藻类水通道蛋白的研究进展

李露露曲长凤郑洲，2王以斌，2缪锦来，2张莉

（1. 国家海洋局第一海洋研究所，青岛 266061；2. 海洋国家实验室海洋药物与生物制品功能实验室，青岛 266235；3. 北京联合大学师范学院，北京 100011）

综述与专论

藻类水通道蛋白的研究进展

李露露1曲长凤1郑洲1，2王以斌1，2缪锦来1，2张莉3

（1. 国家海洋局第一海洋研究所，青岛 266061；2. 海洋国家实验室海洋药物与生物制品功能实验室，青岛 266235；3. 北京联合大学师范学院，北京 100011）

目前，大量水通道蛋白已在古菌、细菌、真菌、动物和植物中相继被发现，但对于低等植物——藻类水通道蛋白的研究相对较少。藻类与陆地高等植物在生长环境方面存在较大差异，因此其体内存在的水通道蛋白在功能作用机制方面与高等植物会有不同。所有藻类的生长发育过程都与水分传导息息相关，而藻类水通道蛋白不仅仅是水分运输的通道蛋白，同时还具有其他生理生化功能，是一类多功能蛋白。与植物水通道蛋白相比，藻类水通道蛋白的研究起步较晚。在2004年从莱茵衣藻中得到第一个水通道蛋白后，越来越多的研究者开始对藻类体内存在的水通道蛋白产生关注。近年来，在一些藻类全基因组测序完成的基础之上，研究者对藻类水通道蛋白的探索也有了新的进展。迄今为止，已有8个不同亚族的藻类水通道蛋白被确定出来，而且在近两年内，又有研究者从南极冰藻、条斑紫菜和羊栖菜中发现新的藻类水通道蛋白。综述了当前藻类水通道蛋白的分类和结构特征等方面的研究进展，并结合新发现的几种藻类水通道蛋白，阐述了藻类处于胁迫环境时水通道蛋白的特异性表达和所发挥的生理功能，为后续相关藻类水通道蛋白的研究奠定一定的理论基础。

藻类；水通道蛋白；分类；结构特征；生理功能

水通道蛋白（Aquaporins，AQPs），又称为水孔蛋白，是细胞膜上高效转运水分子的孔道蛋白，属于主要内在蛋白（Major intrinsic proteins，MIPs）超家族［1］，除对水具有跨膜运输作用外，也能促进许多其他小分子极性物质的转运，如甘油［2］、尿素［4］、H2O2［3］、NH3［5］、CO2［6］等。1988年，Denker和Agre等［7］最先从红细胞和肾小管细胞膜上分离出第一个哺乳动物的水通道蛋白AQP1，并基于该研究获得2003年的诺贝尔化学奖［8］。此后，因水通道蛋白在水分跨膜运输、渗透平衡等方面具有重要意义，逐渐成为研究热点。到目前为止，已在古菌、细菌、真菌、动物和植物中相继发现大量水通道蛋白的存在［9］，但对低等植物——藻类水通道蛋白的关注度较低，相关的文献报道也很少。

与高等植物相比，藻类形态结构相对单一，生活方式相对简单，因而藻体内水通道蛋白数量相对较少。另外，藻类与陆地高等植物在生长环境方面存在较大差异，特别是海洋藻类，生长于低温或高盐的环境中，其体内存在的水通道蛋白在功能作用机制方面与高等植物会有一定区别［10］。

与植物水通道蛋白相比，藻类水通道蛋白的研究起步较晚。2004年，Anderca等［11］首次从莱茵衣藻中得到第一个水通道蛋白后，研究者们逐渐把关注点转移到藻类水通道蛋白上。近年来在完成了几种藻类全基因组测序的基础上［12］，研究者对藻类水通道蛋白的探索也开始有了新的进展。本文综述了当前藻类水通道蛋白的分类和结构特征等方面的研究进展，并结合新发现的几种藻类水通道蛋白，阐述了藻类处于胁迫环境时水通道蛋白的特异性表达和所发挥的生理功能，为后续相关藻类水通道蛋白的研究奠定一定的理论基础。

1 藻类水通道蛋白的分类

藻类水通道蛋白因其结构特征的不同，可被划归为不同的分类。在高等植物水通道蛋白家族中，常见分类为质膜内在蛋白（Plasma membrane intrinsic proteins，PIPs）、液泡膜内在蛋白（Tonoplast intrinsic proteins，TIPs）、 类Nod26膜 内 在 蛋 白（Nodulin 26-like intrinsic proteins，NIPs）和小分子碱性膜内在蛋白（Small and basic intrinsic proteins，SIPs）［4］，另外还包括GlpF膜内在蛋白（GlpF-like intrinsic proteins，GIPs）［13］、混合内在蛋白HIPs（Hybrid intrinsic proteins，HIPs）和未被分类的XIPs（Uncategorized X intrinsic proteins，XIPs）内在蛋白［14］。而在藻类水通道蛋白的分类中却有所不同。

2011年，Anderberg等［15］在已完成测序的9种绿藻基因组基础上，成功获得了22条绿藻水通道蛋白基因，这其中包括莱茵衣藻（Chlamydomonas reinhardtii）、团藻（Volvox carteri）、胶球藻C-169（Coccomyxa C-169）、 小 球 藻 CN64A（Chlorella CN64A）、 细 小 微 胞 藻CCMP1545（Micromonas pusilla CCMP1545）、微胞藻RCC299（Micromonas RCC299）、海洋真核微藻（Ostreococcus tauri）、绿色鞭毛藻（Ostreococcus lucimarinus）和单细胞球形绿藻RCC809（Ostreococcus RCC809）；将其各自所编码的藻类水通道蛋白与已确定的动、植物水通道蛋白参考序列进行序列比对，进而再基于最大似然法和贝叶斯法进行系统发育树分析发现，这22条藻类水通道蛋白可分为7个亚族，其中2个亚族分别与陆地植物中PIPs、GIPs存在相似之处，因而便采用其各自对应的分类名，而另外的5个亚族与已知动、植物的水通道蛋白存在较大差异，且没有发现任何同系物的存在，因此认为它们是绿藻独有的亚族，研究者当时随机将它们命名为MIPA、MIPB、MIPC、MIPD和MIPE。

PIPs亚族包括胶球藻中的两种蛋白CcPIP4；1和CcPIP4；GIPs亚族包括胶球藻C-169中的CcGIP1；1和小球藻CN64A中的CnGIP1；1两种蛋白。MIPA亚族的蛋白包括胶球藻C-169中的CcMIPA1；1蛋白；MIPB亚族的蛋白包括绿色鞭毛藻中的OlMIPB1；1和单细胞球形绿藻RCC809中的OrMIPB1；1两种；MIPC亚族的蛋白有3种，分别是来自细小微胞藻CCMP1545的MpMIPC1；1、微胞藻RCC299的MrMIPC1；1和海洋真核微藻的OtMIPC1；1；而MIPD作为5种藻类独有的水通道蛋白分类中最大的一个亚族，包括8种蛋白，其中莱茵衣藻中有两种，即CrMIPD1；1和CrMIPD2；1，团藻中有3种，分别是VcMIPD1；1、VcMIPD2；1和VcMIPD4；1，胶球藻C-169中有两种，即CcMIPD1；1和CcMIPD3；1，以及小球藻CN64A中的CnMIPD1；1；MIPE亚族蛋白有4种，其中3种存在于小球藻CN64A中，即CnMIPE1；1、CnMIPE1；2和CnMIPE1；3，另外一种是在单细胞球形绿藻RCC809中发现的OrMIPE1；1。

2014年，Khabudaev等［16］将20种来自不等鞭毛门下属的几种藻类，包括硅藻、褐藻等的水通道蛋白与其他物种的水通道蛋白进行比较时，发现除一些属于PIPs亚族、GIPs亚族和MIPE亚族外，另外还有9种蛋白可划归为一个新的亚族LIPs（Large intrinsic proteins）。它们分别是来自抑食金球藻（Aureococcus anophagefferens）的AaMIP1［17］、假微型海链藻（Thalassiosira pseudonana）的TpMIP2［18］、大洋海链藻（Thalassiosira oceanica）的ToMIP1［30-19］、三角褐指藻（Phaedactylum tricbrnutum）的PtMIP5［20］、微拟球藻（Nannochloropsis gaditana）的Ng-MIP［21］、针尖杆藻亚种（Synedra acus subsp. radians）的SarMIP［22］、多列拟菱形藻（Pseudo-nitzschia multiseries）的PnmMIP［23］、柱状脆杆藻（Fragilariopsis cylindrus）的FcMIP［24］、褐藻长囊水云（Ectocarpus siliculousus）的EsMIP［17］的9种水通道蛋白。

2 藻类水通道蛋白的结构特征

利用X射线技术研究水通道蛋白结晶的分子结构，结果表明植物、动物和微生物等水通道蛋白具有高度保守的结构特征［25，26］。藻类水通道蛋白是一类分子量为24-34 kD的蛋白质［27］，其一级结构是由两个水通道家族中高度保守序列天冬氨酸-脯氨酸-丙氨酸（Asn-Pro-Ala，NPA）组成的单肽链，两个NPA且呈180°对称镜像结构。蛋白单体具有6个跨膜结构域，并组成了该蛋白的二级结构，6个跨膜区域均为α螺旋（即H1-H6），中间由5个环形结构（即A-E环）相连，其中B环和D环位于胞内侧，A环、C环和E环位于胞外侧，且在B环、E环的中间部分还包含有一个NPA模体［9］。三级结构是由Jung等［28］提出的“沙漏”模型，即胞内B环和胞外E环向模内折叠，NPA膜体的一半以相反的方向嵌入膜中，最终形成一个可以运输水分的孔道［29］。藻类水通道蛋白的四聚体形式构成其四级结构，蛋白单体的6个跨膜结构组成一个亚基，亚基中6个跨膜α螺旋形成一个转运孔道［30］。近年来，Murata［31］等提出，水通道蛋白跨膜转运水的途径是蛋白亚基的中心通道，而非四聚体中四个亚基围绕而成的中央孔洞。此外，在NPA模体外侧存在一个收缩的芳香族化合物/精氨酸（Aromatic/Arg，ar/R）模型结构，这是一个四聚体，由跨膜螺旋H2和H5上各一个氨基酸残基，以及E环上两个氨基酸残基构成。NPA和Ar/R共同对藻类水通道蛋白的转运选择性产生决定性影响［32-34］。

藻类水通道蛋白的分类不同，其所具有的结构特征也各不相同。其中，藻类水通道蛋白的PIPs亚族蛋白的ar/R模型氨基酸残基组成与植物水通道蛋白的PIPs高度相似，与拟南芥水通道蛋白AtPIP2；3相比，只是第三个碱基发生了变化，由F-H-T-R变成了F-H-C-R［15］。另外，GIPs亚族蛋白的ar/R模型氨基酸组成与小立碗藓（Physcomitrella patens）的PpGIP1；1很相似，而PpGIP1；1已被证实具有甘油运输功能［13］，因此推测该亚族的蛋白同样对甘油具有一定的渗透性。MIPA亚族水通道蛋白的第一个NPA模体发生碱基变化，被替换为NPM（Asn-Pro-Met），经过同源性比对发现，该亚族的蛋白与植物的HIPs、TIPs及哺乳动物的AQP8s同源性最为接近。MIPB亚族蛋白没有保守的NPA序列，在B环和E环处出现的是NPS（Asn-Pro-Ser）和 NAA（Asn-Ala-Ala）序列［15］。MIPC亚族的蛋白存在较大差异，该类蛋白的保守序列发生也不同进化，亚族中前两个蛋白的NPA膜体进化为NPT（Asn-Pro-Thr）和NPA，后一个却进化为NPV（Asn-Pro-Val）和NPS（Asn-Pro-Ser），而且ar/R模型的4种氨基酸组成也与其他水通道蛋白家族差别较大。MIPD亚族的蛋白基本都保留了两个高度保守的NPA模体，且基于ar/R结构，这8种蛋白被分为两组，VcMIPD1；1、CcMIPD1；1、CnMIPD1；1和CrMIPD1；1为一组，具有典型的N-A-A-R氨基酸组成，且CrMIPD1；1证实对甘油具有转运特性［11］；其余4种ar/R组成与水稻水通道蛋白OsTIP4；1相似［35］，而且最主要的特点是在VcMIPD4；1的ar/R结构中第4个氨基酸残基由精氨酸R替换为组氨酸H。MIPE亚族的四种蛋白中ar/R氨基酸残基组成与藻类水通道蛋白PIPs的相同，在环E处拥有一个保守序列DGCS（Asp-Gly-Cys-Ser），另外，MIPE亚族的蛋白和藻类PIPs在C-端处的氨基酸序列也较为相似［15］。Khabudaev等［16］2014年发现的LIPs亚族蛋白虽然在系统发育树分析中发现与PIPs和MIPC亚族最为接近，但它们在水通道蛋白家族中高度保守的家族序列方面存在显著差异，即这些蛋白的第一个NPA高度保守，但第二个却改变为NPM（Asn-Pro-Met），而在植物水通道蛋白家族中，通常是第二个NPA高度保守，前一个NPA的可变性较高，且这一类新的蛋白分子量较植物SIPs大。

3 几种新的藻类水通道蛋白的研究

2004年，Anderca等［11］首次从莱茵衣藻中得到第一个藻类水通道蛋白CrMIP1，该蛋白含有水通道蛋白家族中高度保守的两个NPA膜体和6个跨膜结构域，但与已知的植物水通道蛋白氨基酸同源性较低，而后通过酵母突变体功能互补实验与同位素14C标记甘油的实验，证明该蛋白能够选择性地转运甘油而对水没有转运功能。2007年，随着莱茵衣藻全基因组测序［36］的完成，其对应的CrMIP1序列也进一步得到证实。之后在另外几种绿藻基因组数据的基础上，Anderberg等［15］于2011年共发现22条绿藻水通道蛋白，其中CrMIP1在文章中用CrMIPD1；1名称代替。2013年和2014年在单针藻Monoraphidium neglectum和小球藻各自完成测序的基因组又发现了Glps蛋白同源基因的存在［37，38］。

然而，Anderberg等［15］当时得到的22条绿藻水通道蛋白仅仅是从绿藻门的共球藻纲（Trebouxiophyceae）、青绿藻clade II（Mamiellophyceae）和绿藻纲（Chlorophyceae）中选取藻来进行的分析，只因当时石莼纲（Ulvophyceae）的全基因组测序工作还未完成，所以并未包含在内。2015年，Permyakov等［39］首次在石莼纲丝藻目（Ulotrichales）环丝藻（Ulothrix zonata）中发现一种水通道蛋白PIP1的存在，而PIPs蛋白相关基因虽然已在部分共球藻纲中有所发现，但却是第一次在石莼纲中发现。该蛋白与高等植物水通道蛋白PIPs亚族同源性较高，而且对于环丝藻适应低温生长环境有重要作用，为研究淡水极端藻类的生理生化适应机制提供了一定帮助。

南极冰藻是生存在南极海水、海冰及冰川融水等极端环境中各类微藻的总称［40］，生长在低温、季节性光照、强紫外辐射和高盐度等极端环境下，其环境适应机制是各国科学家研究的热点。目前，南极冰藻中衣藻（Chlamydomonas sp.）种属的环境适应机制已有广泛和深入的研究［41，42］，且南极衣藻ICE-L与莱茵衣藻亲缘关系最近，加上已完成Chlamydomonas sp. ICE-L该藻的转录组测序，因而此基础上，我们成功获得该藻的第一条水通道蛋白基因CiMIP1（GenBank注册号：KY326061）。经系统发育树分析，其编码的蛋白CiMIP1与莱茵衣藻的CrMIPD1；1亲缘关系最近，同从属于MIPD蛋白亚族，除拥有两个保守的NPA模体外，两蛋白的ar/R模型氨基酸残基组成也完全相同，因而推测南极衣藻ICE-L的CiMIP1其转运功能与CrMIPD1；1相同［43］。当处于不同逆境胁迫时，藻类水通道蛋白也发生特异性表达。低温适应性是南极冰藻ICE-L最基本的适应特性。在低温胁迫下，为维持藻体细胞的活力，藻类水通道蛋白在转录水平上的表达量增加，并随时间的延长而逐渐增加；在高盐胁迫下，其表达量同样高于正常组。另外，还发现在南极衣藻ICE-L中的水通道蛋白CiMIP1的C末端出现了第三个NPA模体［43］，推测其与该藻适应独特的南极极端环境有关，后续还需深入探索。

此外，2016年杨俊卿等［44］从条斑紫菜Pyropia yezoensis中克隆得到水通道蛋白基因PyAQP1，编码的蛋白含有高度保守的NPA结构，属于GIPs亚族；在失水、盐度、温度胁迫下，该水通道蛋白基因都表现出一定的特异性表达以适应其逆境下生长。同年内，钱卫国等［10］也成功从褐藻羊栖菜Sargassum fusiforme中克隆得到水通道蛋白基因SfLIP，并发现其编码的蛋白属于LIPs亚族；在特异性表达中发现该基因对淡水胁迫存在瞬时应激反应，即刚开始基因表达量迅速上调，随着时间延长，基因表达受到显著抑制，表达量急剧下调，但更长时间的胁迫则又使得其表达量逐渐恢复，推测这可能与该基因所行使的功能有关［10］。

4 结语

水通道蛋白参与藻类生长过程中多种物质的转运过程，是重要的膜功能性蛋白。本文综述了目前藻类水通道蛋白的研究现状，包括其结构特征和分类亚族。因藻类生活环境与陆生高等植物之间存在巨大差异，所以在不同逆境胁迫下，藻体需通过多种模式对水通道蛋白进行转录、表达的调控，从而实现对细胞中多种生物膜通道活性的调节。另外，高等植物被认为是起源于藻类等低等植物，因此，探究藻类水通道蛋白对于更好的认识水通道蛋白的整体进化过程有重要帮助。

目前，随着多种藻类基因组测序工作的完成，研究者对藻类水通道蛋白的关注越来越高。迄今为止，人们对藻类水通道蛋白的研究涉及绿藻、红藻、褐藻和硅藻等，虽然更多的藻类水通道蛋白基因被找到，但是对其结构、功能的研究还不够深入，整个藻类水通道蛋白之间的进化关系也不够明了，所以，还需要从基因组、转录组、蛋白组学等多层次、多方面深入探索，而且研究藻类水通道蛋白的表达特性和生理功能有助于揭示不同藻类植物耐受各种环境胁迫的应对机制，这可能为未来植物抗逆性研究提供一定的理论支持。

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（责任编辑 李楠）

Study Advances on the Algal Aquaporins

LI Lu-lu1QU Chang-feng1ZHENG Zhou1，2WANG Yi-bin1，2MIAO Jin-lai1，2ZHANG Li3
（1. First Institute of Oceanography，State Oceanic Administration，Qingdao 266061；2. Laboratory for Marine Drugs and Bioproducts of Qingdao National Laboratory for Marine Science and Technology，Qingdao 266235；3. Teachers’ College of Beijing Union University，Beijing 100011）

At present，a lot of aquaporins（AQPs）have been found in archaea，bacteria，fungi，animals and plants，but relatively few studies on aquaporins of lower plants have been carried out，especially on the algae. It is well known that there is a great difference in the growth environment between algae and terrestrial higher plants，naturally the functional mechanisms of aquaporins between them differ. The entire growth and development process of algae are closely related to water conduction，and the aquaporins in algae are not only the water transport channel but also a type of multifunctional proteins，for instance physiological and biochemical functions. Compared with the plant aquoporins，the studies on algal aquaporins were initiated later. Since the identification of the first algal aquaporin from Chlamydomonas reinhardtii in 2004，increasingly researchers began to focus on the aquaporins in algae. In recent years，on the basis of the complete genome sequences of some algae，researchers have made some new progresses in the exploration of algal aquaporins. Moreover，eight different subfamilies of algal aquaporins have been identified；and in the last two years，researchers have also found some new algal aquaporins from the Chlamydomonas sp. ICE-L，Sargassum fusiforme and Pyropia yezoensis. This paper summarizes the research advances on the classification and structure of algal aquaporins，and expounds the specific expression and physiological functions of aquaporins when the algae are in a stressenvironment while combined with several newly discovered algal aquaporins. This study will provide a theoretical basis for further studies on algal aquaporins

algae；aquaporin；subfamilies；structural characteristics；physiological function

10.13560/j.cnki.biotech.bull.1985.2017-0152

2017-03-02

国家自然科学基金项目（41576187），中央级公益性科研院所基本科研业务费专项资金（2016Q10，2015G10），中国极地科学战略研究基金（20150303），国家自然科学基金委员会-山东省人民政府海洋科学研究中心联合资助项目（U1406402），国家海洋公益性行业科研专项（201405015），青岛市创业创新领军人才计划（15-10-3-15-(44）-zch），山东省重点研发计划（2016ZDJS06A03），青岛海洋科学与技术国家实验室鳌山科技创新计划（2015ASKJ02）

李露露，硕士研究生，研究方向：极地海洋生物学；E-mail: dlandbl@sina.com

缪锦来，研究员，研究方向：极地海洋生物学；E-mail: miaojinlai@fio.org.cn张莉，女，副教授，研究方向：海洋生物学；E-mail: confidencezh@sina.com