重庆市男性PAHs和PAEs暴露与男性精液质量的相关性分析

崔志鸿，曹佳

第三军医大学 毒理学研究所，重庆 400038



重庆市男性PAHs和PAEs暴露与男性精液质量的相关性分析

崔志鸿，曹佳

第三军医大学 毒理学研究所，重庆 400038

多环芳烃(polycyclic aromatic hydrocarbons, PAHs)和邻苯二甲酸酯(phthalate esters, PAEs)是三峡库区水中主要有机污染物。为探讨这2类化学物对三峡库区男性精液质量的影响，课题组于2007年在三峡库区6个区县进行了男性生殖健康的流行病学调查。调查中共收集到有效样本1 346例，对所有样本进行了精液常规检测，选取了冬季采样的232例标本进行了尿液中4种PAHs代谢产物和5种PAEs代谢产物含量的检测，并对这些样本的精子细胞凋亡(Annexin V/PI双标法)和精子脱氧核醣核酸(DNA)损伤(彗星电泳法)进行了检测。运用Spearman等级相关，多元线性回归和logisitic回归分析等方法分析了PAHs和PAEs代谢产物与精液常规指标、精子细胞凋亡、精子DNA损伤的相关关系。结果显示，1 346名三峡库区健康男性精液常规5项指标全部达到世界卫生组织(WHO)标准的比率仅为38.9%。PAHs代谢产物的含量与男性精液常规指标间未发现相关关系，但某些PAHs代谢产物水平与精子凋亡参数及精子DNA损伤指标有一定的关联性，随着尿中PAHs代谢产物浓度的增加，正常未发生凋亡的精子减少，精子DNA的损伤增加。未发现PAEs代谢产物与精液各项参数间的相关关系。本研究结果表明，在重庆市健康育龄男性中PAHs与PAEs的暴露与精液常规指标间没有明确的相关关系，但PAHs暴露与精子DNA损伤显著相关。为明确PAHs的暴露对精子DNA的损伤作用，有必要进行较大规模的队列研究以进行验证。

PAHs；PAEs；男性；精液质量；重庆市

Received 1 December 2015 accepted 26 January 2016

三峡成库后，库区水中有害物质对生态环境和库区居民的健康影响受到了广泛关注。从2000年以来，第三军医大学毒理学研究所联合重庆大学、西南大学、重庆医科大学、重庆市环境科学研究院等科研团队，对重庆市和三峡库区水中的多种持久性有毒物质(persistent toxic substances, PTS)，包括持久性有机污染物(persistent organic pollutants, POPs)、放射性同位素、重金属以及微囊藻毒素等重点污染物进行了检测。结果显示，三峡水库成库前和成库后放射性同位素、重金属、微囊藻毒素以及持久性有机污染物中的二恶英类化学物(包括二恶英、呋喃、多氯联苯)等污染物均处于较低水平，没有超过相关环境标准[1-4]。只有持久性有机污染物中的多环芳烃类(polycyclic aromatic hydrocarbons, PAHs)和邻苯二甲酸酯类(phthalate esters, PAEs)化学物的检出率及检出量较高[5-8]。我们团队随后用水中有机提取物对实验动物和培养细胞进行了一系列毒理学实验，结果显示，三峡库区水中有机提取物对实验动物的神经系统、免疫系统、生殖系统均有损伤作用，其中以对雄性生殖系统的损伤最为显著[9-11]。鉴于库区水中主要有机污染物为PAHs和PAEs，而雄性生殖系统是2类化学物共同的敏感靶器官，从2007年起，研究团队围绕这2类化学物的雄性生殖毒性进行了系列研究。

1 三峡库区育龄男性生殖健康的流行病学研究 (Male reproductive health epidemiological study in the Three Gorges Reservoir area)

2007年，课题组在三峡库区重庆段上、中、下游中抽取巫山县、云阳县、忠县、万州区、沙坪坝区、南岸区为研究现场(图1)，与当地生殖中心合作，从2007年5月至12月，共收集精液标本1 976例，其中630例由于患有泌尿生殖系统疾病或其他慢性疾病，禁欲时间不符合要求(﹤2 d或>7 d者)，采精失败，未能收集到全部精液样本等原因被排除。最终纳入的符合全部研究要求的样本数为1 346例。所有研究对象在了解研究内容后签署了知情同意书，对所有研究对象的生物样本进行了采集，并进行了完整的体格检查，完成了一份包括个人基础资料、生活习惯、职业和环境暴露、遗传危险因素、性功能与生殖功能、疾病史和体力活动的调查问卷。所有精液标本均在生殖中心采集，并在2 h内完成精液常规检测。运用计算机辅助精子分析(CASA)技术，对

1 346例健康中青年男性精液进行了精液常规参数分析，包括精液量、pH值、精子密度、总精子数、精子活力、正常形态精子率等指标。并对三峡库区中青年男性与生殖健康相关的生活及环境因素进行了分析[12,13]。

研究结果显示，重庆地区人群符合世界卫生组织(WHO，第四版)精液质量标准的仅占61.1%。略低于国内其他地区，与欧美国家相比，也存在明显差别[12]。采用多元线性回归方程分析精液常规指标的影响因素，结果显示季节和禁欲时间会对精液常规参数产生影响，而年龄、吸烟、饮酒和体重指数与精液常规指标无关。冬季的精液质量好于夏季和秋季。随着禁欲时间的延长，精液量、精子密度和精子总数显著增加(表1，表2)。此外，收入较高(>13 000 元·年-1)和较低(<3 000 元·年-1)人群的精子活动率相对差一些，其中高收入者最差。受教育程度越高，精液质量相对越好。喝茶是精子总数的危险因素，经常喝茶者精子总数呈下降趋势；睡眠时间与精液量相关，6～8 h睡眠时间者精液量较多。体育锻炼强度与精子前向运动和精子活动率显著相关，体育锻炼强度过大对精液质量可能有负面影响；电脑使用时间过长者的精子活动率减低。

2 三峡库区男性体内PAHs代谢产物与精液质量的相关关系研究 (Associations between PAHs metabolites and semen quality in males of the Three Gorges Reservoir area)

如前所述，PAHs是三峡库区水中有机污染物的重要组成，结合文献，课题组发现三峡库区空气、土壤、食物中均存在PAHs的污染，PAHs还是PM2.5和PM10的重要组成。人类可以通过吸入污染的空气、吸烟以及摄入受污染或烧烤食物接触PAHs。PAHs对人体健康的影响一直是人们研究的热点。近年来，国内外的研究还发现PAHs可在低剂量接触水平对男性生殖内分泌功能产生一定的影响，并可造成精子脱氧核醣核酸(DNA)的损伤、PAHs-DNA加合物的形成、精子畸形率增加等在精子水平可检测到的损伤作用。

在本课题组的研究中[14]，我们选取了前期报道的PAHs中检出量较高的2-羟基萘(2-OHNa)、2-羟基芴(2-OHFlu)、9-羟基菲(9-OHPh)和1-羟基芘(1-OHP)等4种代谢产物作为检测的目标化学物，选取了232名课题组2007年收集的三峡库区健康男性的尿液标本进行了这4种PAHs代谢产物的含量检测。具体方法为：用C18固相萃取小柱对尿液进行固相萃取，甲醇溶解后用高效液相色谱-荧光检测仪(high-performance liquid chromatography with fluorescence detection, HPLC-FD)进行检测。色谱条件为：流动相为甲醇(A)和纯水(B)，流速0.8 mL·min-1，柱温30 ℃，进样量20 μL，采用梯度洗脱的方式，连续自动进样。用4种发射和激发波长进行荧光检测。用甲醇配制5个浓度梯度的4种化学物标品，用外标法进行定量。采用精子单细胞凝胶电泳实验评价精子DNA损伤，采用AnnexinV/PI双标法进行了精子凋亡的检测。继而对三峡库区健康男性的PAHs水平与男性精子遗传损伤的相关性进行研究。

表1 不同年龄、季节和禁欲时间组的精液参数对比分析

注：表中数据为中位数(25～75百分位数)。Kruskal-Wallis检验比较不同组别间中位数的差异。

Note: Values are represented as media (25～75 percentile). Kruskal-Wallis analysis of variance was used to compare the median between groups.

经HPLC-FC技术得到的尿液样本PAHs代谢产物浓度，经肌酐浓度进行校正后，PAHs代谢产物浓度的中位数分别为2-OHNa (8.45 μg·g-1)、2-OHFlu (3.05 μg·g-1)、9-OHPh(2.01 μg·g-1)和1-OHP(0.7 μg·g-1)(图2)。其中，2-OHNa比美国普通成年男性高2倍左右，而2-OHFlu、9-OHPh和1-OHP浓度比美国普通成年男性高10倍左右[15]，但该结果与国内其他地区的研究结果相近[16]，这提示我国的普通男性PAHs暴露量总体比较高。

图2 重庆市男性尿液中4种PAHs的含量(经肌酐校正)Fig. 2 Urinary concentrations of four PAHs metabolites in male residents of Chongqing City (adjusted by creatinine)

表2 精液参数的危险因素分析

注：表中数据表示成“精液参数(P 值)”。

Note: Values are represented as semen parameter values (P value).

我们将精液常规指标按照正/异常情况分为2组，将PAHs代谢产物用三分位数分为3层，利用非条件logistic回归模型分析了PAHs内暴露剂量与精液常规指标的相关关系，经年龄、禁欲时间、吸烟及饮酒情况校正后，没有发现多环芳烃代谢产物与精液常规指标间的显著关系。

经年龄、禁欲时间及吸烟状况校正后发现，PAHs的4种代谢产物均与Annexin V-/PI-细胞率呈负相关。这提示PAHs的暴露水平越低，精子中未凋亡的正常细胞含量越低。结果提示PAHs的暴露与精子细胞的凋亡存在一定的相关关系(表3)。

单细胞凝胶电泳结果显示，精子彗星率、尾长、尾矩与尿中2-OHNa含量之间均呈正相关关系，尾部DNA百分含量与尿中2-OHFlu和1-OHP含量间也成正相关关系。但是没有发现精子DNA损伤与9-OHPh含量之间的相关关系(图3)。

我们的研究结果提示，三峡库区育龄男性普遍具有多环芳烃的暴露且水平较高。PAHs代谢产物的含量与精液常规指标间没有发现相关关系，但是，PAHs某些代谢产物水平与精子凋亡参数及精子单细胞凝胶电泳结果的尾部DNA百分含量、尾长、尾矩间有一定的关联性，随着尿中多环芳烃代谢产物浓度的增加，正常未发生凋亡的精子减少，精子DNA的损伤的增加。此外，多环芳烃的暴露水平与一些性激素水平相关，提示多环芳烃可能具有内分泌干扰效应[17-18]。这些结果都提示，三峡库区男性PAHs的暴露可能对男性生殖系统产生不良影响，进而影响男性的生殖功能。

图3 重庆市男性尿中PAHs代谢产物与精子DNA损伤间的关系Fig. 3 The associations between urinary concentration of PAHs metabolites and the comet parameters (DNA damage) in male residents of Chongging City

表3 PAHs代谢产物与精子细胞凋亡与精子DNA损伤指标的关系

注：*P<0.1, **P<0.05。

Note:*P<0.1, **P<0.05。

3 三峡库区男性体内PAEs代谢产物与精液质量的相关关系研究 (Associations between PAEs metabolites and semen quality in males of the Three Gorges Reservoir area)

PAEs是三峡库区水中检出量最多的一类有机污染物。PAEs在日常生活中广泛存在，人们可以通过各种途径，如水、食物、空气以及与塑料制品的接触摄入该类物质，PAEs进入人体后，可分解成相应的代谢产物危害人体健康。动物研究和流行病学研究的结果均提示，多种PAEs或/和其代谢产物具有抗雄性激素活性和雄性生殖毒性的作用。

根据国外已有报道，并结合本室前期的研究工作，我们选取了人群尿液中检出率和含量较高的5种PAEs代谢产物，包括邻苯二甲酸单丁酯(MBP)、邻苯二甲酸单苄酯(MBzP)、邻苯二甲酸单乙酯(MEP)、邻苯二甲酸单乙基己基酯(MEHP) 以及邻苯二甲酸(PA)作为PAEs的内暴露标志物，评价了库区男性PAEs的暴露水平。用高效液相色谱-质谱联用方法(high-performance liquid chromatography tadem mass spectrometry, HPLC-MS)进行定量检测。具体方法为：尿液用SPF小柱固相萃取，V(乙腈):V(水)=1:9溶解，用HPLC-MS进行分析。色谱条件为：流动相A相为含0.1%乙酸的水溶液，B相为含0.1%乙酸的乙腈溶液；梯度洗脱，流速0.3 mL·min-1，柱温40 ℃，进样量20 μL。质谱条件为：电离电压为2.85 kV，锥孔电压20 V，离子源温度为100 ℃，干燥气温度300 ℃，电子倍增器电压为650 V，碰撞能量15～19 eV，采用MRM方式监测。用加标配制的混合标准品进行内标法定量。

采用非条件logistic回归模型来分析精液常规指标和分层后的PAEs代谢产物间的关联，同时使用偏相关分析研究连续性精液参数和尿液PAEs代谢产物水平之间的相关性。

HPLC-MS检测的结果显示，5种PAEs代谢产物中，PA和MBP的检出率为100%，MEP的检出率为77.6%，MEHP为58.9%，而MBzP的检出率仅为8.90%。由于MBzP的检出率较低，因此未将其纳入后续的分析中。其余4种代谢产物的浓度经肌酐校正后几何中位数分别为：MBP(22.94 μg·g-1)，MEP(6.5 μg·g-1)，MEHP(5.4 μg·g-1)及PA(2.20 μg·g-1)。

将我们的研究结果与全世界发表的研究PAEs暴露与精液质量关系的论文比较后可以发现，普通人群，包括我们的研究人群的PAEs暴露水平远远低于职业暴露及不育门诊病人的PAEs暴露水平[19]。而中国人群的MEP含量远低于欧美人群，MEP的原型化学物DEP在化妆品，如沐浴露、洗发液、乳液中使用较为广泛，中国男性这些个人用品的使用量远远低于欧美人群，这可能是造成中国人群尿液中MEP普遍比较低的重要原因。

表4 PAEs代谢产物与精液参数的偏相关系数

注：a用年龄、禁欲时间和吸烟等因素进行校正，blog10转换，*P<0.1，**P<0.05。

Note:aAdjusted by age, abstinence, and smoking.blog10-transformed.*P<0.1,**P<0.05.

在PAEs暴露量与精液质量的相关关系研究中，按照精液量的正常与否将研究对象分为正常组与对照组，发现对照组MBP的浓度几何均数(19.27 μg·g-1)分别低于精液量异常组(29.69 μg·g-1)，精子活力异常组(24.97 μg·g-1)及形态异常组(19.75 μg·g-1)，但是差异没有显著性(P>0.05)。通过偏相关分析，我们还分析了连续精液参数和连续PAEs代谢产物间的相关关系，在控制了年龄、禁欲时间、吸烟状况后，也未发现PAEs与精液参数间显著的相关关系(P>0.05)。

在初步分析中，尿中MBP浓度与正常精子率(Annexin V-/PI-%)呈现负相关关系，与坏死精子率(PI+%)呈现正相关关系，即尿中MBP浓度越高正常未凋亡的精子越少，坏死的精子越多。MEHP浓度与坏死精子率(PI+%)也呈现正相关关系。但在将年龄和禁欲时间作为控制变量进行分析之后，这种相关关系变得不再具有统计学显著意义。PAEs代谢产物含量与单细胞凝胶电泳各项参数之间的也没有发现相关关系(表4)[19]。

4 PAHs和PAEs对男(雄)性生殖损伤的队列研究 (Cohort study focusing on the adverse reproductive effect of PAHs and PAEs on males)

在前期工作已经发现PAHs与PAEs暴露与男性精子DNA损伤相关的基础上，为了有更充分的证据说明PAHs和PAEs暴露与男性生殖指标损伤的关系，我们认为有必要设计更加严格的流行病学调查予以证实。从2012年开始，课题组开始建立重庆市大学生PAHs与PAEs暴露与男性生殖损伤的队列：MARHCS (Male reproductive health in Chongqing College Students)[20]。

2013年6月，在重庆市大学城男性在读大学生当中通过志愿者招募的方式建立研究基线。研究对象纳入标准：年满18周岁；禁欲天数在2～7 d之间；在重庆市大学城的在读大学生。有任何泌尿生殖系统异常的个体被排除。志愿者在签署知情同意书后，填写社会-心理-行为因素调查问卷，采集了研究对象的精液、外周血和尿液标本。2013年共有872人报名，其中796人被纳入研究基线。被排除的76人当中，33人因禁欲天数不符合要求，36人因有泌尿生殖系统疾病，7人因精液采集失败后主动退出调查。2014年6月，对研究对象开展第一次随访，656人(82.4%)完成调查；2015年5—6月进行第二次随访，568人(71.4%)完成。在基线调查和2次随访中我们均对所有调查对象进行了体格检查和问卷调查，并进行了血液、尿液和精液标本的采集。

我们对所有样本进行了尿液中8种PAHs代谢产物以及13种PAEs代谢产物的检测，对精液标本除精液常规检测、CASA检测外，还进行了精子染色质损伤(SCSA)、精子彗星电泳、精子端粒长度检测等精子遗传损伤的检测，除此之外，还评价了精子线粒体膜电位、精子顶体酶等各项精子功能指标。还对所有纳入个体的PAHs、PAEs代谢酶多态性、DNA损伤修复酶多态性进行了检测。以上检测已基本完成，我们将陆续发表这些研究结果。我们的队列研究必将为全面阐述PAHs和PAEs对男性精液质量的影响及其机制提供强有力的证据。

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Correlation between PAHs and PAEs Exposure and Semen Quality of Male Residents in Chongqing City, China

Cui Zhihong, Cao Jia*

Institute of Toxicology, College of Preventive Medicine, Third Military Medical University, Chongqing 400038, China

Polycyclic aromatic hydrocarbons (PAHs) and phthalate esters (PAEs) are main organic pollutants in the Three Gorges Reservoir water. To investigate the adverse effects of these pollutants on male semen quality, the research group took a male reproductive health epidemiology study at six areas of Chongqing city at 2007. A total of 1 346 subjects were recruited in this study. Semen analysis was performed in all subjects, and the concentrations of four PAHs metabolites and five PAEs metabolites were detected in the urine sample of 232 subjects whose samples were collected in winter. Sperm apoptosis (Annexin V/PI double stained) and sperm deoxyribonucleic acid (DNA) damage (comet assay) were also analyzed in these subjects. The correlations between PAHs and PAEs metabolites and semen parameters were analyzed by Spearman correlation coefficient analysis, multivariate linear regression analysis and logistic regression models. The results showed that only 38.9% of the participants had normal semen according to World Health Organization (WHO) criteria. Some PAHs metabolites showed a positive correlation with sperm DNA damage and sperm apoptosis parameters, but not with semen routine parameters. Along with the increase of PAHs metabolites levels, normal (not apoptosis) sperm number was decreased and sperm DNA damage level was increased. We didn’t find any correlations between PAEs metabolites and semen parameters. This study showed that although significant correlations between PAHs and PAEs exposure and semen routine parameters were not found, the significant correlations between PAHs exposure and sperm DNA damage were identified. Future large-scale cohort studies incorporating more risk factors are necessary to generate a more accurate and full assessment of the adverse effects of PAH and PAE exposure on semen quality.

PAHs; PAEs; male; semen quality; Chongqing City

国家自然科学基金重点项目(81130051)；国家科技部支撑计划项目(2013BAI12B02)；重庆市重点攻关课题(cstc2012ggyyjs10003)

崔志鸿(1974-)，女，博士，研究方向为环境毒理学，Email: cuizhihong@tmmu.edu.cn；

*通讯作者(Corresponding author)， E-mail: caojia1962@126.com

10.7524/AJE.1673-5897.20151201002

2015-12-01 录用日期：2016-01-26

1673-5897(2016)4-138-08

X171.5

A

简介：曹佳(1962-)，男，博士，教授，研究方向为环境毒理学。

崔志鸿, 曹佳. 重庆市男性PAHs和PAEs暴露与男性精液质量的相关性分析[J]. 生态毒理学报，2016, 11(4): 138-145

Cui Z H, Cao J. Correlation between PAHs and PAEs exposure and semen quality of male residents in Chongqing City, China [J]. Asian Journal of Ecotoxicology, 2016, 11(4): 138-145 (in Chinese)