的EPS表面拓扑图可用于观察EPS的原始形态和分子结构[28]，而分子结构在一定程度上影响着EPS的功能性。因此表面形态学观察有助于分析具有相似表面形态和分子结构的EPS是否具有相似的功能性。Ahmed等人[42]通过扫描电镜观察从开菲尔ZW3菌株中分离出的EPS的表面形态，结果显示该EPS具有良好的物理稳定性。Saravanan等人[43]对明串珠菌KC117496的EPS进行结构稳定性研究，扫描电镜结合X射线衍射等结果表明，该EPS具有良好的机械稳定性，从而能保证其可以良好的应用于食品工业生产中。

2.2 生物活性及构效关系

2.2.1 抗肿瘤活性

自1982年ShiomiM研究发现EPS具有抗肿瘤活性后[44]，国内外学者便对EPS的抗肿瘤研究产生了浓厚的兴趣。例如，Patricia等人[17]报道，通过向荷肉瘤小鼠体内注射乳酸乳杆菌乳脂亚种KVS20产生的EPS，发现产生了抗癌作用，而注射仅含KVS20菌体的小鼠体内并未发现有此效果。Liu等人[45]比较研究了干酪乳杆菌01的热处理细胞、细胞壁、细胞内容物和EPS四个组分对HT-29细胞的体外抑制作用，结果表明，EPS对结肠癌细胞的抑制作用高于其他三个组分。

在研究抗肿瘤活性的基础上，Wang等人[2]分离纯化了一种由植物乳杆菌YW32分泌的EPS，通过MTT法测定当EPS浓度为600 μg/mL，作用时间为72 h条件下，该EPS对HT-29人结肠癌细胞的体外抑制率为39.24%；结构检测结果表明该EPS的分子量为1.03× 102ku，主要由甘露糖、葡聚糖和葡萄糖以8.2∶4.2∶4.1的比例构成。而另外一株植物乳杆菌所产的EPS在相同条件下对HT-29细胞的抑制率为88.34±1.97%，该活性EPS的分子量为1.69×102ku并主要由半乳糖组成，其主要连接方式包括51.4%的(1→4)-半乳糖主链以及10.7%的(1→)-半乳糖糖苷键连接的末端[9]。Di等人[35]报道了由干酪乳杆菌SB27所产的两个均一EPS组分具有显著的体外抗肿瘤活性，在作用时间72h，EPS浓度为600 μg/mL时，对HT-29人结肠癌细胞的抑制率分别为77.19±3.56%和70.87±0.12%，且两个EPS组分的分子量分别为25.10、12.34 ku，具有相似的单糖组成和主要连接方式，都主要由半乳糖和葡萄糖构成，连接方式为(1→4)-半乳糖和(1→4)-葡萄糖。

分子量、单糖组成以及EPS的糖苷键构型都可能影响其抗肿瘤活性的强弱[35]。基于对近年来的研究成果的梳理，表明分子量相对较低，由半乳糖和葡聚糖构成，主链中含有(1→4)-半乳糖或(1→4)-葡萄糖的LAB-EPS可能具有更强的抗肿瘤活性。

2.2.2 抗氧化活性

Guo等人[46]从乳酸乳球菌乳酸亚种菌株中分离提取了EPS，对其抗氧化活性进行了系统性地研究，体外实验结果表明该EPS可以清除超氧阴离子和羟自由基；同时，体内实验结果表明该EPS可以降低小鼠肝脏和血清中丙二醛的含量，并增强过氧化氢酶、超氧化物歧化酶和谷胱甘肽过氧化物酶的活性。

在研究抗氧化活性的基础上，Kanmani等人[47]研究发现乳酸链球菌PI80代谢产生的EPS分子量为2.8×102ku，体外抗氧化活性研究表明，该EPS对羟自由基和超氧阴离子具有较强的清除能力。Zhang等人[48]对从植物乳杆菌C88中分离得到LCP-1-EPS组分的体外抗氧化活性进行研究，结果发现该EPS可以清除氧自由基，并具有提高抗氧化酶活性及降低脂质过氧化反应等功能；初步结构测定结果表明，该EPS分子量为1.15×103ku，由半乳糖和葡萄糖以1∶2的比例组成。Li等人[49]从瑞士乳杆菌MB2-1中分离得到粗EPS，并对该EPS进一步纯化得到3个均一的EPS组分，比较4种EPS的体外抗氧化活性的结果表明，它们对亚铁离子的自由基和螯合活性都有较强的清除作用，且3个均一的EPS组分都主要由半乳糖和葡萄糖按不同比例构成。

研究发现，过氧化与肿瘤细胞的生成和恶性转移密切相关[50]。因此EPS的抗氧化活性与抗肿瘤活性也存在相互联系，具有高水平抗氧化作用的EPS通常也具有一定的抗肿瘤活性，这可能是因为决定其相关功能性的特定结构相似[2]。

2.2.3 免疫调节活性

据报道，LAB-EPS具有免疫激活作用，可以提高T、B淋巴细胞的增殖能力、诱导细胞因子产生、并激活巨噬细胞的吞噬能力等[51]。此外，其活性基团（例如，磷酸基团、硫酸基团等）在激活巨噬细胞和淋巴细胞方面也发挥了重要的作用[25]。顾笑梅[7]从坚韧肠球菌Z222的发酵液中分离提取了EPS-1组分，并将该EPS用于治疗荷肉瘤S180的小鼠，发现其能增强免疫力低下的荷肉瘤小鼠的免疫功能；体外细胞免疫试验进一步表明EPS-1对小鼠免疫细胞具有调节作用。Guo等[46]分离了一株乳酸乳球菌所产的EPS并制备了硒化EPS，比较分析两种EPS在免疫缺陷型小鼠体内的免疫活性，结果表明，两者都可以提高小鼠巨噬细胞的吞噬功能，增强脾脏、胸腺指数和总补体溶血活性，并且硒化EPS表现出了更强的免疫活性。

Kitazawa等人[52]研究发现，保加利亚乳杆菌OLL1073R-1产生的中性和酸性EPS，其中酸性EPS对幼鼠B淋巴细胞的有丝分裂具有促进作用；随后Makino[53]纯化了该酸性EPS并进一步进行体内免疫活性实验，结果表明，纯化后的高分子量酸性EPS可以明显增加干扰素γ的产生，并对小鼠脾细胞中NK细胞的活性具有增强作用；结构测定结果显示，该活性高分子量酸性EPS主要由D-葡萄糖、D-半乳糖和磷酸基团组成。Kang等[54]发现一株副干酪乳杆菌KB28合成的EPS能够诱导小鼠体内巨噬细胞中TNF-α、IL-6和IL-12等细胞因子的表达，该EPS主要由葡萄糖、半乳糖和甘露糖组成。Patten等人[55]从瑞士乳杆菌中分离纯化出均一的EPS组分，体外免疫活性实验结果表明该EPS可以显著增加细胞因子IL-8的产生并可以差异调节Toll受体的mRNA表达量；单糖组成分析证明该EPS主要由D-葡萄糖、D-半乳糖和N-乙酰-D-甘露糖胺以2∶2∶1比例组成，1维和2维核磁共振分析表明该活性EPS主要由1,3, 4-α-D-半乳糖、1,4-β-D-葡萄糖和β-D-葡萄糖还原性末端等糖苷键连接构成。

EPS的免疫活性能力因LAB菌株属性的差异而有所不同，这种差异对活性EPS的结构也有影响[56]。例如，酸性LAB-EPS的组成中具有磷酸根基团，因此大多能够诱导免疫应答。相比之下，高分子量的HePS却成为免疫反应的抑制因子，但有研究表明，与天然高分子量EPS相比，在合成基因中敲除突变体基因后的EPS却更能有效的诱导TNF-α、IL-12、IL-10和IL-6等细胞因子的产生[4,57]。因此，LAB-EPS的免疫活性同样与分子量、活性基团、单糖组成等结构因素有关，分子量较低、含有磷酸根或硫酸根等活性基团、单糖组成中主要由葡萄糖或半乳糖组成的EPS则更有可能具有免疫活性。

2.2.4 其他生物活性

Wu等人[58]研究发现长双歧杆菌BCRC-14634产生的EPS不仅可以作为免疫调节剂，还可以用于抑制食品腐败，当EPS的质量浓度达到80 μg/mL时，可显著抑制7种导致食物腐败的致病菌的活力。Vin⁃derola等人[59]发现一株从马奶酒中分离得到的马奶酒乳杆菌所产的EPS不仅可以诱导IL-4、IL-6、IL-10、IL-12和TNF-α等细胞因子的产生，同时具有抗菌、促进伤口愈合以及抑制肿瘤生长等作用。Ai等人[5,9]系统性的报道了从干酪乳杆菌分离出的LCP1-EPS具有显著的降血压作用，单糖测定结果表明LCP1-EPS主要由葡萄糖（57.8%）、甘露糖（27.7%）和半乳糖（14.5%）组成，甲基化分析显示该EPS的主要连接方式为16.3%的（1→4）-葡萄糖、15.7%的（1→3）-鼠李糖、11.9%的（1→2，6）-半乳糖和21.7%的（1→）-半乳糖还原性末端组成。

LAB-EPS的功能性并不是单一的，一种EPS可能具有多种不同的功能活性，而不同EPS的功能性作用机制可能是相同的，例如抗肿瘤、抗氧化、抗菌等生物活性都同EPS非特异的免疫增强有关[60]。

3 结束语

由于LAB和其所产的EPS具有潜在的健康益处和经济效益，可以作为天然、安全的食品添加剂或功能性食品配料，因此在食品工业生产中具有重要的应用前景。目前，对于LAB-EPS的结构和功能方面的研究已经取得了一些进展,然而对其构效关系的研究仍然存在欠缺，需要在今后的研究中进行深入探讨。目前该研究应主要聚焦在以下两方面的内容:(1)具有良好物理特性和抗肿瘤、抗氧化等功能性EPS的详细结构表征；(2)功能性EPS基因簇的研究。这一领域的研究将对LAB和LAB-EPS的开发应用具有重要的研究意义。

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Research advances on structure and diversity function of exopolysaccharides produced byLactic acid bacteria

DI Wei1,ZHANG Lanwei1,2,YI Huaxi2,HAN Xue1
(1.School of Chemistry and Chemical Engineering,Harbin Institute of Technology,Harbin 150090,China;2.College of Food Science and Engineering,Ocean University of China,Qingdao 266003,China)

This paper reviewed the research advances on exopolysaccharides(EPSs)produced by lactic acid bacteria(LAB)from two aspects of the structure and functional properties.The main function of LAB-EPSs and its key structure of consensus were summarized,in order to provide references for researching on the structures related with functions of LAB-EPSs.

Lactic acid bacteria;exopolysaccharides;functional;structures related with functions

Q935

B

1001-2230（2017）05-0032-06

2016-09-28

国家自然科学基金（31271906）。

邸维（1986-），女，博士研究生，研究方向为食品科学与工程。

张兰威