喹烯酮对小新月菱形藻、等鞭金藻3011的毒性效应

刘慧慧，黄会，韩典峰，薛敬林，任传博，张华威，罗晶晶，张秀珍

(山东省海洋资源与环境研究院，山东省海洋生态修复重点实验室，山东 烟台 264006 )

喹烯酮对小新月菱形藻、等鞭金藻3011的毒性效应

刘慧慧，黄会，韩典峰，薛敬林，任传博，张华威，罗晶晶，张秀珍*

(山东省海洋资源与环境研究院，山东省海洋生态修复重点实验室，山东 烟台 264006 )

通过分析喹烯酮对小新月菱形藻(Nitzschiaclosteriumf.minutissima)和等鞭金藻(IsochrysisgalbanaParke 3011)的生长抑制、叶绿素a含量、总超氧岐化酶(T-SOD)活性以及丙二醛(MDA)含量的影响，研究了喹烯酮对两种微藻的毒性效应。实验结果如下：1)喹烯酮对微藻的生长抑制作用随浓度的增大而增大。喹烯酮对小新月菱形藻的24 h-EC50为1.85 mg/L。喹烯酮对等鞭金藻3011的24 h-EC50为0.41 mg/L，表明喹烯酮对等鞭金藻3011的生长抑制作用较小新月菱形藻更敏感。2)暴露24 h后，随着喹烯酮浓度的增大，小新月菱形藻叶绿素a含量下降；而等鞭金藻3011叶绿素a的含量基本不受影响。3)暴露24 h后，两种海洋微藻的总超氧化物歧化酶(T-SOD)活性随着喹烯酮浓度的升高均显著增加(P<0.05)，各实验组丙二醛(MDA)含量也高于对照组，其中等鞭金藻3011对喹烯酮更敏感，说明喹烯酮对两种微藻均能造成氧化胁迫，对细胞造成氧化损伤。研究表明，喹烯酮对两种微藻均具有显著急性毒性效应，对两种微藻而言，喹烯酮属于高毒物质，等鞭金藻3011对喹烯酮更敏感。本研究可为正确评价兽药喹烯酮的使用安全性提供基础数据。[中国渔业质量与标准，2016,6(4):17-22]

喹烯酮；小新月菱形藻；等鞭金藻3011；毒性效应；叶绿素a；T-SOD活性

兽用药物是以抑制动物体内病原菌生长为主要目的而进行研发生产的，因此，这些药物对存在于环境中的其他微生物同样具有潜在危害[1]。兽药进入水环境后会影响水生动植物及微生物的正常生理活动[2]。通过对226种抗生素的水生态毒理性进行的相关研究表明，大部分抗生素对水生生物均有不同程度的毒害作用，其中约有20%的抗生素对藻类极毒[3]。

喹烯酮是新型喹噁啉类药物，具有良好的抗菌作用[4]；由于水溶性低，其用药方式主要为添加到饲料中投喂。研究表明，喹烯酮的生物利用度低，90%以上以原药形式由动物消化道排出[5]，因而会大量地随排水进入海洋环境，然而目前尚未见关于该药物水生态毒理方面的研究报道。

微藻作为水体的初级生产者，其种类多样性和初级生产量直接影响水生态系统的结构和功能，且具有个体小、繁殖快、对毒物敏感等特点，成为监测评价水环境质量的重要指标[6-7]。小新月菱形藻、等鞭金藻3011是水产育苗生产中常用的饵料生物。本实验主要研究了喹烯酮对小新月菱形藻、等鞭金藻3011的毒性效应，旨在为正确评价兽药喹烯酮的使用安全性提供基础数据。

1 材料与方法

1.1 实验仪器

LRH-250光照培养箱(广州医疗器械厂)、DM500生物显微镜(德国徕卡显微系统(上海)贸易有限公司)、U-2900紫外可见分光光度计(日立仪器(上海)有限公司)、TDL-40C离心机(上海安亭科学仪器厂)、JY92-2D型超声波细胞破碎仪(宁波新芝科学仪器厂)。

1.2 实验材料

小新月菱形藻(Nitzschiaclosteriumf.minutissima)和等鞭金藻3011(Isochrysisgalbana)由山东省海洋资源与环境研究院藻种室提供。喹烯酮(含量≥98%，黄色粉末)购于山东康乐动物保健有限公司。总超氧化物歧化酶(SOD)试剂盒、丙二醛(MDA)试剂盒均购自南京建成生物工程研究所。

1.3 实验方法

1.3.1 藻种的培养

实验藻种的培养采用f/2培养液(经高温灭菌备用)，培养温度(22±1)℃，光照强度3 000 lx，光暗比为12 h ∶12 h。预培养3代，镜检细胞正常，进入对数生长期进行实验。

1.3.2 微藻生长抑制实验

实验设计参照经济合作与发展组织(OECD)藻类生长抑制试验方法(No. 201)、美国国家环境保护局(US EPA)藻类毒性试验方法(OPPTS 850.4500)[8]、中国环境保护部《化学品测试方法》(第二版)。以二甲基亚砜(DMSO)为助溶剂，预实验证明DMSO对微藻生长无影响；同时在微藻培养体系中6 h即可消除95%以上的喹烯酮。根据预实验结果，设不同浓度组，同时设不添加喹烯酮和DMSO的对照组，每组3个平行。参照养殖生产中每天早、晚两次投饵的经验，于8:30、16:30向微藻培养体系中添加药物，分别于药物暴露0、24 h取样，于680 nm测吸光值，计算抑制率，用SPSS 13.0软件计算半数效应浓度(EC50)。喹烯酮对小新月菱形藻的生长抑制实验的质量浓度为0.1、0.2、0.5、1.0、1.5、2.0、2.5、3.0、4.0、5.0 mg/L，对等鞭金藻3011的生长抑制实验的质量浓度为0.05、0.1、0.2、0.5、1.0、1.5、2.0 mg/L。1.3.3 喹烯酮对微藻叶绿素a、T-SOD酶活性及MDA含量的影响

根据EC50选择高、中、低3个浓度，以24 h-EC50为中浓度，小新月菱形藻培养体系中喹烯酮质量浓度分别为1.0、2.0、4.0 mg/L；等鞭金藻3011培养体系中喹烯酮质量浓度分别为0.2、0.5、1.0 mg/L，同时设对照组，每组3个平行，药物暴露24 h后取样测OD680，计算细胞密度；离心收集藻细胞，分别测叶绿素a含量、T-SOD活性及MDA含量。

1.4 指标测定1.4.1 藻液的光密度(OD680)与藻细胞密度的相关性

取处于对数生长期的藻液，将其稀释成7个不同的吸光度梯度(OD680= 0.010～0.500)，每个梯度3个平行，分别用分光光度计测OD680、用血球计数板在显微镜下统计藻细胞密度，利用Excel计算OD680与细胞密度之间的线性回归方程。

1.4.2 叶绿素a含量测定

量取藻液20 mL，4 000 r/min离心10 min，收集藻细胞，加入90%丙酮5 mL，漩涡1 min，提取色素，4 ℃避光静置24 h，4 000 r/min离心20 min，取上清液，参照GB 17378.7—2007[9]中分光光度法，依次在664、647、630、750 nm下测定OD值，按式(1)计算叶绿素a含量。

ρchl-a= [11.85(OD664-OD750)-1.54(OD647-OD750)-0.08(OD630-OD750)]×v/N

式(1)

式(1)中，ρchl-a为样品中叶绿素a含量(μg/106cell)；v为提取液定容体积(mL)；N为收集到的藻细胞数量(106cell)。

1.4.3 T-SOD活性及MDA含量测定

粗酶液的提取：将藻液于4 000 r/min离心，收集藻细胞，重新悬浮于适量预冷的0.05 mol/L磷酸盐缓冲液(pH 7.0)，冰浴下超声破碎细胞，超声功率150 W，超声时间30 min，镜检细胞破碎完全，4 ℃保存备用。

T-SOD活性测定、MDA含量测定：参照黄嘌呤氧化酶法[10]测定T-SOD活力，参照硫代巴比妥酸法[11]测定MDA含量。实验均采用南京建成生物工程研究所的总超氧化物歧化酶(SOD)试剂盒、丙二醛(MDA)试剂盒，按照说明书中步骤进行。

1.5 数据处理

1.5.1EC50的计算[12]

比生长率(μ)的计算见式(2)。

μ=(lnNt―lnN0)/(t―t0)

式(2)

式(2)中，Nt和N0分别为t时刻(t)和开始时(t0)的细胞密度。

抑制率的计算公式见式(3)。

抑制率(%)=(μ对照组―μ处理组)/μ对照组×100%

式(3)

式(3)中，μ对照组和μ处理组分别为对照组比生长率和处理组比生长率。

用SPSS 13.0软件经概率单位-浓度对数法计算各时间点喹烯酮对微藻的半数有效剂量EC50。

1.5.2 实验数据处理

实验数据采用Excel 2010和SPSS 13.0进行统计分析，用平均值±标准差(Means±SD)的形式表示。所有的实验数据均进行单因素方差分析(One-Way-ANOVA)，若差异显著(P< 0.05)，则进行Duncan多重比较，并用小写字母标注。

2 结果与分析

2.1 喹烯酮对微藻生长的影响及EC50

不同浓度喹烯酮对两种微藻的生长抑制作用分别见图1。与对照组相比，喹烯酮各实验组中藻细胞的生长均受到不同程度的抑制，DMSO对微藻的生长没有影响。喹烯酮对微藻的生长抑制作用随浓度的增大而增大。

图1 喹烯酮对小新月菱形藻(A)和等鞭金藻3011(B)长的抑制率Fig.1 The inhibition rate of quinocetone to Nitzschia closterium f. minutissima (A) and Isochrysis galbana Parke 3011 (B)

在24 h暴露实验中，低浓度喹烯酮(0.1 mg/L)对小新月菱形藻的生长抑制不明显(P> 0.05)，随着喹烯酮浓度的增大，生长抑制作用增强，高浓度的喹烯酮(≥ 4 mg/L)几乎完全抑制了藻细胞的生长。喹烯酮对小新月菱形藻的24 h-EC50为1.85 mg/L。

喹烯酮对等鞭金藻3011的生长抑制规律与小新月菱形藻相似，抑制率随着喹烯酮浓度的增大和暴露时间的延长而增强。0.1 mg/L喹烯酮已显著抑制生长(P< 0.05)；喹烯酮浓度≥1 mg/L时，则几乎完全抑制了该藻的生长。喹烯酮对等鞭金藻3011的24 h-EC50为0.41 mg/L，表明喹烯酮对等鞭金藻3011的生长抑制作用较小新月菱形藻更敏感。

2.2 喹烯酮对微藻叶绿素a含量的影响

喹烯酮能影响小新月菱形藻的光合作用色素，随着喹烯酮质量浓度的增大，藻体叶绿素a含量下降。结果见表1。

表1 喹烯酮对小新月菱形藻叶绿素a含量、T-SOD活性、MDA含量的影响

Tab.1 Effects of quinocetone on contents of chlorophyll a, activities of T-SOD and contents of MDA inNitzschiaclosteriumf.minutissima

指标Index喹烯酮质量浓度/(mg·L-1)Massconcentrationofquinocetone01．02．04．0ρchl-a/(μg·10-6cell)0．26±0．03a0．23±0．03ab0．22±0．02ab0．19±0．02bT-SOD/(U·10-6cell)0．123±0．009a0．159±0．011b0．164±0．008b0．187±0．007cMDA/(nmol·10-6cell)3．38±0．31a4．06±0．41a5．73±0．27b6．58±0．48c

注：不同字母表示差异显著(P<0.05)。下同。

喹烯酮基本不影响等鞭金藻3011的光合作用色素，不同质量浓度喹烯酮实验组，藻体叶绿素a含量没有差异，结果见表2。

2.3 喹烯酮对微藻T-SOD活性的影响

喹烯酮能导致小新月菱形藻、等鞭金藻3011体内T-SOD活性增加，暴露24 h后各组T-SOD活性见表1和表2。

由表1可见，喹烯酮暴露24 h后，小新月菱形藻各实验组T-SOD活性显著高于对照组，中、低浓度组T-SOD活性差异没有统计学意义，高浓度(4 mg/L)组T-SOD活性最高，与其他组差异显著(P< 0.05)。由表2可见，喹烯酮暴露24 h后，等鞭金藻3011各实验组T-SOD活性高于对照组，但只有高浓度(1 mg/L)组具有统计学显著性差异(P< 0.05)。

2.4 喹烯酮对微藻MDA含量的影响

喹烯酮能导致小新月菱形藻、等鞭金藻3011体内MDA含量增加，暴露24 h后各组MDA含量如表1和表2所示。

由表1可见，喹烯酮暴露24 h后，小新月菱形藻各实验组MDA含量高于对照组，低浓度(1 mg/L)组与对照组没有统计学差异，中、高浓度组差异显著(P<0.05)。由表2可见，喹烯酮暴露24 h后，等鞭金藻3011各实验组MDA含量高于对照组，随着喹烯酮质量浓度增大，MDA含量出现先升高、后略有降低的趋势，与T-SOD的变化趋势相对应。

表2 喹烯酮对等鞭金藻3011叶绿素a含量、T-SOD活性、MDA含量的影响

Tab.2 Effects of quinocetone on contents of chlorophyll a, activities of T-SOD and contents of MDA inIsochrysisgalbanaParke 3011

指标Index喹烯酮质量浓度/(mg·L-1)Massconcentrationofquinocetone00．20．51．0ρchl-a/(μg·10-6cell)0．65±0．070．66±0．060．62±0．080．63±0．08T-SOD/(U·10-6cell)0．159±0．010a0．193±0．014a0．196±0．022a0．240b±0．027MDA/(nmol·10-6cell)3．38±0．314．06±0．41a5．73±0．27b6．58±0．48c

3 讨论

3.1 喹烯酮对微藻的急性毒性效应

目前关于喹烯酮的急性毒性研究常见于大鼠[13]、小鼠[14]、猪[15]等，对水生生物的毒性研究报道较少。本研究探讨了喹烯酮对小新月菱形藻、等鞭金藻3011两种常见的海洋微藻的急性毒性效应，为喹烯酮的生态风险评价提供依据。本研究结果喹烯酮对小新月菱形藻的24 h-EC50为1.85 mg/L；对等鞭金藻3011的24 h-EC50为0.41 mg/L。根据HJ/T 154—2004《新化学物质危害评估导则》[16]中的评判标准(LC50/EC50(mg/L)≤1为极高毒性，1

3.2 喹烯酮对微藻光合作用的影响

光合作用是植物、藻类赖以生存的、最基础的生化过程，是利用光合色素将水和CO2转化为氧气和维持藻类正常生长的有机物的过程。藻类常见的3种叶绿素是叶绿素a、b和c，叶绿素a在一切浮游藻类里大约占有机物干质量的l%～2%[18]。叶绿素a作为主要光合色素，参与光合作用中光能的吸收、传递和转化，因此，叶绿素含量变化很大程度上决定藻类光合作用强度，在植物光合作用中起着关键性的作用[19]。刘霞等[20]、Megharaj等[21]、Ebenezer等[22]研究发现壬基酚、西维因、除草剂等均可对海洋微藻光合作用产生不利影响。研究污染物对海洋微藻光合作用的影响，是研究污染物海洋生态效应的基础工作之一，然而，目前尚未见喹烯酮对海洋微藻光合作用影响的研究报道。本研究结果表明，喹烯酮对小新月菱形藻叶绿素a含量有影响，暴露24 h后，随着喹烯酮浓度的增大，小新月菱形藻叶绿素a含量下降，但是没有统计学差异，推测喹烯酮对小新月菱形藻的生长抑制可能与抑制叶绿素的形成、进而抑制光合作用有关；而等鞭金藻3011叶绿素a的含量基本不受喹烯酮浓度的影响，说明喹烯酮对两种微藻生长抑制的机理可能不同。

3.3 喹烯酮对微藻的氧化胁迫

抗氧化防御系统是需氧生物长期进化过程中发展起来的防御过氧化损伤的系统，是生物体内重要的活性氧清除系统[23]。SOD是抗氧化防御系统中重要的酶，能催化生物体内的超氧自由基(O2·-)发生歧化反应，生成H2O2与O2，是机体内O2·-的天然消除剂[24]。喹烯酮在动物体内的代谢主要是通过脱氧等氧化还原反应[25]，会对动物造成氧化胁迫，使SOD活性增强，然而目前尚未见到喹烯酮对植物或藻类SOD活性影响的研究报道。本实验研究了喹烯酮对两种海洋微藻T-SOD活性的影响，结果表明，暴露24 h，各实验组微藻的T-SOD活性均显著高于对照组，说明喹烯酮对海洋微藻造成了不同程度的氧化胁迫，这与文献[26]报道的喹烯酮对海参造成氧化损伤相一致。

MDA是生物膜中的多种不饱和脂肪酸在活性氧自由基的攻击下形成的脂质过氧化产物，其含量高低基本反映了藻细胞内脂质过氧化程度，间接地反映出细胞氧化损伤的程度[10]。本研究结果表明，喹烯酮暴露24 h后，各实验组MDA含量均高于对照组，其中等鞭金藻3011实验组MDA含量随着喹烯酮浓度的增大出现先升高、后略有下降的趋势，与T-SOD活性的变化趋势相对应，体现了等鞭金藻3011对喹烯酮氧化胁迫的响应。

虽然各实验组T-SOD活性显著高于对照组，但是各实验组MDA含量仍高于对照组，说明微藻体内诱导产生的抗氧化酶不足以及时清除喹烯酮造成的活性氧自由基，细胞脂质过氧化作用加剧。推测喹烯酮对微藻的毒性可能因为氧化产生的有毒代谢产物积累，造成细胞氧化损伤。

4 结论

喹烯酮对小新月菱形藻、等鞭金藻3011生长抑制作用随浓度增大而增大，喹烯酮对小新月菱形藻的24 h-EC50为1.85 mg/L，对等鞭金藻3011的24 h-EC50为0.41 mg/L，表明喹烯酮对等鞭金藻3011的生长抑制作用较小新月菱形藻更敏感。其中，对小新月菱形藻而言，喹烯酮属于高毒物质，对等鞭金藻3011而言，其属于极高毒物质。暴露24 h后，随着喹烯酮浓度的增大，小新月菱形藻叶绿素a含量下降；而等鞭金藻3011叶绿素a的含量基本不受影响。喹烯酮对两种微藻均能造成氧化胁迫，对细胞造成氧化损伤，暴露24 h后，两种海洋微藻的总超氧化物歧化酶(T-SOD)活性随着喹烯酮浓度的升高均显著增加，各实验组丙二醛(MDA)含量也高于对照组，其中等鞭金藻3011对喹烯酮更敏感。

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Toxic effects of quinocetone onNitzschiaclosteriumf.minutissimaandIsochrysisgalbanaParke 3011

LIU Huihui, HUANG Hui, HAN Dianfeng, XUE Jinglin, REN Chuanbo, ZHANG Huawei, LUO Jingjing, ZHANG Xiuzhen*

(Shandong Marine Resource and Environment Research Institute, Shandong Province Key Laboratory of Restoration for Marine Ecology, Yantai 264006, China)

Toxic effects of quinocetone onNitzschiaclosteriumf.minutissimaandIsochrysisgalbanaParke 3011 were studied through the following indexes: growth inhibition, contents of chlorophyll a, activities of the total superoxide dismutase (T-SOD) and contents of malondialdehyde (MDA). The results showed thatIsochrysisgalbanaParke 3011 was more sensitive to the growth inhibition effect of quinocetone thanNitzschiaclosteriumf.minutissima. After 24 h exposure to quinocetone, contents of the chlorophyll a ofNitzschiaclosteriumf.minutissimadecreased significantly with the increase of quinocetone concentration, whereas the contents of the chlorophyll a ofIsochrysisgalbanaParke 3011 remain unchanged. The activities of T-SOD increased significantly in tandem with quinocetone concentration; the contents of MDA in all the experimental groups were higher than that of the control group. It showed that the oxidative stress and the oxidative damage emerged with exposure to quinocetone. The purpose of the study is to provide basic data for the safety evaluation of quinocetone. [Chinese Fishery Quality and Standards, 2016, 6(4):17-22]

quinocetone；Nitzschiaclosteriumf.minutissima;IsochrysisgalbanaParke 3011; toxic effects; chlorophyll a; T-SOD activity

ZHANG Xiuzhen，zxz0535501@126.com

2016-03-04；接收日期：2016-04-23

山东省科学技术发展计划项目(2012GHY11517)；山东省现代农业产业技术体系贝类产业创新团队、藻类产业创新团队(SDAIT-14-08，SDAIT-26-05)；山东省水生动物营养与饲料泰山学者岗位资助项目

刘慧慧(1981-)，女，副研究员，研究方向为水产品质量安全与标准化，liuhh615@163.com 通信作者：张秀珍，研究员，研究方向为水产品质量安全与标准化，zxz0535501@126.com

S94；X171.1

A

2095-1833(2016)04-00017-06