新疆维吾尔族与汉族哮喘患者外周血CD4+T淋巴细胞白介素2、白介素4、干扰素γ mRNA表达水平研究

张海蓉，姜孝芳，高 丽



·论著·

新疆维吾尔族与汉族哮喘患者外周血CD4+T淋巴细胞白介素2、白介素4、干扰素γ mRNA表达水平研究

张海蓉，姜孝芳，高 丽

830054新疆乌鲁木齐市，新疆医科大学中医学院(张海蓉)；新疆医科大学(姜孝芳，高丽)

【摘要】目的检测新疆维吾尔族与汉族哮喘患者外周血CD4+T淋巴细胞白介素2(IL-2)、白介素4(IL-4)、干扰素γ(IFN-γ) mRNA的表达水平，比较其表达差异在疾病中的作用。方法选取2014年12月—2015年5月在新疆医科大学第一附属医院和新疆维吾尔自治区人民医院确诊的哮喘急性发作期患者150例为哮喘组(包括维吾尔族30例、汉族120例)，及同期在新疆医科大学第一附属医院进行体检的健康人群101例为对照组(包括维吾尔族35例、汉族66例)。应用实时荧光定量反转录聚合酶链反应(RT-PCR)技术检测所有受试者IL-2、IL-4、IFN-γ mRNA的表达水平。结果选择内参基因GAPDH进行校正。哮喘组与对照组受试者IL-2、IL-4 mRNA的表达水平间差异有统计学意义(P<0.05)；而IFN-γ mRNA的表达水平间差异无统计学意义(P>0.05)。维吾尔族与汉族哮喘患者IL-2 mRNA的表达水平间差异无统计学意义(P>0.05)；而IL-4、IFN-γ mRNA的表达水平间差异有统计学意义(P<0.05)。汉族哮喘亚组与汉族对照亚组受试者IL-2、IL-4 mRNA的表达水平间差异有统计学意义(P<0.05)；而IFN-γ mRNA的表达水平间差异无统计学意义(P>0.05)。维吾尔族哮喘亚组与维吾尔族对照亚组受试者IL-2、IL-4 mRNA的表达水平间差异有统计学意义(P<0.05)；而IFN-γ mRNA的表达水平间差异无统计学意义(P>0.05)。结论哮喘患者IL-2基因表达高于健康人群，IL-4基因表达低于健康人群；汉族哮喘患者IL-4、IFN-γ基因表达均低于维吾尔族哮喘患者。提示IL-2、IL-4、IFN-γ基因在哮喘发病过程中发挥重要作用。

【关键词】哮喘；白细胞介素2；白细胞介素4；干扰素γ；逆转录聚合酶链反应；维吾尔族；汉族

张海蓉，姜孝芳，高丽.新疆维吾尔族与汉族哮喘患者外周血CD4+T淋巴细胞白介素2、白介素4、干扰素γ mRNA表达水平研究[J].中国全科医学，2016，19(16)：1911-1916.[www.chinagp.net]

Zhang HR,Jiang XF,Gao L.Expression of IL-2,IL-4,IFN-γ mRNA in CD4+T lymphocytes in the peripheral blood of Uygur and Han asthma patients in Xinjiang[J].Chinese General Practice，2016，19(16)：1911-1916.

哮喘是由多种细胞(如嗜酸粒细胞、肥大细胞、T淋巴细胞、中性粒细胞、呼吸道上皮细胞等)和细胞组分参与的呼吸道慢性炎性疾病。这种慢性炎性病变与气道高反应性相关，通常出现广泛多变的可逆性气流受限，并引起反复发作性的喘息、气促、胸闷、咳嗽等症状，常在夜间或清晨发作、加剧，多数患者可自行缓解或经治疗后缓解[1]。现有流行病学调查显示，近30年，儿童和成人哮喘的发病率和死亡率持续增加[2]，以每10年20%～50%的比例增长，占全球疾病总负担的1%[3]。且全球患者数以每10年50%的速度增长，据世界卫生组织估计，到2020年，哮喘伴随慢性阻塞性肺疾病(COPD)将成为人类第三大死亡原因[4]。哮喘与多基因遗传有关，同时受遗传因素和环境因素的双重影响。有研究表明，哮喘有明显的家族聚集性，不同人种、民族、人群在疾病的易感性和抵抗性方面表现出一定的差异[5]。新疆是一个多民族聚居的地方，维吾尔族和汉族占总人口的85.49%，维吾尔族和汉族的民族特征、生活习惯、生活喜好均不相同[6]。以往有调查显示，新疆维吾尔族哮喘患者中有家族史者占25.58%[7]，低于我国约40%的患者有家族史的结果[8]。随着基因研究技术的不断发展，使得深入认识遗传与疾病易感性的关系成为可能。深入认识疾病的易感性与基因遗传变异的关联，特别是维吾尔族、汉族的易感基因，有助于从基因层面发现种族个体是否发生病变。近年来研究表明，由辅助性T淋巴细胞(Th)产生的白介素2(IL-2)、白介素4(IL-4)、干扰素γ(IFN-γ)细胞因子与哮喘的发生密切相关[9]。本研究应用实时荧光定量反转录聚合酶链反应(RT-PCR)技术检测150例哮喘患者和101例健康人群IL-2、IL-4、IFN-γ mRNA的表达水平，旨在探讨这三种基因在疾病中发挥的作用，同时探讨这三种基因是否是造成新疆汉族哮喘患者多于维吾尔族哮喘患者的原因。

1对象与方法

1.1研究对象选取2014年12月—2015年5月在新疆医科大学第一附属医院和新疆维吾尔自治区人民医院确诊的哮喘急性发作期患者150例为哮喘组(根据民族进一步分为：维吾尔族哮喘亚组30例、汉族哮喘亚组120例)。纳入标准：(1)均符合2008年中华医学会呼吸病学分会哮喘学组修订的《支气管哮喘防治指南(支气管哮喘的定义、诊断、治疗和管理方案)》中的诊断标准[1]；(2)年龄18～60周岁；(3)病史1年及以上；(4)居住在新疆当地5年及以上的维吾尔族和汉族人群。排除标准：(1)血管运动性鼻炎、COPD、过敏性皮炎、高血压、糖尿病、孕妇及拒绝合作者；(2)在标本采集前1周内服用过β-受体阻滞剂、抗组胺药物、糖皮质激素及其他免疫抑制剂者。另外，选取同期在新疆医科大学第一附属医院进行体检的健康人群101例为对照组(根据民族进一步分为：维吾尔族对照亚组35例、汉族对照亚组120例)。纳入标准：(1)居住在新疆当地5年及以上的维吾尔族、汉族人群；(2)年龄18～60周岁；(3)体检无明显异常。排除标准：(1)近期有感染病史；(2)患有哮喘、恶病质、类风湿关节炎、硬皮病等其他免疫性疾病；(3)亲属有过敏性疾病或哮喘病史；(4)入组前1个月内服用过三环类抗抑郁药、β-受体阻滞剂、抗组胺药物等。本研究经过新疆医科大学第一附属医院伦理委员会批准，受试者均知情同意并签署知情同意书。

1.2方法

1.2.1标本的采集及CD4+T淋巴细胞的分离无菌条件下取外周血4～5 ml置于乙二胺四乙酸(EDTA)抗凝管中，将外周血4～5 ml贴壁缓慢注入装有3～4 ml淋巴细胞分离液(10771液)的15 ml离心管中。将离心管放入4 ℃低速离心机中(离心半径16 cm)，2 000 r/min，30 min离心。离心后小心取中层白色絮状物于15 ml离心管中，加入5倍体积的磷酸盐缓冲液(PBS)，4 ℃(离心半径 16 cm)2 000 r/min，5 min离心。弃上清液，留沉淀，加入3～4 ml PBS，4 ℃(离心半径 16 cm)2 000 r/min，5 min 离心，重复2次。弃上清加入500 μl PBS，用移液器转移置1.5 ml离心管(ependorf管)中，同时加入45 μl磁珠抗体，混匀，室温下孵育30 min。将EP管放入磁珠分离器中10 min，贴于磁铁管壁上的褐色细胞就为CD4+T淋巴细胞，用移液器小心吸掉液体，加入1 ml PBS，转移至2 ml的冻存管中，4 ℃(离心半径16 cm)2 000 r/min，5 min离心。弃上清液，留沉淀，封口膜封存，放入-80 ℃液氮中冻存。

1.2.2RNA的提取用TRIZOL法提取总RNA，严格按照试剂盒说明书操作。

1.2.3CDNA的合成反转录试剂盒购于promega公司，加入1 μg的总RNA模板，反转录试剂与总RNA的量为10 μl，具体操作严格按照反转录试剂盒说明书进行。

1.2.4引物的设计与合成引物由上海生工生物工程股份有限公司设计与合成。GAPDH引物碱基序列：上游引物5′-GAC CTG ACC TGC CGT CTA-3′，下游引物5′-AGG AGT GGG TGT CGC TGT-3′。IL-2引物碱基序列：上游引物5′-GCA ACT CCT GTC TTG CAT TG-3′，下游引物5′-TCC TGG TGA GTT TGG GAT TC-3′。IL-4引物碱基序列：上游引物 5′-AGC AGT TCC ACA GGC ACA AG-3′，下游引物5′-CTG GGT GGC TTC CTT CAC AG-3′。IFN-γ引物碱基序列：上游引物5′-AAC TTT AAA GAT GAC CAG AGC ATC C-3′，下游引物 5′-TGC GTT GGA CAT TCA AGT CAG-3′。

1.2.5实时荧光定量RT-PCR检测IL-2、IL-4、IFN-γ mRNA的表达水平荧光定量PCR试剂盒购于Life Technologices 公司，采用BIORAD公司的荧光定量RT-PCR仪进行荧光定量RT-PCR试验。PCR反应体系：CDNA 2 μl，上游引物1 μl,下游引物1 μl，去离子水(ddH2O)6 μl，荧光染料(super master mix)10 μl，配成20 μl总体系。GAPDH、IL-2、IL-4的扩增条件：(1)95 ℃ 5 min；(2)95 ℃ 30 s，59 ℃ 30 s，72 ℃ 30 s，45个循环。IFN-γ的扩增条件：(1)95 ℃ 5 min；(2)95 ℃ 30 s，60 ℃ 30 s，72 ℃ 30 s，45个循环。

2结果

2.1一般资料哮喘组与对照组受试者性别、年龄、BMI、民族间差异无统计学意义(P>0.05，见表1)，具有可比性。维吾尔族与汉族哮喘患者性别、年龄、BMI间差异无统计学意义(P>0.05，见表2)，具有可比性。

2.2GAPDH、IL-2、IL-4、IFN-γ基因的标准、扩增和熔解曲线将哮喘组的所有标本各取1 μl放入同一管内，共做5个点，每个点重复一次。GAPDH、IL-2、IL-4、IFN-γ基因的标准曲线的扩增效率为85%～125%，可以进行下一步试验。GAPDH、IL-2、IL-4、IFN-γ基因的扩增和熔解曲线见图1～8。

2.3IL-2、IL-4、IFN-γ的mRNA定量结果用IFN-γ、IL-2、IL-4基因的表达量减去GAPDH基因的表达量，得到差值△CT即为IFN-γ、IL-2、IL-4基因的相对表达量，以相对表达量来表示mRNA的表达水平。

2.3.1哮喘组与对照组受试者IL-2、IL-4、IFN-γ mRNA的表达水平比较哮喘组与对照组受试者IL-2、IL-4 mRNA的表达水平间差异有统计学意义(P<0.05)；而IFN-γ mRNA的表达水平间差异无统计学意义(P>0.05，见表3)。

2.3.2维吾尔族与汉族哮喘亚组患者IL-2、IL-4、IFN-γ mRNA的表达水平比较维吾尔族与汉族哮喘亚组患者IL-2 mRNA的表达水平间差异无统计学意义(P>0.05)；而IL-4、IFN-γ mRNA的表达水平间差异有统计学意义(P<0.05，见表4)。

图1　 哮喘组与对照组受试者内参基因GAPDH的扩增曲线

Figure 1Amplification curve of reference gene GAPDH of the subjects of asthma group and control group

图2　哮喘组与对照组受试者内参基因GAPDH的熔解曲线

Figure 2Melting curve of reference gene GAPDH of the subjects of asthma group and control group

注：IL-2=白介素2

图3哮喘组与对照组受试者IL-2基因的扩增曲线

Figure 3Amplification curve of IL-2 gene of the subjects of asthma group and control group

图4　哮喘组与对照组受试者IL-2基因的熔解曲线

Figure 4Melting curve of IL-2 gene of the subjects of asthma group and control group

注：IL-4=白介素4

图5哮喘组与对照组受试者IL-4基因的扩增曲线

Figure 5Amplification curve of IL-4 gene of the subjects of asthma group and control group

图6　哮喘组与对照组受试者IL-4基因的熔解曲线

Figure 6Melting curve of IL-4 gene of the subjects of asthma group and control group

注：IFN-γ=干扰素γ

图7哮喘组与对照组受试者IFN-γ基因的扩增曲线

Figure 7Amplification curve of IFN-γ gene of the subjects of asthma group and control group

图8　哮喘组与对照组受试者IFN-γ的熔解曲线

Figure 8Melting curve of IFN-γ of the subjects of asthma group and control group

表1哮喘组与对照组受试者一般资料比较

Table 1Comparison of general data between asthma group and control group

组别例数性别(男/女)年龄(x±s,岁)BMI(x±s,kg/m2)民族(维吾尔/汉)对照组10150/5129.4±5.226.0±3.435/66哮喘组15070/8029.7±6.625.4±3.330/120χ2(t)值0.005-1.020a-1.576a2.546P值0.9420.3090.1160.280

注：a为t值

表2维吾尔族与汉族哮喘患者一般资料比较

Table 2Comparison of general data between Uygur and Han asthma patients

组别例数性别(男/女)年龄(x±s,岁)BMI(x±s,kg/m2)汉族12056/6429.4±5.226.0±3.5维吾尔族3014/1629.7±6.625.4±3.2χ2(t)值0.453-1.020a-1.649aP值0.6050.3090.100

注：a为t值

Table 3Comparison of the expression of IL-2,IL-4 and IFN-γ mRNA between asthma group and control group

组别例数IL-2IL-4IFN-γ对照组1019.51±3.3210.60±2.058.52±1.71哮喘组15010.64±3.499.92±2.218.45±2.88t值2.4362.4260.183P值0.0160.0160.885

注：IL-2=白介素2，IL-4=白介素4，IFN-γ=干扰素γ

2.3.3汉族哮喘亚组与汉族对照亚组受试者IL-2、IL-4、IFN-γ mRNA的表达水平比较汉族哮喘亚组与汉族对照亚组受试者IL-2、IL-4 mRNA的表达水平间差异有统计学意义(P<0.05)；而IFN-γ mRNA的表达水平间差异无统计学意义(P>0.05，见表5)。

2.3.4维吾尔族哮喘亚组与维吾尔族对照亚组受试者IL-2、IL-4、IFN-γ mRNA的表达水平比较维吾尔族哮喘亚组与维吾尔族对照亚组受试者IL-2、IL-4 mRNA的表达水平间差异有统计学意义(P<0.05)；而IFN-γ mRNA的表达水平间差异无统计学意义(P>0.05，见表6)。

Table 4Comparison of the expression of IL-2,IL-4 and IFN-γ mRNA between Uygur asthma subgroup and Han asthma subgroup

组别例数IL-2IL-4IFN-γ汉族哮喘亚组12010.80±4.079.74±1.888.14±2.75维吾尔族哮喘亚组309.98±4.0310.69±2.999.62±3.57t值-0.8762.098-2.209P值0.8320.0380.029

Table 5Comparison of the expression of IL-2,IL-4 and IFN-γ mRNA between Han asthma subgqoup and Han control subgroup

组别例数IL-2IL-4IFN-γ汉族对照亚组669.41±4.0310.07±2.038.45±1.81汉族哮喘亚组12010.98±4.049.47±2.108.07±2.83t值-2.8462.101-1.155P值0.0050.0370.249

Table 6Comparison of the expression of IL-2,IL-4 and IFN-γ mRNA between Uygur asthma subgroup and Uygur control subgroup

组别例数IL-2IL-4IFN-γ维吾尔族对照亚组358.34±2.3910.22±1.898.27±1.51维吾尔族哮喘亚组309.98±4.039.19±2.069.27±2.65t值-2.4202.1011.235P值0.0170.0370.219

3讨论

哮喘是由环境过敏原引起的基因易感人群Ⅰ型Th(Th1) /Ⅱ型Th(Th2)细胞免疫失衡，Th2功能亢进，其病理学以Th2细胞因子大量产生为特征。哮喘的发生与免疫密切相关，哮喘患者的免疫功能紊乱，导致了哮喘患者的慢性过敏性炎性反应的发生。其中，CD4+T淋巴细胞是哮喘发生、发展过程中最主要的调控者，可将CD4+T淋巴细胞分为Th1、Th2两大类，Th1/Th2细胞平衡失调，机体正常的免疫耐受功能受损，从而导致免疫细胞及其成分对机体自身组织结构及功能的破坏，是哮喘发病的重要基础。Th1又称炎性T细胞，主要介导细胞免疫和炎性反应，对哮喘有保护作用。Th2主要参与B淋巴细胞增殖，抗体产生与速发型超敏反应，影响T淋巴细胞分化，参与哮喘的发病和气道炎性病变的形成[10]。Th1细胞主要分泌IFN-γ、IL-2等[11]，Th2细胞产生的细胞因子有IL-4、白介素5(IL-5)等[12]。在哮喘患者肺泡灌洗液(BALF)中，激活的T淋巴细胞可表达白介素3(IL-3)、IL-4 mRNA。IL-3、IL-4、IL-5、粒细胞-巨噬细胞集落刺激因子(GM-CSF)促进肥大细胞、嗜酸粒细胞聚集、激活，IL-4又是激活B淋巴细胞使之表达IgE的重要因子之一。IL-4促进B淋巴细胞的活化和增殖，诱导IgE合成，干扰素1(IFN-1)则拮抗IL-4的作用，抑制IgE的合成。有研究表明，IL-4和IFN-γ产生不平衡与患者体内特应IgE升高关系密切，是导致IgE异常与哮喘发作的重要原因[13]。IL-2、IL4、IFN-γ与哮喘的发生均相关。

本研究应用荧光定量RT-PCR技术分别对哮喘患者与健康人群外周血CD4+T淋巴细胞进行检测发现，哮喘组IL-2 mRNA的表达水平高于对照组，IL-4 mRNA的表达水平低于对照组；而两组IFN-γ mRNA的表达水平间无差异。维吾尔族与汉族哮喘亚组患者IL-2 mRNA的表达水平间无明显差异，而IL-4、IFN-γ mRNA的表达水平间有差异。哮喘组IL-2、IL-4 mRNA的表达水平与对照组间有差异，提示哮喘是Th1/Th2细胞平衡失调，机体正常的免疫耐受功能受损，导致了哮喘患者的慢性过敏性炎性反应的发生。两组IFN-γ mRNA的表达水平间无明显差异，可能因为样本例数较少，还需进一步证实。IL-2基因在维吾尔族与汉族哮喘亚组患者之间差异不大。IL-4、IFN-γ基因在维吾尔族与汉族哮喘亚组患者之间有差异，维吾尔族例数较少，还需进一步扩大样本量证实，得到进一步的确定。据世界卫生组织估计，到2020年，哮喘伴随COPD将成为人类第三大死亡原因[4]，哮喘的防治任重道远。新疆维吾尔族与汉族发病率不同，研究民族差异是否是造成二者发病率不同的原因，有助于对哮喘在基因层面上进行防治。

作者贡献：张海蓉进行试验实施、撰写论文、成文并对文章负责；姜孝芳进行试验实施、设计评估、资料收集；高丽进行质量控制与审校。

本文无利益冲突。

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(本文编辑：崔沙沙)

Expression of IL-2,IL-4,IFN-γ mRNA in CD4+T Lymphocytes in the Peripheral Blood of Uygur and Han Asthma Patients in Xinjiang

ZHANGHai-rong,JIANGXiao-fang,GAOLi.

CollegeofTraditionalChineseMedicine,XinjiangMedicalUniversity,Urumqi830054,China

【Abstract】ObjectiveTo examine the expression of IL-2,IL-4 and IFN-γ mRNA in CD4+T lymphocytes in the peripheral blood of Uygur and Han asthma patients in Xinjiang.MethodsWe enrolled 150 patients (30 Uygur patients and 120 Han patients) who were diagnosed with asthma at acute stage in the First Affiliated Hospital of Xinjiang Medical University and Xinjiang People′s Hospital from December 2014 to May 2015 as asthma group.We also enrolled 101 healthy people (35 Uygur people and 66 Han people) who received physical examination in the the First Affiliated Hospital of Xinjiang Medical University in the same period.Quantitative real-time RT-PCR was applied to detect the expression levels of IL-2,IL-4 and IFN-γ mRNA in all subjects.ResultsReference gene GAPDH was selected to make adjustment.Asthma group and control group were significantly different in the expression of IL-2 and IL-4 mRNA (P<0.05),but were not significantly different in the expression of IFN-γ mRNA (P>0.05).Uygur and Han asthma patients were not significantly different in the expression of IL-2 mRNA (P>0.05),but were significantly different in the expression of IL-4 and IFN-γ mRNA (P<0.05).Han asthma subgroup and Han control subgroup were significantly different in the expression of IL-2 and IL-4 mRNA (P<0.05),but were not significantly different in the expression of IFN-γ mRNA (P>0.05).Uygur asthma subgroup and Uygur control subgroup were significantly different in the expression of IL-2 and IL-4 mRNA (P<0.05),but were not significantly different in the expression of IFN-γ mRNA (P>0.05).ConclusionThe expression of IL-2 gene of asthma patients is higher than that of healthy people,and the expression of IL-4 gene is lower than that of healthy people.Han asthma patients are lower than Uygur asthma patients in IL-4 and IFN-γ gene expression.IL-2,IL-4 and IFN-γ genes play an important role in the pathogenic process of asthma.

【Key words】Asthma;Interleukin-2;Interleukin-4;Interferon-gamma;Reverse transcriptase polymerase chain reaction;Uygur nationality;Han nationality

基金项目：国家自然科学基金资助项目(81260006)——新疆维、汉哮喘患者IL-2基因表观遗传现象对Treg细胞影响的比较研究

通信作者：高丽，830054新疆乌鲁木齐市，新疆医科大学；E-mail:xjmugaoli@sina.com

【中图分类号】R 256.12

【文献标识码】A

doi：10.3969/j.issn.1007-9572.2016.16.014

(收稿日期：2016-02-21；修回日期：2016-04-12)