鱼虾混养池中蓝藻群落结构及其微囊藻毒素含量变化

陈妍妍，黎春昶，李长玲，黄翔鹄，朱雪冰

（1.广东海洋大学水产学院，广东 湛江 524088； 2.浙江粤海饲料有限公司，浙江 嘉兴 314103）

鱼虾混养池中蓝藻群落结构及其微囊藻毒素含量变化

陈妍妍1，黎春昶2，李长玲1，黄翔鹄1，朱雪冰1

（1.广东海洋大学水产学院，广东 湛江 524088； 2.浙江粤海饲料有限公司，浙江 嘉兴 314103）

对广东省中山市三角镇的低盐度鱼虾混养池进行连续采样分析，结果表明，混养池中的蓝藻主要有螺旋藻（Spirulina sp.），鱼腥藻（Anabaena sp.），颤藻（Oscillatoria sp.）、铜绿微囊藻（Microcystis aeruginosa）等，其中盐泽螺旋藻的优势度为 0.52～0.73。蓝藻是水体中的优势微藻种群，蓝藻细胞数量占微藻细胞数量的88%～99%，蓝藻细胞数为0.99×109～5.89×l09cell/L。混养池微藻多样性指数（H’）为1.16～2.49，养殖水体处于中度污染状态。溶解性无机氮的质量浓度为0.13～2.30mg/L，正磷酸盐质量浓度为0.25～2.39mg/L，化学需氧量的质量浓度为1.94～13.79mg/L。微囊藻毒素（MC-LR）在水中质量浓度为0.18～0.79 μg/L。蓝藻细胞数量与化学需氧量之间呈显著的正相关关系，表明蓝藻的生长情况与养殖池中的有机污染程度有密切联系，低盐度的富营养化的水体能促进蓝藻的生长，成为微藻群落中的优势种群。MC-LR的质量浓度与蓝藻细胞数量之间无显著相关。

蓝藻；环境因子；微囊藻毒素（MC-LR）；鱼虾混养

养殖过程中人工施肥和过量投饵而致使养殖池水体富营养化是蓝藻水华频频爆发的主要原因[1]。营养盐是限制混养池初级生产力的主要因素，表明营养盐等水质指标的变化是影响微藻群落结构组成及生长繁殖的关键因子[2]。查广才等[3]发现在珠江三角洲的虾池以铜绿微囊藻为优势种的养殖水体可致使对虾发病，彭聪聪[4]在半集约化养殖虾池内发现颤藻细胞数量超过微藻总细胞量的一半以上时，凡纳滨对虾会出现发病的症状，而一定浓度颤藻能显著降低凡纳滨对虾幼虾的存活率[5]。蔡增山[6]指出能严重降低对虾养殖成活率的对虾早期死亡综合症（EMS）往往伴随着蓝藻水华而发生，蓝藻的大规模暴发是对虾出现EMS的原因之一。相当多的学者对虾池的微藻群落的构成和变化进行了研究[4,7-9]，而针对养殖池中蓝藻种群的结构特点及其影响因素的研究报道甚少。养殖池中蓝藻的大量繁殖会引起水质败坏，影响对虾的健康养殖。本研究旨在分析低盐度鱼虾混养池内浮游微藻的群落构成、水质因子及蓝藻毒素的变化情况，为在鱼虾养殖过程中对蓝藻生物进行有效调控提供参考数据。

1 材料与方法

1.1 采样地点与方法

在广东省中山市三角镇的低盐度的鱼虾混养池内选择 2个混养池进行采样。混养池水深为1.4～1.6 m，面积为0.27 hm2，于2014年9月3日投放2万尾凡纳滨对虾，30～40尾草鱼和鲫鱼。

于2014年11月7日至11月13日，蓝藻暴发期内进行每天连续采样，采样期间对虾的平均体质量为（6 ± 1.2）g，草鱼平均体质量为（750 ± 30）g，鲫鱼的平均体质量为（950 ± 20）g。采样时间为上午9：00～10：00之间，以长方形混养池四周角落离岸1 m处及混养池中央作为采样点，取离水面0.5 m处的1 L水样，将各个采样点的水样混合在一起，取1 L混合水样用作微藻定性定量分析，加入10mL的鲁哥氏液和20mL甲醛混合均匀后遮光保存；取1 L混合水样用作水质指标分析和MC-LR的测定。

1.2 指标的测定

1.2.1 微藻的定性定量分析 定性分析：在光学显微镜下参考《中国淡水藻类—系统、分类及生态》和《藻类学》[10-11]等资料对微藻进行鉴定。

定量分析：将水样充分摇匀，准确吸取0.lmL样本注入计数框中，小心盖上盖玻片，保证计数框内无气泡和无样品溢出。然后在10×40倍的显微镜下计数。测量颤藻的细胞数量2次，若两次测量结果误差超过20%，则测量第3次，取平均值。

计算水样中微藻数量的公式如下[12]：

公式中，Cs为计数框面积（mm2）；Fs为一个视野的面积（mm2）；Fn为计数的视野数；V为1 L水样的体积（mL）；v为计数框容积（mL）；Pn为Fn个视野中，所计数到的浮游微藻个体数。

1.2.2 水质评价指标

（1）优势度指数[13]

公式中，N为样品中浮游微藻的藻细胞总数；Ni为该采样点中第i种浮游微藻的藻细胞数；d为优势度指数。

（2）香农多样性指数[14]

公式中，s为物种数；Pi为属于种i的个体在全部个体中的比例；H′为物种的香农多样性指数。

H′＞3时为清洁水体； 2＜H′＜3是轻度污染水体；1＜H′＜2是中度污染水体；0＜H′＜1是重度污染水体，重度污染水体的H’=0。

（3）藻类现存量指标[15]：

微藻细胞数量（cell/mL）：＜ 300为贫营养，300～ 1000为中营养，＞ 1 000为富营养。

1.2.3 水质指标的测定 将水样摇动均匀后，取一部分水样经0.45μm滤膜过滤，用于测定铵态氮、硝酸态氮、亚硝酸态氮、溶解性正磷酸盐和尿素；另外的水样不过滤，用于测定化学需氧量。铵态氮测量方法采用水杨酸-次氯酸盐光度法；硝酸态氮测量方法采用紫外分光光度法；亚硝酸态氮测量方法采用 N-（1-萘基）-二乙胺光度法；可溶性无机氮为铵态氮、硝酸态氮与亚硝酸态氮之和。溶解性正磷酸盐测量方法采用钼锑抗分光光度法；化学需氧量测量方法采用重铬酸钾法，具体实验步骤参考文献[16]。尿素方法采用二乙酰一肟法，具体实验步骤参考文献[17]。

1.2.4 MC-LR含量的测定 将水样摇动均匀后，取一部分水样经0.45μm滤膜过滤，然后按照MC-LR酶联免疫检测试剂盒（北京金达清创环境科技有限公司）的实验步骤测定MC-LR含量。

1.3 数据统计与分析

采用 CANOCO软件包进行多变量冗余分析（RDA），分析蓝藻与溶解性无机氮、溶解性正磷酸盐、尿素和化学需氧量的关系；使用OriginPro 8.5绘制图表。

2 结果与分析

2.1 混养池中蓝藻的种群组成与数量的变化

由图1可知，蓝藻是水体中的优势微藻种群，主要有螺旋藻（Spirulina sp.），鱼腥藻（Anabaena sp.），颤藻（Oscillatoria sp.）、铜绿微囊藻（Microcystis aeruginosa）等，在A池中，蓝藻细胞数量占微藻细胞数量的88%～99%，蓝藻细胞数量为1.0×109～5.9×l09cell/L，蓝藻数量在采样的第2天达到最大值，在第3天大幅度下降，其蓝藻数量仅为第2天的33%，随后蓝藻数量小幅度波动，维持在较低水平。在B池中，蓝藻细胞数量占微藻细胞数量的95%～99%，蓝藻数量为1.3×109～3.3× l09cell/L，蓝藻数量在采样的第1天较低，但在第2天达到最大值，升幅达64%，随后蓝藻数量缓慢下降，到第7天时，其蓝藻数量与第1天采样的蓝藻数量相近。在混养池一个养殖周期内，随着外界环境条件（光照、温度、盐度等）变化，水体中浮游生物会形成不同的群落结构，适应环境条件的种类生长繁殖速度会很快，从而成为混养池中的优势种群。混养池中蓝藻数量至少在 1.0×109cell/L以上，根据藻类现存量水质评价指标评价[15]，对虾养殖水体属于富营养化状态。蓝藻之所以成为微藻群落的主要组成与水体中的盐度密切相关，在高盐度的养殖虾池中，在养殖初期水体中的微藻一般是硅藻占有绝对优势，但随着盐度人为性或自然的因素（降雨）逐渐下降和营养物质的增多，蓝绿藻便会取代硅藻，成为微藻群落的主体[7]。查广才等[9]和刘孝竹[18]等发现低盐度虾池中绿藻为常见种类，但蓝藻在养殖后期多演变成为主要的优势种群，在种类和数量上占绝对优势。谢立民等[19]也研究发现，低盐度的土池更利于喜淡水的蓝藻生长繁殖。笔者认为，在养殖水体中，蓝藻会形成优势种群是一种普遍的现象，因为水体盐度较低，本研究中采样的混养池水体盐度为1～2，养殖水源主要来自淡水。并且蓝藻广泛分布于淡水和海水中。另外在对虾养殖中后期的富营养化程度会逐渐加深，所以喜肥和耐污染的蓝藻便大量繁殖，在微藻总体数量上占有绝对的优势。蓝藻的大量繁殖能多方面引起水体的生态功能严重退化，包括降低水体透明度；引起水体pH值过高；下降水中的含氧量；产生次生代谢物—蓝藻毒素；降低水体生物多样性，导致水质环境不稳定[8,25]。

图1 混养池中的微藻总数、蓝藻总数及多样性指数的变化Fig.1 Ⅴariation of algal quantities，cyanobacteria quantities and diversity indices

2.2 混养池中微藻的多样性指数的变化

如图1所示，在A池中微藻的多样性指数与蓝藻总数关联较密切，在第3天蓝藻总数大幅度下降时，多样性指数明显上升，然后小幅度下降，波动不大。而B池在第2天蓝藻总数大幅度上升时，微藻的多样性指数明显下降，然后小幅度上升，波动不大。表明微藻的多样性指数与蓝藻数量的变化密切相关。微藻多样性指数的变化可以作为评价养殖水体的污染程度的一个极其重要和常用的指标。何青[20]的研究也发现虾池水体中微藻群落的多样性可以通过优势种的种类数和细胞数调节。另外根据池塘微藻根据多样性指数（H′）对水质污染程度的评价标准，混养池微藻多样性指数（H′）为1.16～2.49，养殖水体处于中度污染状态。多样性指数较低，且在采样期间大幅度变化，表明群落结构较为脆弱，功能还没完善，意味着水质的不稳定性提高。Li等[21]实验结果也表明微藻多样性指数的提高，也即是微藻群落异质性的提高，有利于通过物种间的竞争关系来控制蓝藻的过度繁殖，从而间接减少蓝藻毒素的合成。根据资料显示，养殖池中蓝藻大量生长繁殖，使透明度下降，溶氧量大大减少，促使水质的恶化[8]，而且部分蓝藻具有产毒特性，产生的毒素不仅对其他微藻的生长有抑制的作用，促使微藻多样性指数下降和水质不稳定性增加[22]，还对对虾有毒害的作用，能造成减产甚至引起病害导致失收等经济损失[3,5]。

2.3 混养池中蓝藻的优势种

如表1所示，通过对混养池内水样分析，一共检测出5门藻类，29种。其中盐泽螺旋藻的优势度平均为0.73（A池）和0.52（B池），铜绿微囊藻的优势度为 0.21（B池），是混养池中的优势种，而其他种类属于常见种或稀有种。优势度（dominance）是用以表示一个种在群落中的地位与作用。优势种是在群落中地位最重要、作用最大的物种。它能高度适应自己所处的环境，并能调控生物群落的组成结构及其环境条件[7]。根据Berger-Parker优势度指数[13]，将优势度大于0.10的微藻种类定为优势种，在0.01～0.10之间定为常见种，小于0.01的定为稀有种。盐泽螺旋藻占绝对的优势度，表明盐泽螺旋藻的生长控制着整个微藻群落的变化趋势。因为当优势度越大，表明在群落内物种的种类和数量分布越不均匀，多样性指数越低，所以优势种的地位越突出。混养池中微藻种类数一般比自然海区的少，微藻的多样性指数也比自然海区低，所以其优势种也和自然海区有所差异[23]。这是由水体中的盐度和富营养化程度所决定的。在养殖的中后期，随着盐度逐渐下降和营养物质的增多，混养池中优势种主要以喜肥、耐污的蓝藻为主，微藻种类较少，优势突出和单一，整个微藻群落处于不稳定状态，若蓝藻出现“倒藻”情况，则可能在极短的时间内破坏整个微藻群落的结构和功能，造成水质败坏，甚至出现养殖失败的例子[24]。

表1 混养池中微藻群落的组成及优势度Table.1 The distribution and the dominance of the species of Cyanobacteria

2.4 混养池中产毒蓝藻与MC-LR的变化

如图 2可知，产毒蓝藻的数量与微囊藻毒素（MC-LR）含量的变化并没有明显的对应关系。毒素浓度较低，A池和B池的毒素浓度均在1.0 μg/L以下。A池的毒素浓度在采样前期较稳定，而在采样后期有小幅度升降，变化的范围在 0.29～0.79之间；B池毒素浓度在采样前期缓慢上升，随后缓慢下降，但变化的范围不大，在 0.18μg/L～0.43 μg/L之间。在蓝藻中，有许多属种可以作为有毒蓝藻水华爆发的指示生物，例如微囊藻属、鱼腥藻属、颤藻属、念珠藻属等的某些种类[25]。在本实验中，产毒蓝藻包括颤藻属、鱼腥藻属和铜绿微囊藻。倪婉敏[26]在研究杭州市临安青山湖水库的MC产生机制与水质相关性时，发现蓝藻生物量是MC产生的主要调控因子之一。鲍忠祥[27]研究滇池中蓝藻及其毒素的时空分布特征时，发现蓝藻水华和MC的产生之间呈极显著的正相关关系，相关系数高达0.944。但在本实验中，产毒蓝藻数量与MC浓度的变化并没有密切的关系。这可能是由于在自然水体中MC浓度的变动不仅受到产毒蓝藻的生长情况制约，还受到能降解毒素的外界因子影响，其降解的主要途径是光降解，其次是微生物降解、生物积累和颗粒物吸附[28]。

图2 混养池中产毒蓝藻总数和MC-LR质量浓度的变化Fig.2 Ⅴariation of toxic cyanobacteria quantities and microcystin content in shrimp ponds

2.5 混养池中氮磷的变化

由图3、图4可知，A池和B池溶解性无机氮和正磷酸盐含量随着时间的延长而逐渐上升。溶解态无机氮由铵态氮、亚硝态氮和硝态氮等组成，是水体中氮营养盐存在的常见形式，有机氮主要包括蛋白质、核酸、氨基酸、尿素、腐植酸等物质[29]。一般微藻最先利用溶解态无机氮[29]和无机磷[30]，然后才是有机氮和有机磷。A池和B池溶解性无机氮和正磷酸盐含量快速上升可能是与采样第3、4天蓝藻总数大幅度下降有关，由于蓝藻是微藻群落的构成的主要部分，蓝藻数量降低，溶解性无机氮和正磷酸盐的补充量大于消耗量，所以造成水体中溶解性无机氮和正磷酸盐含量迅速累积。梁伟峰等[31]认为营养盐的浓度与微藻的密度往往成负相关，从而成为混养池初级生产力的限制因素。宋淑华[32]研究表明微藻细胞数量与溶解态无机氮之间呈显著性负相关关系，但与其他环境因子并无明显的相关关系。吴凯[33]也发现正磷酸盐含量与蓝藻的生物量密切相关，每当正磷酸盐的含量上升或下降，蓝藻生物量便会相应地下降或上升。表明溶解性无机氮和正磷酸盐含量的变动与蓝藻生长情况密切相关。

图3 混养池中的溶解性无机氮的变化Fig.3 Ⅴariation of dissolved inorganic nitrogen in shrimp ponds

图4 混养池中的正磷酸盐的变化Fig.4 Ⅴariation of orthophosphate in shrimp ponds

如图5所示，A池的尿素含量波动较大，从一开始上升到最大值，然后快速下降，随后又缓慢上升。B池的尿素含量较为稳定，波动幅度较小。但是尿素含量与蓝藻数量的变化并没有明显的对应关系，可能是蓝藻优先利用水体中溶解性无机氮作为氮源，造成尿素含量的变化并没有对应蓝藻数量的变化。

图5 混养池中的尿素的变化Fig.5 Ⅴariation of urea in shrimp ponds

2.6 混养池中化学需氧量的变化

由图6可知，A池的化学需氧量波动较大，从一开始上升到最大值，为 13.79mg/L，然后快速下降，随后又缓慢上升。B池的化学需氧量在刚开始的变化情况与A池较为相似，在第2天达到峰值，为8.62mg/L，随后缓慢下降。根据图7的相关性分析和图8的RDA分析可知，在混养池水体中，蓝藻数量与化学需氧量之间呈显著的正相关关系（P＜0.05）。其线性方程如下：

蓝藻水华暴发时，水体会出现溶解氧含量下降、pH值升高、化学需氧量大幅度上升等特征[34]。化学需氧量是检测水质受污染状况的常用指标之一，能够有效地反应水体中有机物含量[29]。混养池水体中有机物的主要来源于残余的饲料、对虾排泄物和死去的生物有机体。刘孝竹[8]的研究表明颤藻的藻细胞密度和水体中化学需氧量存在着正相关关系，虾池中丰富的有机质为颤藻类提供了优势的生长环境。麦贤杰等[35]发现化学耗氧量范围在2～6mg/L之间水质条件会比较有利于对虾生长和产量的提高，若高于这个浓度范围，则容易引发对虾病害。在本实验中，蓝藻总数与化学需氧量之间呈显著的正相关关系。在采样的第3天水体中化学需氧量开始大幅度减少后，蓝藻数量也做出相应的变化，开始大量地减少，表明水体中的有机物是蓝藻进行生长繁殖的物质基础，有机物的减少势必影响蓝藻的长势。所以在养殖过程中保持适合的养殖密度和合理投饵是减少水体中有机物含量，从而控制蓝藻生物进行生长繁殖的可行方法。

图6 混养池中的化学需氧量的变化Fig.6 Ⅴariation of COD in shrimp ponds

图7 蓝藻细胞总数与化学需氧量之间的相关性Fig.7 Correlation between the cyanobacteria and COD

图8 微藻群落与环境因子RDA分析Fig.8 RDA analysis between microalgae community and environmental factors

3 结论

蓝藻爆发阶段高密度低盐度的养殖池微藻群落有如下表现：

（1）微藻主要有5门藻类，29种，混养池微藻多样性指数为1.16～2.49，水体处于富营养化状态；

（2）混养池以喜肥、耐污的蓝藻为优势种群，蓝藻数量占微藻数量的88%以上，其中盐泽螺旋藻的优势度为0.53～0.73，优势种突出和单一；

（3）产毒蓝藻数量与MC-LR浓度的变化并没有密切的关系；

（4）蓝藻数量与化学需氧量之间呈显著的正相关关系，与溶解性无机氮和正磷酸盐含量的变动密切相关，但与尿素含量并无明显的相关关系。

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（责任编辑：陈庄）

Cyanobacteria and Changes in the Content of Microcystin in the Shrimp Ponds

CHEN Yan-yan1，LⅠ Chun-chang2，LⅠ Chang-ling1，HUANG Xiang-hu1，ZHU Xue-bing1
（1.Fisheries College of Guangdong Ocean University,Zhanjiang 524088,China; 2.Zhejiang Yuehai Feed Company Limited,Jiaxing 314103，China）

Farming often fails because of mass-production of cyanobacteria in low-salinity ponds with high density.By sampling continuously in low-salinity shrimp ponds of Sanjiao Town,Zhongshan City,Guangdong Province,we found that the main cyanobacteria in the shrimp pond were Spirulina sp.,Anabaena sp.,Oscillatoria sp.,Microcystis aeruginosa and so on,and the dominance of Spirulina subsalsa was 0.52–0.73.Cyanobacteria became dominant species in the water body，accounting 88% –99% of microalgae quantity.Cyanobacteria quantity ranged from 0.99×109–5.89×l09cell/L.Shannon-Wiener index of microalgae ranged from 1.16 –2.49,the state of shrimp pond was moderate pollution.The concentration of DⅠN,PO4-P and COD were 0.13 –2.30mg/L，0.25 –2.39mg/L and 1.94 –13.79mg/L，respectively.The concentration of MC-LR was 0.18 –0.79 μg/L.According to the results of multiple regression analysis,cyanobacteria quantities was positively correlated with COD.The results indicated that the growth condition of cyanobacteria was closely related to organic pollution in shrimp ponds,and low-salinity eutrophicatived water body can accelerate the growth of cyanobacteria,which made it become the dominant species in microalgae community.However，the concentration of MC-LR was not sinificantly correlated with cyanobacteria quantity.

cyanobacteria; environmental factors; microcystin（MC-LR）；Synchronous farming of fish and shrimp

S917.3

A

1673-9159（2016）06-0052-07

10.3969/j.issn.1673-9159.2016.06.009

2016-05-21

公益性行业（农业）科研专项（201203083）；广东省海洋渔业科技推广专项（A201308B10）；广东省海洋渔业科技与产业发展专项（A201508B08）

陈妍妍（1989—），女，硕士研究生，研究方向为水域生态。

李长玲,女,教授，研究方向为水域生态。E-mail:ybcl901@126.com