中华蜜蜂和意大利蜜蜂夏季高温下为长季节栽培设施西瓜授粉行为观察

苏晓玲，华启云，陈伊凡，蒋侠森，席伟军，赵东绪，别之龙

(1. 浙江省金华市农业科学研究院，浙江金华 321000；2. 浙江大学动物科学学院，杭州 310058；3. 华中农业大学园艺林学学院，武汉 430070)

中华蜜蜂和意大利蜜蜂夏季高温下为长季节栽培设施西瓜授粉行为观察

苏晓玲1，华启云1，陈伊凡2，蒋侠森2，席伟军1，赵东绪1，别之龙3*

(1. 浙江省金华市农业科学研究院，浙江金华 321000；2. 浙江大学动物科学学院，杭州 310058；3. 华中农业大学园艺林学学院，武汉 430070)

应用中华蜜蜂和意大利蜜蜂为设施西瓜授粉，对其高温条件下的授粉行为进行对比观察。结果表明：两种蜜蜂的授粉行为相似，但在访花时间、访花间隔、访花频率和采集专一性等行为上存在差异。中华蜜蜂和意大利蜜蜂的棚内活动时间分别为5.54 h和5.50 h，与西瓜开花时间基本重合；意大利蜜蜂的单花访花时间3.03±0.17 s比中华蜜蜂的访花时间2.66±0.15 s长，而访花间隔3.22±0.24 s显著低于中华蜜蜂的4.07±0.30 s，访花频率9.53±0.38朵/min显著高于中华蜜蜂的8.09±0.29朵/min。中华蜜蜂在5 ∶00-7 ∶00、7 ∶00-9 ∶00、9 ∶00-11 ∶00采集花粉中西瓜花粉的比例分别为11.03%、13.31%和12.62%，意大利蜜蜂在相应时间段采集花粉中西瓜花粉的比例分别为54.31%、55.97%和32.32%，差异显著。本研究认为中华蜜蜂和意大利蜜蜂都能高效地完成设施西瓜的授粉任务，而且意大利蜜蜂在西瓜授粉上更具优势。

西瓜；中华蜜蜂；意大利蜜蜂；授粉行为

昆虫授粉是自然生态系统重要的环节，在植物多样性保护、生态系统平衡维护及农业生产上发挥着重要作用，而蜜蜂被认为是自然界最重要的授粉昆虫之一(Kleinetal.，2007)，利用蜜蜂为农作物授粉是一种行之有效的农业增产提质措施(罗术东等，2015；申晋山等，2015)。西瓜是雌雄异花作物，自然条件下依靠昆虫授粉才能结实。由于设施农业发展、大面积平整土地、大量使用农药等影响，野生授粉昆虫的栖息地受到严重破坏，授粉昆虫数量明显减少(邵有全和祁海萍，2010)，因而设施西瓜一直以来使用人工辅助授粉和激素处理方式来弥补授粉不足。近年来，通过引入人工饲养蜜蜂和增加单位面积内的授粉昆虫数量等措施，设施西瓜的授粉效果得到了很大的改善。试验表明蜜蜂授粉西瓜的产量比人工授粉提高29.3%-32.8%(历延芳等，2006)。利用意大利蜜蜂为设施西瓜进行授粉，不仅提高了西瓜产量和可溶性固形物含量，还显著降低了西瓜畸形率(张保东等，2012；江娇等，2013)。利用中华蜜蜂可以有效地完成长季节栽培设施西瓜授粉，不但起到了增产提质的效果，而且降低了授粉成本(施金虎等，2016；苏晓玲等，2016)。

浙江省内的设施西瓜栽培是以品种“早佳8424”为主的长季节栽培模式。该模式下西瓜全生育期在270 d以上，开花时间从4月下旬到10月中旬，长达半年时间。而且西瓜生长期温度跨度很大，其中7月、8月份白天气温普遍超过35℃，大棚内的温度往往超过40℃，而连续高温天气不仅不利于西瓜的生产发育(李军等，2003；何毅等，2015)，也影响授粉蜂群的正常生活(曹义锋等，2007)。因此，长季节栽培模式下对授粉蜂群的饲养管理和蜂种的抗逆性等提出了更高的要求。中华蜜蜂Apisceranacerana(简称“中蜂”)和意大利蜜蜂Apismelliferaligustica(简称“意蜂”)是我国人工饲养的最主要的两大蜂种，因其人工饲养程度高、蜂群数量多、价格便宜成为设施西瓜蜜蜂授粉的首选蜂种。

我们在实际的西瓜授粉工作中调查发现，种植户对采用中蜂和意蜂授粉有固定的偏好，然而两种蜂在抗逆性、采集积极性和采集偏好性等生物学特性方面表现不同，且在授粉行为上也存在差异(解文飞和田光利，2005；余林生等，2008)。而现有研究主要集中在设施草莓上，针对设施西瓜的蜜蜂行为观察尚未有报道。从蜜蜂行为角度考虑，选择何种授粉蜂种为长季节栽培设施西瓜授粉更为有效不得而知。因此，本文以设施长季节栽培西瓜8424为研究对象，对中蜂和意蜂在相对高温条件下的授粉行为进行比较，旨在为设施长季节栽培西瓜利用蜜蜂授粉提供行为学依据和技术指导。

1 材料与方法

1.1 试验时间和地点

试验分别于2015年8月17-21日、2016年7月14-19日和2016年8月3-9日在浙江省金华市章建国西瓜种植基地中进行，西瓜种植面积1.33 hm2。大棚为东西走向拱圆型塑料大棚，大棚高度1.8 m，长度为22-32 m不等，宽度5.6 m，试验期间，大棚两端完全敞开，蜜蜂可自由进出。

1.2 材料

供试西瓜品种为“早佳8424”，栽培方式为长季节地爬栽培模式，三蔓整枝，株距0.8 m，行距2.5 m。生长过程采用常规的施肥和田间管理方法。

授粉蜜蜂为标准箱饲养的意大利蜜蜂和中华蜜蜂，由金华市农业科学研究院提供。试验期间，调整蜂群群势基本一致，保持蜂群蜜粉充足。1.33 hm2西瓜地摆放4箱中蜂，4箱意蜂；中蜂平均群势4脾，意蜂平均群势5脾。两种蜜蜂摆放在西瓜大棚外同一地块，位于试验大棚50 m范围内。

1.3 传粉行为观察

1.3.1 蜜蜂活动习性

每天记录第一头蜜蜂的出巢时间和最后一头蜜蜂的回巢时间，计算蜜蜂日活动时间。观察记录蜜蜂进入大棚和离开大棚的时间，计算蜜蜂在西瓜大棚内的活动时间。同时，记录西瓜花的开花时间和闭花时间。

1.3.2 环境因子变化规律

分别选取棚外、东棚口中部、棚中中部和西棚口中部4个位置悬挂温湿度计，温湿度计距离地面0.9 m，记录5点、7点、9点、11点、13点、15点和17点共计7个时间点的大棚温湿度。

1.3.3 访花行为观察

单花访花时间：随机选择正在采集的中蜂和意蜂各50头，记录其从落在花上的时间至离开该花的时间。

访花间隔：随机选择正在采集的中蜂和意蜂各50头，记录其从离开花上的时间至落在下一朵花的时间。

访花频率：使用计数器和秒表追踪记录1头蜜蜂在1 min时间内的访花数目，中蜂和意蜂各观察30头。

1.3.4 携粉蜂比例

当蜜蜂开始大量访花后，用计数器和秒表分别观察记录7 ∶00-7 ∶05、9 ∶00-9 ∶05、11 ∶00-11 ∶05、13 ∶00-13 ∶05和15 ∶00-15 ∶05共5个时间段回巢蜂的数量A1和携带花粉的蜂数A2，携粉蜂比例=A2/A1×100%。

1.3.5 西瓜花粉比例

分别在西瓜授粉有效时间内分5 ∶00-7 ∶00、7 ∶00-9 ∶00、9 ∶00-11 ∶00共3个时间段使用脱粉器收集花粉，在显微镜(型号：OLYMPUS CX31)下观察采集花粉中西瓜花粉的比例。

1.4 数据统计与分析

用SPSS 16.0统计软件对数据进行方差分析，用Microsoft Excel 2010进行图形分析。

2 结果与分析

2.1 中蜂和意蜂的活动时间

8月份，西瓜开始开花时间在5 ∶32-5 ∶50，开始闭花时间在11 ∶01-11 ∶30。中蜂进入西瓜大棚时间为5 ∶17-5 ∶50，出棚时间在11 ∶30，中蜂访问西瓜花的平均时间为5.54 h；意蜂进入西瓜大棚时间为5 ∶23-5 ∶50，出棚时间为11 ∶30，意蜂访问西瓜花的平均时间为5.50 h。中蜂进入大棚时间较意蜂稍早，但均在西瓜开花前进入；两种蜜蜂在大棚内的访花时间略短于西瓜开花时间。

2.2 环境因子变化规律

由表1可知，4个不同测定位置的温度变化规律一致，最低温度均在5 ∶00，并逐渐升高，在13 ∶00达到最高温度，然后逐渐下降。大棚3个位置，5 ∶00-9 ∶00棚中温度最低；11 ∶00-15 ∶00东棚口温度最低；17 ∶00棚中温度变为最低。从9 ∶00开始，西棚口升温最快，温度最高。11 ∶00棚内最低温度高于36℃，而13 ∶00东棚口、棚中和西棚口的温度均超过了40℃。

表1 环境温度变化规律(平均值±SE，℃)

由表2可知，4个位置湿度变化规律一致，在5 ∶00湿度均最高，并随着温度升高而逐渐降低，外界湿度在15 ∶00达到最低点，大棚内湿度在13 ∶00达到最低点，然后逐渐回升。大棚棚中湿度与东、西棚口相比最低；5 ∶00-9 ∶00东棚口湿度最高，11 ∶00以后，西棚口湿度最高。

表2 环境湿度变化规律(平均值±SE，%)

2.3 蜜蜂访花行为

由表3可知，中蜂和意蜂单花访花时间分别为2.66 s和3.03 s，两者差异不显著；中蜂和意蜂访花间隔分别为4.07 s和3.22 s，两者差异显著；意蜂访花频率为9.53朵/min，显著高于中蜂访花频率8.09朵/min。

表3 中蜂和意蜂访花行为比较

2.4 携粉蜂比例

由图1所知，中蜂5个时间段携粉蜂的比例分别为53.35%、41.42%、30.91%、13.55%和7.93%，意蜂5个时间段携粉蜂的比例分别为51.01%、48.46%、27.02%、14.04%和7.08%，2种蜜蜂相应时间段携粉蜂比例差异不显著。中蜂和意蜂采集花粉工作均集中在上午，且随着时间推移携粉蜂比例逐渐下降。

2.5 西瓜花粉比例

由图2所知，5 ∶00-7 ∶00时段中蜂和意蜂采集花粉中西瓜花粉的比例分别为11.03%和54.31%，两者差异显著；7 ∶00-9 ∶00时段中蜂和意蜂采集花粉中西瓜花粉比例分别为13.31%和55.97%，两者差异显著；9 ∶00-11 ∶00时段中蜂和意蜂采集花粉中西瓜花粉比例分别为12.62%和32.32%，两者差异显著。

图1 中蜂和意蜂不同时间携粉蜂的比例(%)Fig.1 The percentage of Apis mellifera and Apis cerana carried pollen at different times

图2 中蜂和意蜂不同采集时段西瓜花粉占比(%)Fig.2 The percentage of watermelon pollen collected by Apis mellifera and Apis cerana at different times注：*表示差异显著。Note：*means significant difference.

3 结论与讨论

中蜂和意蜂的访花行为相似。在访问西瓜花时，蜜蜂身体落在花瓣上，头部探入花瓣和花蕊的缝隙，吸食花蜜，并于空中飞行的间隔期收集体毛上的花粉粒并装入花粉框，此过程中头部与雄花花蕊摩擦携带花粉粒，在蜜蜂吸食雌花花蜜时将花粉粒带到雌花柱头，从而完成了授粉任务。中蜂和意蜂都是在一定范围内连续访问，访问的花可连成一片，待这片花全部访问完后，再进行下一范围的采集，这与姜立刚(1991)观察到的西方蜜蜂为大棚西瓜授粉的采集行为一致。此外，棚内的西瓜花为蜜蜂偏好的黄色,与西瓜藤叶的绿色区别明显，容易被蜜蜂探访寻找，所以这种采集活动能保证每一朵雌花都能被授粉，中蜂和意蜂都能高效地完成西瓜授粉。

从活动时间上看，中蜂和意蜂进入大棚的时间基本一致，两种蜜蜂进入大棚时间略早于西瓜开花时间。11 ∶00以后，西瓜陆续开始闭花，13 ∶30后花朵全部闭合；棚内蜜蜂在11 ∶00开始大量减少，11 ∶30以后蜜蜂停止棚内活动。中蜂和意蜂在大棚内的活动时间与西瓜开花时间基本重合，两种蜜蜂都能完成设施西瓜的全过程授粉。西瓜授粉最佳时间是在上午雌花开放后到10 ∶00之前，此时雌花柱头和雄花花粉生理活动最旺盛(郭尚和张作刚，2009)，而蜜蜂恰好能在西瓜最佳授粉时间内完成授粉任务。

蜜蜂的活动与外界环境因子密切相关。本研究所选取的观测时间为夏季高温季节，11 ∶00以后大棚内的平均最低温度在36.05℃，此时，花蜜大量减少，花朵开始闭花，大棚内的蜜蜂活动开始逐渐减少，13 ∶00大棚温度均超过40℃，大棚环境不适宜蜜蜂活动，蜜蜂停止棚内活动。

中蜂和意蜂为设施长季节西瓜授粉的访花频率具有差异。从单头蜜蜂来看，中蜂的访花时间较意蜂短，访花间隔时间显著长于意蜂，而且意蜂访花频率显著高于中蜂。单花访花时间越长，访花间隔越短，蜜蜂在花上的活动时间就越长，授粉的机会就越大；蜜蜂访花频率越高，西瓜花的授粉效率就越高。因此，意蜂的授粉效率相对较高。在温室草莓中意蜂授粉行为的观察中，中蜂的访花频率高于意蜂，授粉效率较高(解文飞等，2009；杨甫等，2010)。这可能因为草莓授粉是在冬季封闭的大棚中进行，中蜂对低温的适应性更强及中蜂嗅觉和飞行灵敏度均高于意蜂，因此中蜂在低温条件下为草莓授粉表现出比意蜂更高的访花频率。

中蜂和意蜂对西瓜花粉的采集行为相似，但采集数量具有差异。中蜂和意蜂的采粉高峰出现在早上7 ∶00和9 ∶00，7 ∶00中蜂和意蜂的采粉蜂比例分别为53.35%和51.01%，9 ∶00中蜂和意蜂的采粉蜂比例分别为41.42%和48.46%，两种蜜蜂的采粉积极性很高。中蜂和意蜂在不同时间段采粉蜂比例差异不显著，但中蜂采集花粉中西瓜花粉的比例却显著低于意蜂，这一结果说明意蜂对西瓜花粉的采集专一性优于中蜂，尤其是在夏季大宗蜜粉源植物缺乏的情况下，意蜂不善于采集零星蜜粉源，而对相对较多的西瓜花进行高频访问。中蜂因灵活性较高，作物选择性更多，因而对设施西瓜采集较少。该结果与方文富等(2011)在荔枝和龙眼蜜蜂授粉上观察到的结论一致。

值得注意的是，本论文的研究结果是针对设施长季节西瓜栽培的高温季节特定时间段所开展的蜜蜂授粉行为研究，在设施长季节栽培的春季和秋季条件下蜜蜂授粉行为尚待进一步研究。

除了访花行为因素外，蜂群群势、授粉距离、蜂群配比因素也影响西瓜的授粉效率。西瓜属粉多蜜少的开花植物，蜂群群势并非越大越好，为了诱导蜜蜂大量采集西瓜花粉，还应调控蜂群培育大量幼虫，增加蜂群对花粉的需求(李江红，2015)。蜂群距离授粉作物越近，目标作物授粉效果越好，因此蜂群摆放时尽可能布置于地块中央，减少蜜蜂飞行半径；若种植面积较大，蜂群可分组摆放于地块四周及中央，使各组飞行半径相重合。虽然单位面积内蜂群数量越多，授粉就越充分，但蜂群数量过多会造成蜂群过度授粉和蜂群浪费，因而在实际操作中，建议每箱3-4脾的中蜂或意蜂为3000 m2左右西瓜进行授粉。

在设施长季节西瓜授粉中，还需考虑授粉的可持续性、蜂群管理成本等因素。设施长季节栽培西瓜授粉时间长达半年，如果不进行适当的蜂群管理，授粉蜂群不能正常生活。因此，种植户通常采用租赁的方式获得蜂群，由养蜂人定期进行管理，保证西瓜授粉有始有终。在饲养管理上，特别要注意授粉蜂群的通风降温，因为在连续的高温天气下蜂群可能出现蜂王停产、怠工甚至逃群等问题，桶养中蜂还会出现巢脾变软、坠落，因此，蜂群最好摆放在树荫或遮荫网下。同时，蜂群要不断调整蜂脾基本相称，保持蜜粉充足。中蜂因采集零星蜜粉源，饲料消耗少，全年基本不需要进行饲喂；而意蜂需要经常性饲喂和定期防治蜂螨，饲养管理成本较高。选择何种蜂种进行授粉，需综合考虑这些因素，在保证授粉充足的基础上，实现种植户和养殖户的利益最大化。

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Behavior ofApisceranaceranaandApismelliferaligusticaas pollinator for long-season cultivated watermelon in tunnel greenhouse under summer high temperature condition

SU Xiao-Ling1, HUA Qi-Yun1, CHEN Yi-Fan2, JIANG Xia-Sen2, XI Wei-Jun1, ZHAO Dong-Xu1, BIE Zhi-Long3*

(1. Jinhua Academy of Agricultural Sciences, Jinhua 321017, Zhejiang Province, China; 2. College of Animal Sciences, Zhejiang University, Hangzhou 310058, China; 3. College of Horticulture & Forestry, Huazhong Agricultural University, Wuhan 430070, China )

The behavior and activity patterns ofApisceranaandApismelliferaas pollinator for long-season cultivated watermelon in tunnel greenhouse under summer high temperature condition were investigated. The results indicated that the pollination behavior of these two kinds of honey bee species,A.ceranaandA.mellifera, were similar, however, the visiting time per flower, visiting time interval, frequency of visiting flower and foraging specificity were different. The activity time ofA.ceranaandA.melliferain tunnel greenhouse were 5.54 h and 5.50 h respectively, which was incoincident with the time of the watermelon flowering, while the visiting time per flower ofA.mellifera(3.03±0.17 s) was longer than that ofA.cerana(2.66±0.15 s). The visiting time interval ofA.melliferawas 3.22±0.24 s, which was significantly shorter than that ofA.cerana(4.07±0.30 s). The frequency of flower visiting ofA.melliferawas 9.53±0.38 flowers/min, which was significantly higher than that ofA.cerana(8.09±0.29 flowers/min). As to the percentage of watermelon pollen collected byA.melliferaandA.ceranaduring 5 ∶00-7 ∶00, 7 ∶00-9 ∶00, 9 ∶00-11 ∶00, there were 11.03%, 13.31%, 12.62% and 54.31%, 55.97%, 32.32%, respectively, which were obviously differed with each other. This study suggests that although bothA.ceranaandA.melliferacould fulfill the pollination task efficiently for watermelon in tunnel greenhouse,A.melliferahas an advantage overA.cerana.

Watermelon;Apisceranacerana;Apismelliferaligustica; pollination behaviour

国家公益性行业(农业)科研专项(201203080)；国家蜂产业技术体系(CARS-45-SYZ7)；国家西甜瓜产业技术体系(CARS-26-16)

苏晓玲，女，1987年生，山东烟台人，畜牧师，主要从事蜜蜂授粉和蜜蜂科学研究，E-mail：jhmfyjs888@aliyun.com

*通讯作者 Author for correspondence，E-mail：biezl@mail.hzau.edu.cn

Received：2016-09-28；接受日期 Accepted：2016-11-08

Q968.1;S89

A

1674-0858(2017)01-0104-07

苏晓玲，华启云，陈伊凡，等.中华蜜蜂和意大利蜜蜂夏季高温下为长季节栽培设施西瓜授粉行为观察[J].环境昆虫学报，2017,39(1):104-110.