膀胱癌盆腔淋巴结转移的影像学诊断

石思雅 朱望舒 李勇*

·综述·

膀胱癌盆腔淋巴结转移的影像学诊断

石思雅 朱望舒 李勇*

膀胱癌是泌尿系统最常见的恶性肿瘤，易发生复发、转移。相对于淋巴结转移阴性的患者，淋巴结转移阳性的患者复发、转移概率更高，而且往往是致死性的。准确预测淋巴结转移与否对于患者治疗策略的选择具有重要指导意义。目前诊断淋巴结转移的金标准为术后病理，术前主要依靠影像学，但是准确性不太理想。本文就膀胱癌盆腔淋巴结转移的影像学诊断方法，包括CT、MRI及PET/CT、SPECT/CT及前哨淋巴结显像等作一综述。

膀胱癌；淋巴结转移；影像学；诊断

0 前言

膀胱癌是我国男性泌尿系统最常见的恶性肿瘤，随着城镇化和工业化，其发病率逐年升高。盆腔淋巴转移是膀胱癌最主要的转移途径，一旦发生盆腔淋巴结转移，5年生存率将大大减低。所以术前准确预测是否存在淋巴结转移对于术中淋巴清扫范围和术前是否采用新辅助化疗等临床决策具有重要意义。诊断淋巴结转移的金标准为术后病理，但是仍缺乏术前准确预测淋巴结转移的“金标准”。目前对术前淋巴结转移的判断主要依靠影像学检查，方法包括CT、MRI及PET/CT、SPECT/ CT等。本文就膀胱癌盆腔淋巴结转移的影像学评估作一综述。

膀胱的淋巴引流是一个由淋巴结和淋巴管组成的复杂系统，主要分为四个部分：①膀胱壁内淋巴丛，起始于黏膜下层和肌层；②膀胱周围淋巴结，位于膀胱周围脂肪组织中，分为前组、侧组和后组；③区域淋巴结，包括髂内淋巴结、髂外淋巴结、闭孔淋巴结、下腹淋巴结和骶前淋巴结，三角区和部分膀胱后壁的淋巴液直接引流入骶前淋巴结；④髂总淋巴结及髂血管表面的淋巴结。以上淋巴结引流后再汇入腰淋巴干，最后经胸导管进入血液。

1 计算机体层成像（CT）

目前，CT对膀胱癌盆腔淋巴结转移的诊断主要包括以下三方面内容：①淋巴结大小；②淋巴结内部坏死及钙化；③增强后图像中淋巴结的强化程度。短径＞1.0 cm是目前较公认的判定转移与否的标准，但是以淋巴结大小以及形态作为诊断的标准就不可避免会出现假阳性、假阴性的错误。假阳性即增大淋巴结被证实为非转移性淋巴结的病变，假阴性即小于诊断阈值的转移性淋巴结未检出。事实证明，增大的淋巴结并不一定是肿瘤转移，还可能是脂肪增生、窦组织细胞增生或淋巴细胞增生，甚至有可能是不充气的小肠管、小静脉的延续以及未下降的睾丸［1］。通常的规律是，诊断淋巴结转移的短径阈值设定得越小，敏感性越高，特异性越低；诊断淋巴结转移的短径阈值设定得越大，则特异性越高，敏感性越低。杨滨等［2］对34例患者共149组淋巴结（病理证实有转移者41组）的研究中将多排螺旋CT图像与病理结果对比，淋巴结短径的阈值设定为≥0.5 cm时，诊断的敏感性为48.8%，特异性为88.9%；而阈值设定为≥0.3 cm时，诊断的敏感性提高至70.7%，特异性稍降至75.0%。但该实验样本量还不够，需要更多的数据来证实结果的可靠性。Horn等［3］对231例（病理证实有转移者59例）患者的1649组（病理证实转移者114组）淋巴结解剖区域的研究中，当以患者为研究水平时，CT诊断的敏感性、特异性、阳性预测值、阴性预测值、准确度分别为52.6%、93.6%、73.2%、85.6%、83.4%；当以淋巴结区域为研究水平时，CT诊断的敏感性、特异性、阳性预测值、阴性预测值、准确度分别为30.2%、98.0%、51.5%、94.5%、93.3%，总的准确度为78%；提示CT对淋巴结转移的检测敏感性低，特异性较高。造成转移性淋巴结的检出率低的原因正是小于诊断阈值的转移性淋巴结不能被诊断出。这也意味着对小于诊断阈值的转移性淋巴结的检出甚至是微转移的早期检出还有待于我们进一步探索研究。

2 磁共振成像（MRI）

2.1 常规MRI

常规MRI和CT一样，以淋巴结大小和形态为诊断的标准。Saokar等［4］对30例患前列腺癌或膀胱癌的患者的淋巴结进行CT和MRI的检查，CT检出189枚淋巴结，MRI检出271枚淋巴结，特别是在髂外淋巴结（CT/MRI=73/87）、闭孔淋巴结（CT/MRI=48/75）和髂内淋巴结中（CT/MRI=24/46）结果明显不同。在对大小不同的淋巴结的检出上，MRI和CT的对比如下：1～5 mm，CT/MRI=91/166；6～10 mm，CT/MRI=91/98；＞10 mm，CT/MRI=7/7。在1～5 mm的淋巴结检出中，MRI相比CT具有显著的优势。这是因为MRI具有良好的软组织成像，使得淋巴结和周围血管或筋膜得以更好的鉴别，从而能检出更多的淋巴结。然而在对淋巴结是否为转移性病变的评价中，由于常规MRI与CT都是以淋巴结大小及形态为诊断依据，仍然存在相当的局限性。

2.2 弥散加权磁共振成像（DW-MRI）

图1 ［1］A图为不含气的肠腔，与左侧腹主动脉区域的淋巴结相似（黄色箭头）；B图为同一病人中，肠腔中的气体。C图为横断位CT图像显示类膀胱癌患者中类似右髂内淋巴结的增大的结构；但在D图中CT增强显示该结构强化，是右髂内静脉的延续。E图横断位CT显示右侧未下降的睾丸，容易被误认为右侧盆腔淋巴结

图2 ［1］膀胱癌患者在T2W I发现左髂外淋巴结的转移。（绿色符号）

DW-MRI是一种无需对比剂就能检测组织中水分子微观运动（即布朗运动）的无创技术，属于MR功能成像。水的布朗运动主要取决于细胞膜的完整性和细胞内的结构。若细胞完整性破坏或细胞内结构改变，水的布朗运动发生改变从而直接影响到信号强度的变化。恶性病变中水的弥散障碍在MR上表现为高信号，表观弥散系数（ADC）值减小；相反，炎性反应的ADC值是增加的，这意味着从定量的角度来衡量肿瘤存在一定的可能。微小结构病变的出现比形态学上的改变出现要早的多，这是DW-MRI能更早检测出病灶的基础。

Mir等［5］研究表明DWI和T2WI序列结合对盆腔淋巴结的检出（检出161枚淋巴结）比单独T2WI序列（检出114枚淋巴结）更加敏感，且结合两者能更好地使淋巴结成像。Lista F等［6］对20例膀胱癌伴7例淋巴结转移的患者进行DW-MRI检查并进行分析，淋巴结检出的敏感性、特异性、阳性预测值、阴性预测值、准确度分别为86%、100%、100%、93%、95%。因此该研究认为，DW-MRI可以提高转移性淋巴结的检出。Papalia等［7］对36例CT扫描为阴性淋巴结的患者行DW-MRI检查并与术后病理对照，阳性淋巴结平均ADC值为0.85×10-3mm2·s-1，阴性淋巴结的为1×10-3mm2·s-1（P=0.02），由ROC曲线获得的ADC的分界值为0.86×10-3mm2·s-1，以病人为研究水平的敏感性、特异性、阳性预测值、阴性预测值分别为76.4%、89.4%、26.6%、71.4%。而Thoeny H.C等［8］对经病理证实的33名（总120名）患前列腺癌或者膀胱癌患者的88枚（总4846枚）转移淋巴结的研究中却发现，在每个病人研究水平上，三位阅片者发现转移的比例分别为79%、64%、76%，特异性分别为85%、79%、84%。根据半骨盆研究水平分析，病理检查发现18%的淋巴结转移（44/120），三位阅片者在DW-MRI图像上正确检测分别为59%（26/44）、43%（19/44）、64%（28/ 44）。结果可见，DW-MRI阅片的准确性受阅片者个人影响较大。该研究中病理证实为恶性的淋巴结的ADC值为（93.5±17.8）×105mm2·s-1，良性的为(100.9±28.4)×105mm2·s-1，两者之间没有统计学差异（P=0.167）。这些研究中对于恶性病变的ADC值是减小的而良性病变的ADC值是增大这一方面达到共识，却在以ADC值来界定良恶性病变中出现分歧。相信之后的研究对于如何界定ADC值变化会有更多的发现。

由于对DW-MRI的图像处理很大程度上依赖于阅片者，能影响到阅片者读片时的主观感受的客观因素应得到有效的控制。因此需要制定一些参数标准来规范进一步的研究，如图像采集、序列参数的设定等标准，这样不同单位的成像结果才具有可比性。一方面，DW-MRI主要的缺点是有限的DWI空间分辨率、解剖结构的缺乏、邻近的肠管运动伪影和肠气的干扰、手术金属夹、血管的搏动等造成小的转移性淋巴结未能被发现，而且淋巴结直径过小也会给组织结构对比造成困难［9］。另一方面，良恶性病变的ADC值也存在一定的重叠，目前的研究尚不能明确确定良恶性病变的分界。尽管DW-MRI的使用还具有很多局限性，但其对转移性淋巴结检出的敏感性要高于CT以及常规MRI，提示DW-MRI在临床工作中具有极大的前景。因此，更大数量病例的结果、对相关缺点的改善以及标准制定等方面的研究具有重要意义。

2.3 动态增强磁共振成像（DCE-MRI）

动态增强磁共振成像（DCE-MRI）是通过加入对比剂后进行扫描，可以从中得知血流动力学的变化并且通过变化程度来提示是否存在肿瘤病变的方法。目前国内外在该领域的研究多集中在动态增强扫描与肿瘤血管生成相关性的研究，在对膀胱癌淋巴结转移的运用中较为少见。Daneshmand等［10］对122名患膀胱癌的27名伴淋巴结转移的患者进行DCE-MRI的检查中，发现阴性淋巴结的敏感性、特异性、准确度分别为87.5%、47.6%、74%，阳性淋巴结的分别为40.7%、91.5%、80.3%。假阴性和假阳性分别为59.3%和8.5%。虽然该研究表明DCE-MRI在阴性淋巴结中能有较高的准确度，但在阳性淋巴结中以淋巴结大小作为诊断依据时，DCE-MRI的假阴性高达60%。因此研究分析认为DCE-MRI并不是转移性淋巴结的敏感检测方法。遗憾的是，该研究的转移性淋巴结数目不够丰富，DCE-MRI能否准确预测淋巴结转移仍不能轻易下结论，需要增加更多的病例数来进一步探讨DCE-MRI对检测转移性淋巴结是否存在帮助。

2.4 超顺磁性氧化铁（USPIO）在MRI的运用

嗜淋巴细胞性纳米颗粒（LNMRI）一般常用超顺磁性氧化铁（USPIO），别名ferumoxtran-10，Sinerem，Combidex等。LNMRI大小一般在30～50nm，可以自由通过毛细血管壁。静脉注射LNMRI后，LNMRI逐渐从血管中溢出，进入淋巴细胞区域的细胞间隙，随后进入淋巴系统。LNMRI的成像是通过淋巴结内巨噬细胞的功能间接实现的。良性的淋巴结会因为对氧化铁的敏感摄取表现为信号强度的减低，而恶性的淋巴结因为功能性巨噬细胞的破坏而导致对比剂摄取的减少，故恶性病变在T2WI上表现为持续高信号。在临床工作中，由于注射对比剂后到成像需要24至36小时，较为耗时的特点很大程度限制了它的运用［11］。Deserno等［12］对58例膀胱癌患者的172枚淋巴结（其中50例病理证实有淋巴结转移）进行实验，用常规的大小和形态作为标准，Ferumoxtran-10增强前准确度、敏感性、特异性和阳性预测值、阴性预测值分别为92%，76%，99%，97%，91%。Ferumoxtran-10增强后准确度、敏感性、特异性和阳性预测值、阴性预测值分别为95%，96%，95%，89%，98%。增强扫描后能检出12枚中的10枚小于诊断阈值的淋巴结转移，且该10枚淋巴结增强前并未被检测出，故该研究表明Ferumoxtran-10增强MRI可以提高膀胱癌正常大小淋巴结转移的检出。Thoeny H.C等［13］将USPIO与DWI结合，对21例患膀胱癌或者前列腺癌的患者进行常规MRI和USPIO-DW-MRI的阅片时间的比较，常规需要80min（范围在45～180min），而USPIO-DW-MRI只需13 min（范围在5～90min），病理证实的26枚转移性淋巴结（总802枚淋巴结）在USPIO-DW-MRI上能被准确诊断出24枚。提示USPIO-DW-MRI相比常规成像方式能缩减阅片时间，也能在正常大小淋巴结中较为准确地检测出转移性淋巴结的存在。Birkhauser等［14］对结合超顺磁性氧化铁和DW-MRI的研究表明，75例前列腺癌和膀胱癌患者（20例伴患者淋巴结转移）的2993枚淋巴结（54枚淋巴结转移）经3名影像科医师对淋巴结转移报告的敏感性、特异性在65%～75%、93%～96%之间，平均阳性预测值不超过60%以及阴性预测值达85%～90%，提出超顺磁性氧化铁和DW-MRI的结合对转移性淋巴结检出的提高有作用；但大多数短径直径≤3mm的淋巴结仍会被漏诊。文章中分析到假阳性的存在并不会像假阴性那样危险，因为假阴性的存在意味着手术后的病灶残留，这将严重影响到患者的预后。综上所述，USPIO与DWI结合仍然有研究和应用前景，但仍需要更大病例数的研究使结论更为可靠。另外，最大的限制是USPIO在市场中尚未能达到流通。

3 正电子发射计算机体层显像（PET/CT）

PET/CT不仅可以显示组织的形态，更重要的是能显示组织的代谢状态，从而对代谢异常的病灶敏感显示并做出诊断。PET/CT的全身显像模式能检出全身的转移灶，也包括了盆腔内外的淋巴结。

3.118F-FDG

18F-FDG经泌尿系统排泄，因此泌尿系统的低摄取就局限了PET/CT对膀胱癌患者的分期及盆腔淋巴结的检出。Swinnen等［15］研究表明对假阳性的淋巴结的诊断中，FDG-PET/CT的准确度、敏感性、特异性分别为84%，46%，和97%，相对CT的80%，46%和92%而言并不具有优势。造成FDG -PET/CT敏感性如此低的原因，除了由于18F-FDG是经泌尿系统排泄的，小肿瘤病灶的摄取影响了PET/CT对盆腔淋巴结的检出；另外由于低分辨率导致很多小的淋巴结病变无法被检测。对于如何改善成像的结果，李洪生等［16］的研究是通过口服呋塞米介入18F-FDG PET/CT双时相显像方法，这样可以大大减少放射性物质对显像的影响，他们在对73例膀胱癌经病理组织学或临床随访6个月以上确诊8例淋巴结转移，18F-FDG PET/CT双时相显像诊断膀胱癌淋巴结转移的灵敏度、特异性、准确性、阳性预测值、阴性预测值分别为75.0%（6/ 8），98.5%（64/65）、95.9%（70/73）、85.7%（6/7）、97.0%（64/66），特异性具有较为显著的意义。同样的，Nayak等［17］的研究是对10例有淋巴结转移的膀胱癌患者进行18F-FDG呋塞米介入和CT增强扫描进行对比，PET/CT以78%的敏感性优于CT的44%。因此，PET/CT对淋巴结转移的检出是相对有优势的。对于如何改善成像的结果，也有研究是改变使用的示踪剂，如11C-胆碱以及11-C乙酸。

3.2 11C-胆碱

11C-胆碱是细胞膜的成分卵磷脂合成的重要原料，几乎不被泌尿系统排泄，因此通常能显示肿瘤组织的高摄取，被认为是盆腔恶性病变的良好示踪剂。主要的缺点是半衰期较短，只有二十分钟，从而限制了它的应用。Picchio等［18］研究表明11-C胆碱检测膀胱癌淋巴结转移总的准确性（5/8）高于CT（4/8），假阳性分别为（1/27）和（6/27）。假阳性低主要是因为当评估淋巴结大小时，11-C胆碱对盆腔和腹部淋巴结炎症改变不敏感，这与CT正好相反。假阳性低，11-C胆碱在淋巴结增大的病例中更具有价值，因为局灶性的摄取能更好的归于淋巴结转移而不是非特异性的肠管的活动。Maurer等［19］对44例膀胱癌患者（其中12例伴有淋巴结转移）的分析中，11-C胆碱的敏感性、特异性、阳性预测值、阴性预值分别为58%、66%、39%、81%和64%，对比CT的75%、56%、39%、86%和61%，表明对即将进行根治性手术的膀胱癌患者而言，11-C胆碱PET/CT对淋巴结转移的诊断的准确性并没有优于CT。该研究的阴性结果可靠程度还需大量重复实验结果来证实。在最近的一篇研究中，Brunocilla等［20］对26例患者的研究表明11-C胆碱PET/CT检出淋巴结转移的敏感性、特异性和准确性分别为42%、84%和73%，并总结出11-C胆碱PET/CT相对CT而言能提供更多的信息。这些研究的样本量相对较小，究竟11-C胆碱PET/CT对淋巴结转移的诊断是否有帮助还需要更多的探索。

3.3 11-C乙酸

11-C乙酸参与游离脂肪酸的合成，而恶性肿瘤中游离脂肪酸的代谢较正常细胞活跃，故11-C乙酸可用于恶性肿瘤成像。11-C乙酸对淋巴结转移具有较好的敏感性，但由于炎症和肉芽肿性病变中11-C乙酸也会有高摄取，因此假阳性率相对较高。Schöder等［21］对16例行根治性切除手术的膀胱癌病人术前进行了11-C乙酸PET/CT检查，并在术后对108例淋巴结进行了病理对照，结果发现11-C乙酸PET/CT对转移性淋巴结的检出的敏感性和特异性分别为100%（3/3）和87%（92/ 106）。文章中分析认为，假阳性的出现是因为这些病人术前患有结核故存在具有肉芽肿性病变的淋巴结。

由于膀胱癌患者的常规检查中尚未包括PET/ CT，故PET-CT关于膀胱癌淋巴结转移的研究病例数较少，结论尚不足以普遍化，更多病例数的研究仍尤为必要。PET/CT是否有成为未来常规检查的必要性也需要大量研究来明确。

4 单光子发射计算机体层显像（SPECT/CT）

SPECT/CT是用通过放射性核素标记的单克隆抗体结合肿瘤特异性表达的抗原，从而达到准确检出病灶的目的。Sherif等［22］对6例患侵袭性膀胱癌患者术前进行淋巴结闪烁扫描，注射99m锝后进行平面成像和SPECT/CT的成像，SPECT/CT可以清晰显像其中5例患者的21枚前哨淋巴结，平面成像仅仅显像2例患者的2枚前哨淋巴结。SPECT/CT可以清晰显像术后病理证实的所有转移淋巴结，而平面成像仅是6枚转移淋巴结中的1枚。由于病例数小，因此需要更多对SPECT/CT的研究来证实结论以及发现SPECT/CT对膀胱癌淋巴结转移的术前检出是否存在更大帮助。

5 前哨淋巴结的显像

淋巴结的转移往往先出现在前哨淋巴结中。故检测前哨淋巴结转移与否可以在一定程度上可以提示是否存在淋巴结转移。前哨淋巴结最早通过淋巴造影来显示，后来发展为使用示踪剂。示踪剂的使用不仅可以显示解剖位置，还可以检测到功能上的改变。在乳腺癌患者中，术前淋巴结显像探测前哨淋巴结是否存在转移的研究及运用较为成熟，结果也是相对比较理想的。但术前淋巴显像在膀胱癌患者中存在困难，其原因可能在于：①初始注射部位的放射性会干扰到前哨淋巴结的显像；②盆腔淋巴回流更复杂；③识别的淋巴结的转移很难与解剖区域的淋巴结相一致［23］。

Liedberg等［23］研究中前哨淋巴结是由术前淋巴结显像、术中动态淋巴结显像、蓝染等显示。经膀胱内镜注入肿瘤内的同位素（70MBq99m锝）而离体的淋巴结由手持γ探针体外检测，识别出的前哨淋巴结与病理结果相对照。淋巴结切除术中平均40枚淋巴结（范围在8～67）被切除。75例患者中32例（43%）淋巴结阳性，其中13例是全部转移淋巴结位于闭孔以外区域；前哨淋巴结在75例中的65例（87%）被识别出来；7例患者中前哨淋巴结能被识别是因淋巴结切除术和膀胱切除术后γ探针检测到淋巴结窝。在32例阳性的患者中26例前哨淋巴结转移阳性，假阴性为6/32（19%）；5个假阴性的病例有微转移和/或膀胱周围的转移；9例患者（14%）中前哨淋巴结包括了微转移（小于2 mm），其中5例患者中淋巴结的微转移是仅有的转移。研究表明假阴性的可能的原因在于：①广泛转移的淋巴结可能阻塞淋巴管道，因此改道的淋巴回流即会产生假阴性的前哨淋巴结；②我们很难通过术中淋巴显像来识别膀胱周围的前哨淋巴结，因为初始注射部位的放射性会干扰到淋巴结的显像。病理结果揭示9例患者的前哨淋巴结的微转移和在淋巴结切除术后放射性指导的手术另外再识别了7枚前哨淋巴结。Sherif等［24］研究中对13例要进行根治性膀胱切除术的膀胱癌患者注射放射性示踪物和蓝染颜料于肿瘤周围，接着进行淋巴结显像，显像结果和病理结果相对照。前哨淋巴结在13例患者中11例（85%）中被检测出；4例患者是转移阳性的，而且每个转移只能在被检测的前哨淋巴结中观测到；没有假阴性的前哨淋巴结；转移性前哨淋巴结中，3例患者的位于常规手术范围外的的闭孔区域之外。Połom等［25］对38个cN0的肌层浸润性膀胱癌患者进行淋巴结成像：用99m锝SPECT/CT淋巴显像后再在术中经γ射线探针证实。放射性示踪物的摄取增加（即热点）的淋巴结会被切除并通过病理对照，每个病人平均有3个热点（范围在1～5）。在38例病人中的35例患者能显示热点，其中3例患者中无放射性示踪物摄取的淋巴结被发现有转移，而观察为热点也存在并无转移的现象（22/35）。另外，该研究发现术前用SPECT/CT来检测热点和术中用γ探针有着相似的结果。以上研究提示在侵袭性膀胱癌中检测前哨淋巴结转移与否是可行的。但因显像的困难、假阴性高等问题还需进行探索改进。

6 总结

膀胱癌盆腔淋巴结转移的检出对膀胱癌分期分级、治疗方式以及预后都有着极为重要的影响，但目前常规使用的CT及MRI对转移性淋巴结的检出并不理想。小于诊断阈值的转移性淋巴结的遗漏以及增大淋巴结的错误诊断都给诊断造成误差，而DW-MRI、DCE-MRI、USPIO、PET/CT、SPECT/ CT等方法都还处于研究中。随着膀胱癌淋巴结转移的研究取得不断进步，准确预测淋巴结转移的成像方式可望在临床上广泛引用。

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The imaging diagnosis of metastases in pelvic lymph nodes in patients with b ladder cancer

SHI Siya，ZHUWangshu，LIYong.
Department ofRadiology，Sun Yat-sen Memorial Hospital of Sun Yat-sen University，Guangzhou，Guangdong 510120，China.Corresponding author：LIYong，aliyong@126.com

Bladder cancer is themost common tumor in urinary system in our country，and easy to recurrence and fastwidespread of metastasis.Relative to negative lymph nodes，positive lymph nodes tend to recurrent and metastasizemore often and once it happens it′smuchmore likely to be fatal.It is significantly instructive for the choice of the treatment strategies that predicts positive or negative lymph nodes precisely.At themoment，the gold standard diagnosis of lymph nodesmetastases is pathological resultafter the surgery.Before the surgery，it′smainly dependenton imaging with unsatisfactory accuracy. This passagewould focus on the diagnosticmethods of imaging inmetastases in pelvic lymph nodes.

bladder cancer；lymph nodesmetastases；imaging；diagnosis

R445；R737.14

A

10.3969/j.issn.1009-976X.2017.01.028

2016-11-15）

国家自然科学基金重点项目（NSFC-广东省联合基金）（U1301221）

510120广州中山大学孙逸仙纪念医院放射科

*通讯作者：李勇，E-mail：aliyong@126.com