一例雌性马来穿山甲(Manis javanica)生殖系统大体解剖

张富华邹翠云吴诗宝汪巧云李韶山

(华南师范大学生命科学学院，广州，510631)

一例雌性马来穿山甲(Manis javanica)生殖系统大体解剖

张富华 邹翠云 吴诗宝汪巧云 李韶山

(华南师范大学生命科学学院，广州，510631)

马来穿山甲；

(School of Life Sciences，South China Normal University，Guangzhou，510631，China)

马来穿山甲(Manisjavanica)是全球现存的8种穿山甲之一，隶属哺乳纲(Mammalia)、鳞甲目(Pholidota)、穿山甲科(Manidae)。马来穿山甲主要分布在马来西亚、新加坡、菲律宾、老挝、泰国、缅甸和印度尼西亚等国家[1-2]，中国云南部分地区也有少量分布[3]。近年来，因资源过度利用和栖息地破坏，导致穿山甲种群数量急剧下降，野生资源几近枯竭。2014年，马来穿山甲与中国穿山甲(Manispentadactyla)一起被IUCN评估为极度濒危(CR)物种[4-5]。

生殖系统是动物执行繁殖功能的结构，动物整个繁殖过程都是在其正常结构和生理功能的基础上实现的[6]。研究动物的生殖系统形态和结构是理解其繁殖习性特点、生理现象的基础，也是动物分类依据之一[7]；在生产实践中，掌握动物生殖系统结构是改善动物的生产性能、发展人工繁殖技术、预防和治疗动物疾病的依据。然而，由于马来穿山甲为极度濒危动物，研究样本难以获得，且不能随意捕捉野生个体用于科学研究，导致至今人们对其生殖系统了解不多，仅见有人对4例怀孕及1例产仔不久的雌性马来穿山甲卵巢进行了报道[8]，缺乏对完整生殖系统的形态结构描述及详细的数据测量。

本文通过对圈养死亡的1例雌性马来穿山甲生殖系统大体解剖，描述了其生殖系统形态特征，并对各部分结构进行了测量，使我们对非怀孕状态下的马来穿山甲雌性生殖系统的整体形态结构特点有了全面了解。本研究丰富了马来穿山甲繁殖生物学基础资料，为研究该物种生殖生理学打下了基础，对于促进圈养马来穿山甲的繁殖管理、发展人工繁殖技术以及防治生殖系统疾病具有指导作用。

1 材料与方法

1.1 研究样本

为华南师范大学人工救护与保育研究基地(PRB-SCNU)圈养死亡的1例雌性马来穿山甲DY7。DY7于2013年9月16日被引入到PRB-SCNU，体重为1.91 kg，根据杨立等对马来穿山甲年龄组的划分标准，引入时此个体应为亚成体[9]。圈养一段时间后，DY7因病于2014年1月5日死亡，死亡时相关指标测量结果如表1。

表1 DY7死亡时形态指标测量

Tab.1 The measurements of morphological index for Sunda pangolin DY7 died on January 5，2014

1.2 方法

对DY7生殖系统进行大体解剖，观察描述其生殖系统各部分的形态结构特点，并通过游标卡尺(0.002 cm)和电子称(精确度为0.01 g)对生殖系统各部分的结构进行测量或称量。

2 结果

2.1 组成与位置

DY7生殖系统由卵巢、输卵管、子宫、阴道、尿生殖前庭、阴唇和阴蒂组成。卵巢、输卵管、子宫和阴道组成内生殖器官，位于腹腔和盆腔内，肾脏后方，由韧带附着固定，背侧为直肠，腹侧为膀胱。尿生殖前庭、阴唇和阴蒂组成外生殖器官，尿生殖前庭位于盆腔内，阴唇和阴蒂位于身体后端。

2.2 内生殖器官

2.2.1 卵巢

DY7有一对卵巢，由卵巢系膜和输卵管系膜等吊在肾脏后下方。卵巢呈粉红色或浅黄色，卵圆形或肾形(图1)，卵巢表面存在多个大小不同的卵泡(图1 A)。卵巢形态测量结果见表2。

2.2.2 输卵管

DY7输卵管弯曲似小肠，盘旋于卵巢旁(图1B)，是卵子进入子宫的通道。输卵管前端紧靠卵巢，扩大为漏斗状称为喇叭口，面积约为1 cm2。喇叭口边缘形似花边，为输卵管伞，附着在卵巢外侧(图1)，用于收集排出的卵子。喇叭口后端的输卵管膨大，为输卵管壶腹，是精子和卵子受精的部位。壶腹部之后的输卵管变细，为峡部，峡部末端与子宫角相连。DY7输卵管测量结果见表3。

图1 DY7生殖系统外部形态(A：背面观，B：腹面观)Fig.1 The external morphology of the female reproductive system for Sunda pangolin DY7(A：dorsal view；B：ventral view) 注：1.卵巢；2.输卵管伞；3.输卵管；4.子宫角；5.子宫体；6.膀胱；7.子宫颈；8.阴道；9.尿生殖前庭；10.卵泡；11.角间沟；12.肛腺；13.阴唇；14.阴门；15.阴蒂；16.阴门下凹陷 Note：1.ovary；2.fimbria tubea；3.oviduct；4.uterine horns；5.uterine body；6.bladder；7.cervix；8.vagina；9.urogenital vestibule；10.follicle；11.groove between the uterine horns；12.anal gland；13.labium pudenda；14.valva；15.clitoridis；16.sunken under the valva

表2 DY7卵巢形态测量

Tab.2 The measurements of ovaries for Sunda pangolin DY7

2.2.3 子宫

DY7子宫位于腹腔内，背侧为直肠，腹侧为膀胱，前连输卵管，后接阴道(图1)，借助子宫韧带固定于腹腔。子宫分为子宫颈、子宫体和子宫角三部分(图2)，子宫内有纵隔，为双间子宫(图3)。

表3 DY7输卵管测量结果

Tab.3 The measurements of the oviduct for Sunda pangolin DY7

图2 DY7雌性生殖系统(示子宫颈、阴道和尿生殖前庭)Fig.2 The female reproductive system of Sunda pangolin DY7(Show：cervix，vagina，urogenital vestibule) 注：1.卵巢；2.输卵管；3.子宫角；4.子宫体；5.子宫颈； 6.子宫颈外口；7.阴道；8.尿道外口；9.尿生殖前庭 Note：1.ovary；2.oviduct；3.uterine horns；4.uterine body；5.cervix；6.external cervical orifice；7.vagina；8.external urethra orifice；9.urogenital vestibule

子宫角形似小肠，呈羊角状，各由前端自腹侧弯向骨盆腔方向，形成一个大弯后，再继续弯曲，并向外侧旋转，形成一个小弯；子宫角大弯游离，小弯由子宫阔韧带附着。与两子宫角基部纵隔相对应的外部有一纵沟，称为角间沟(图2)。左子宫角长5.472 cm，右子宫角长5.226 cm。子宫角黏膜有多条纵行皱襞。与其他哺乳动物不同，在穿山甲DY7子宫黏膜上未见子宫阜。

子宫体呈扁圆形，较短，仅0.470 cm。子宫黏膜与子宫角黏膜一样，有许多纵行皱襞。

子宫体与阴道的连接部为子宫颈，子宫颈长为0.528 cm，外表平滑，末端稍细，基部略粗(0.628 cm)，近似乳头状(图2)。子宫颈外口突出于阴道，呈横裂状(0.492 cm)；子宫颈壁厚而硬，中间形成的一条扁平的腔隙，子宫颈黏膜形成多条辐射状纵行的褶皱(图3)。

图3 DY7雌性生殖系统(A：示子宫、阴道尿生殖 前庭内壁形态；B：示子宫角纵膈)Fig.3 The female reproductive system of Sunda pangolin DY7 (Picture A：show the inner lining of the uterus and urogenital vestibule;Picture B：show the mediastinum between uterine horns) 注：1.左卵巢；2.右卵巢；3.卵泡；4.子宫角内壁；5.子宫角纵膈；6.子宫体内壁；7.膀胱；8.阴道穹窿；9.阴道内大腺开口；10.前庭大腺开口；11.阴瓣；12.阴唇；13.阴蒂 Note：1.left ovary；2.right ovary；3.follicle；4.the inner lining of the uterine horns；5.the mediastinum between uterine horns；6.the inner lining of the uterine body；7.bladder；8.vaginal cuff；9.the opening of the big gland in the vagina；10.the opening of the big gland in the urogenital vestibule；11.hymen；12.labium pudenda；13.clitoridis

2.2.4 阴道

DY7阴道位于骨盆腔，背侧为直肠，腹侧为膀胱和尿道。阴道前接子宫，以子宫颈为界，后连尿生殖前庭，长1.990 cm。阴道呈略扁的管腔，阴道壁与尿生殖前庭相比略薄，内有多条纵行褶皱。阴道背侧有一个大分泌腺，开口于阴道左侧中部位置(图3A)。阴道连接子宫处，有宫颈外口向阴道内突出，形成一环形隐窝，称为阴道穹隆或子宫颈阴道部(图3A)。交配时，阴道穹隆可暂时储存精子，并不断将这些精子向子宫颈内供应。阴道既是穿山甲的交配器官，又是分娩时的产道。

2.3 外生殖器官

2.3.1 尿生殖前庭

DY7尿生殖前庭前接阴道，后接阴门裂。尿生殖前庭长为1.720 cm，尿生殖前庭壁相对阴道壁较厚，内有许多纵行褶皱，与阴道交界处有一个明显的横向隆起褶，为阴瓣(图3A)，后为尿道外口(图2)。尿道外口两侧未见有前庭小腺，但尿生殖前庭背侧有前庭大腺，开口于尿道外口背侧(图3A)。穿山甲的尿生殖前庭为雌性排尿、产道和交配器官。

2.3.2 阴唇

阴唇构成阴门的侧壁，为尿生殖道的外口，位于肛门下方。两阴唇围绕中间形成阴门，阴门呈横裂状(图1A)，在阴门上端愈合较好，而在阴门下端正中间愈合处形成一个缺刻，缺刻下面紧连阴蒂(图1A，图3A)。

2.3.3 阴蒂

阴蒂位于阴门下方的凹陷内(图1A，图3A)，由海绵体构成，具有丰富的感觉神经末梢，为退化了的阴茎。圈养观察表明，刚刚交配过的马来穿山甲阴蒂明显肿胀外凸。

3 讨论

动物机体的生命活动与其形态结构有着密切的联系，研究生物机体的生命活动离不开与其相应的结构研究，动物形态学特征是推断或分析动物机体生理功能的依据之一[10]。在哺乳动物中，卵巢形态甚至大小等随母兽所处的生理阶段而异[6，11]。解剖发现DY7卵巢表面比较光滑，未见成熟卵泡和黄体，因马来穿山甲无明显繁殖季节，全年均可繁殖，且不足2 kg的个体已经达到性成熟[12]，暗示DY7在死前处于发情前期。在非怀孕哺乳动物卵巢上发现红体或黄体，表明此个体处于发情后期或间情期，前不久刚刚排卵，对于某个物种而言，此时很可能是其发情交配季节。积累不同季节同种动物的卵巢形态资料，对于了解本物种的繁殖习性具有重要意义。

一般情况下，多胎性动物卵巢上同时可见多个成熟卵泡、红体或黄体[13]，而单胎动物一般仅有1～2个成熟卵泡，但通常一次仅排1个卵[6]。红体或黄体均是由成熟卵泡排卵后形成的。在曾经解剖的怀孕马来穿山甲卵巢上，我们仅见1个发育相对最为成熟的卵泡或1个三角形的暗红色的血块，即红体或黄体，这也表明马来穿山甲一次仅排1个卵，解释了马来穿山甲每胎仅产1仔的原因。然而，有人在多例马来穿山甲的左右2个卵巢上发现同时存在1个黄体的现象，却在子宫中仅见1个发育中的胎儿[8]，我们还不能解释这种现象。由于目前样本较少，有关马来穿山甲胎仔数与卵巢上黄体数目的关系仍需揭示。

动物子宫角长度与多胎性成正相关，猪、犬、猫、兔等多胎动物的子宫角特别长，猪的子宫角长度超过其体长的1/3[6，14-15]。DY7子宫角长度为5.2～5.5 cm，仅占其体长的13.68%～14.47%，这可能解释了马来穿山甲每次仅产1胎的原因。

哺乳动物的子宫主要分为双子宫、双间子宫、双角子宫和单子宫4种类型，双间子宫与双角子宫的区别在于前者两子宫角之间有隔膜，而后者没有[7]。DY7两子宫角之间存在明显的隔膜(图3B)，与Kimura等观察到的马来穿山甲子宫结构相同[8]，并在纵隔相对应的外侧发现了角间沟(图1)，这表明马来穿山甲子宫属双间子宫，而不是在这之前一直报道的双角子宫[8，16]。近年来，分子生物学证据表明，穿山甲所在的鳞甲目与食肉目(Carnivora)具有较近的亲缘关系[17-18]，而食肉目的子宫也属双间子宫[6]，这可能是形态学上证明鳞甲目与食肉目具有较近亲缘关系的一个证据。

了解动物生殖系统结构是研究动物繁殖生理，解释繁殖活动规律的基础[6]。对于繁殖生物学了解极少的马来穿山甲而言，进行雌性生殖系统解剖，观察记录死亡的雌性个体的是否怀孕、胎儿发育状况、卵巢的形态、卵泡或黄体的发育程度等，通过大量资料的积累，可以从侧面了解本物种的某些繁殖特点；另外掌握雌性生殖系统结构，对于在生产实践中马来穿山甲生殖系统疾病的防治、人工助产等具有重要的意义。马来穿山甲属于极度濒危动物，研究样本获得困难，本研究中测得的一些参数仅有1个案例，也未对组织结构进行研究，今后仍需积累马来穿山甲雌性生殖系统形态学资料，并在此基础上对显微和超微结构进行深入研究，以更为全面、准确掌握本物种雌性生殖系统的特点，为研究本物种的生殖生理学奠定基础。

致谢：感谢广东省野生动植物保护办、广东省野生动物救护中心为本项研究提供的实验动物。

[1] Gaubert P，Antunes A.Assessing the taxonomic status of the Palawan pangolinManisculionensis(Pholidota)using discrete morphological characters[J].Journal of Mammalogy，2005，86(6)：1068-1074.

[2] Challender D W S，Thai N V，Jones M，et al.Time-Budgets and activity patterns of captive Sunda pangolins(Manisjavanica)[J].Zoo Biology，2012，31(2)：206-218.

[3] 吴诗宝，王应祥，冯庆.中国兽类一新纪录——爪哇穿山甲[J].动物分类学报，2005，30(2)：440-443.

[4] Challender D，Baillie J，Ades G，et al.Manispentadactyla[DB/OL]//The IUCN Red List of Threatened Species.Version 2014.3.(2013-06-26).www.iucnredlist.org/details/12764/0.

[5] Challender D，Nguyen Van T，Shepherd C，et al.Manisjavanica[DB/OL]//The IUCN Red List of Threatened Species.Version 2014.3.(2013-06-23).www.iucnredlist.org/details/12763/0.

[6] 杨利国.动物繁殖学[M].2版.北京：中国农业出版社，2010.

[7] 刘凌云，郑光美.普通动物学[M].3版.北京：高等教育出版社，1997.

[8] Kimura J，Liumsiricharoen M，Chantakru S，et al.Anatomical characteristics of the female reproductive organs in the Malayan pangolin[C].Proceedings of AZWMP，2006：44.

[9] 杨立，苏超，张富华，等.马来穿山甲的年龄结构及寄生物[J].经济动物学报，2010，14(1)：22-25.

[10] 杨秀平，肖向红.动物生理学[M].2版.北京：高等教育出版社，2009.

[11] 刘玉堂，应璐，徐艳春，等.东北虎雌性生殖系统解剖[J].经济动物学报，2001，5(3)：40-43.

[12] Zhang Fuhua，Wu Shibao，Yang Li，et al.Reproductive parameters of the Sunda pangolin，Manisjavanica[J].Folia Zoologica，2015，64(2)：129-135.

[13] 邓凯伟，王锋，王志刚，等.猪超数排卵影响因素的研究[J].黑龙江畜牧兽医：科技版，2011(7)：39-41.

[14] 秦鹏春，杨庆章，张心田，等.东北民猪发情排卵期生殖器官的形态学研究[J].东北农学院学报，1981(3)：59-68.

[15] 王锋.动物繁殖学[M].北京：中国农业大学出版社，2012.

[16] Wilson A E.Husbandry of pangolinsManisspp[J].International Zoo Yearbook，1994，33(1)：248-251.

[17] Zhou Xuming，Xu Shixia，Xu Junxiao，et al.Phylogenomic analysis resolves the interordinal relationship and rapid diversification of the Laurasiatherian mammals[J].Systematic Biology，2012，61(1)：150-164.

[18] Madsen O，Scally M，Douady C J，et al.Parallel adaptive radiations in two major clades of placental mammals[J].Nature，2001，409(6820)：610-614.

Manisjavanica；

Gross Anatomy on the Female Reproductive System ina Sunda Pangolin(Manis javanica)

Zhang Fuhua Zou Cuiyun Wu Shibao*Wang Qiaoyun Li Shaoshan

Sunda pangolin(Manisjavanica)is a critically endangered species and the structure of its reproductive system is largely unknown.We studied the female reproductive system of Sunda pangolin by dissecting a pangolin that died in captivity at the Pangolin Research Base for Artificial Rescue and Conservation Breeding of South China Normal University.The reproductive system of Sunda pangolin DY7 consisted of ovary，fallopian tube，uterus，vagina，urogenital vestibule，labia，and clitoris.The uterus was bipartite，in contrast to earlier reports that it is bicornuate.Both ovaries weighed 0.30 g.The long-diameters of the left and right ovary were 1.080 cm and 1.026 cm，respectively，and the short-diameters were 0.860 cm and 0.800 cm，respectively.The length of left and right fallopian tubes were 3.150 cm and 2.930 cm，the left and right uterine horns were 5.472 cm and 5.226 cm.The lengths of the corpus uteri and cervix uterus were 0.470 cm and 0.582 cm.The vagina and urogenital vestibule were 1.990 cm and 1.720 cm，respectively.

稿件运行过程

2016-04-20

修回日期：2016-06-07

发表日期：2016-11-10

圈养；

繁殖习性；

繁殖生物学

Captive；

Reproductive habits；

Reproductive biology

Q954

A

2310-1490(2016)04-325-05

马来穿山甲(Manisjavanica)是一种特殊的极度濒危动物，但其生殖系统结构一直未被描述。本文通过对在华南师范大学穿山甲人工救护与保育研究基地死亡的雌性马来穿山甲DY7进行大体解剖，对其生殖系统形态结构进行了描述。DY7生殖系统由卵巢、输卵管、子宫、阴道、尿生殖前庭、阴唇和阴蒂组成。子宫类型为双间子宫，纠正了以前其为双角子宫的说法。DY7左右两卵巢重均为0.30 g，长径分别为1.080 cm和1.026 cm，短径分别为0.860 cm和0.800 cm；左右输卵管长分别为3.150 cm和2.930 cm；左右子宫角长分别为5.472 cm和5.226 cm，子宫体和子宫颈长分别为0.470 cm和0.582 cm；阴道和尿生殖前庭长分别为1.990 cm和1.720 cm。本文对于了解马来穿山甲的繁殖习性、提高圈养马来穿山甲繁殖管理水平、发展人工繁殖技术具有重要意义。

国家自然科学基金(31572286)；广东省社会发展重大科技专项(2011A030100012)；广东省自然科学基金(S2013010013356)

张富华，男，32岁，博士后研究人员；主要从事野生动物资源保护与可持续利用研究。

*通讯作者：吴诗宝，E-mail：wushibao@163.com