扩散加权成像在舌癌术前诊断及分期的应用价值

陈晨，贺中云*，龙学颖，向永华，田强，周乐江



扩散加权成像在舌癌术前诊断及分期的应用价值

陈晨1，贺中云1*，龙学颖2，向永华3，田强1，周乐江1

[摘要]目的 探讨扩散加权成像(DWI)及表观扩散系数(ADC)值在舌癌术前诊断及分期中的应用价值。材料与方法 34例舌癌患者治疗前行常规MRI及DWI检查，其中32例患者行手术治疗。将常规MRI分期、DWI分期与病理分期进行对照，比较两种方法对舌癌分期的准确性的差异。结果 (1)对病灶大小及浸润范围的估计，DWI较常规MRI更准确，有统计学意义(P＜0.05)；(2) DWI序列通过测ADC值诊断53枚淋巴结转移，平均ADC值0.91 × 10(–3)mm2/s，低于非转移淋巴结(1.65 × 10(–3)mm2/s)，有统计学意义(P＜0.01)；DWI序列诊断转移性淋巴结的灵敏度89.3%，特异性98.0%，正确度98.8%；常规MRI诊断45枚淋巴结转移，灵敏度71.0%，特异性96.0%，正确度88.9%；对比两种检查方法，无统计学意义；(3)常规MRI序列对6例病例造成过度诊断，正确率为82.0%；DWI将1例IVA期病例过度诊断为IVB期，正确率为97.0%，对比两种检查方法，无统计学意义。结论 DWI能准确显示舌癌病灶范围，测量分析ADC值可以为诊断舌癌淋巴结转移提供有效信息，与常规MR联合应用，有助于提高舌癌的术前诊断及分期的准确性。

[关键词]弥散磁共振成像；舌肿瘤；淋巴结

湖南省卫生计生委2015年度科研课题计划项目(编号：B2015-161)

作者单位：

1.长沙医学院附属株洲市三三一医院放射科，株洲 412002

2.中南大学湘雅医院放射科，长沙410008

3.湖南省儿童医院放射科，长沙410007

贺中云，E-mail: hezhongyun@126.com

接受日期：2015-08-23

陈晨, 贺中云, 龙学颖, 等.扩散加权成像在舌癌术前诊断及分期的应用价值.磁共振成像, 2016, 7(1): 28–33.

The value of diffusion-weighted MRI in the preoperative diagnosis and staging of tongue carcinoma

Chen Chen1, He Zhong-yun1*, Long Xue-ying2, Xiang Yong-hua3, Tian-Qiang1, Zhou Le-jiang1

1Department of Radiology, No.331 Hospital of Zhuzhou City, Hunan Province, Zhuzhou 412002, China

2Department of Radiology, Xiangya Hospital, Central South University, Changsha 410008, China

3Department of Radiology, Hunan Provincial People’s Hospital, Changsha 410005, China

*Correspondence to: He ZY, E-mail: hezhongyun@126.com

Received 17 June 2015, Accepted 23 Aug 2015

ACKNOWLEDGMENTS The paper is supported by National Health and Family Planning Commission of Hunan Province 2015 Annual Scientific Research Subject Plan Project (No.B2015-161).

Abstract objective: To investigate the potential value of diffusion weighted imaging (DWI) and the apparent diffusion coefficient (ADC) for preoperative diagnosis and staging of patients with tongue carcinoma.Materials and Methods: Thirty-four patients with tongue carcinoma underwent DWI in addition to routine MR imaging before therapy, of which 32 patients underwent surgical treatment.The staging accuracy by routine MRI and DWI was compared with surgical pathology as the reference standard.Results: (1) Estimating of lesion size and extent of infiltration, DWI-MRI was more accurate than routine MRI (P＜0.05).(2) Routine MRI diagnosed 45 lymph nodes metastasis and the calculated sensitivity, specificity, accuracy was 71.0%,96.0%, 88.9%.DWI-MRI detected 53 lymph nodes metastasis, and the obtained sensitivity, specificity, accuracy was 89.3%, 89.3%,98.0% 98.8%.There was no statistical significance between them.The mean ADC values of metastasis lymph nodes and benign nodes were 0.91 × 10–3mm2/s and 1.65 × 10–3mm2/s, respectively (P＜0.01).(3) Routine MRI made over diagnosis of 6 cases and DWI-MRI only 1 case.The accuracy of routine MRI was 82.0% and DWI was 97.0%.Compared with the two methods, there was no statistical significance between them.

Conclusions: DWI was of certain advantages in displaying the range of lesion and the ADC value measurement could provide useful information for diagnosis of lymph node metastasis for tongue cancer.DWI could improve preoperative diagnosis and staging accuracy for the tongue cancer.

Key words Diffusion magnetic resonance imaging; Tongue neoplasms; Lymph Nodes

舌癌是口腔颌面部常见的恶性肿瘤之一，居口腔癌之首。由于舌血液与淋巴循环丰富，机械运动频繁，因此，舌癌易侵犯口底肌群，较早就发生淋巴结转移，具有复发率高，预后差的特点。MRI以其良好的软组织分辨率及多方位、多序列成像特点，准确显示病变及周围结构情况，成为舌癌首选的影像学检查方法，随着扩散加权成像(diffusion-weighted imaging，DWI)在体部的广泛应用，测量表观扩散系数(ADC)值对病变组织水分子扩散运动进行定量分析，肯定了DWI在恶性肿瘤中的应用价值，其中全身扩散加权成像对发现恶性肿瘤患者的原发灶及远处转移灶非常敏感，能更早发现肿瘤，较准确对肿瘤进行分期，对肿瘤的预后和综合疗效评估提供指导意义[1]。目前，关于DWI在舌癌中的研究较少，其在舌癌中的应用仍处于初步探索阶段。笔者通过对舌癌的MRI表现、DWI的特点、ADC值进行对比分析，探讨DWI在舌癌分期中的应用。

1　 材料与方法

1.1一般资料

搜集2013年1月至2015年4月间在株洲市三三一医院行MRI检查并经手术或活检病理证实为舌鳞癌的34例患者的资料。男27例，女7例，年龄39～80岁，中位年龄57岁,其中32例患者行手术治疗，2例IVB期患者因病灶侵犯范围广行放化疗。入组患者就诊前均未进行任何肿瘤相关治疗。

1.2MRI检查

1.2.1检查方法及参数

采用GE 1.5 T超导光纤MR成像仪，用头颈部相控阵线圈采集，检查前清洁口腔，去除口腔义齿及头颈部首饰，扫描序列包括常规MRI平扫、增强扫描、DWI。先行常规T1WI、T2WI(横断面+冠状面)及T2WI矢状面扫描，T2WI均采用脂肪抑制成像技术，扫描参数T2WI：TR 3000 ms，TE 89.6 ms；T1WI：TR 650 ms，TE 15.2 ms；层厚3 mm，层距1 mm，FOV 22.0 cm×19.8 cm，矩阵256×224，NEX为4；增强扫描时经肘静脉手推Gd-DTPA (0.1 ml/kg体重)，注药后立即行T1WI脂肪抑制序列(横断面+冠状面+矢状面)扫描。

DWI采用单次激发平面回波成像(SE-EPI)，扫描参数：TR 4000 ms，TE 77.8 ms，层厚3 mm，层距1 mm，FOV 38 cm×38 cm，矩阵128×128，NEX为8，b值=800 s/mm2。

1.2.2图像后处理及分类

使用GE AV4.3工作站的Functool软件对34例图像进行后处理，获取DWI图和ADC图，在DWI图上观察舌癌病变范围、信号特点、口底及咽旁浸润情况、颈部淋巴结及口腔骨质信号改变，测量病灶及转移性淋巴结的大小、ADC值，测量三次取平均值作为最终测量值。在未知任何临床及手术病理的情况下，用常规MRI与DWI序列分别对入组的34例进行分期。目前舌癌的临床分期标准基本上采用头颈部肿瘤AJCC (2010年第七版) TNM分期方案，而颈部淋巴结分区则根据2013 欧洲头颈部肿瘤颈部淋巴结分区指南[2]，将颈部淋巴结分为7个区域。

2名主治及以上医师分别对常规MRI和DWI显示的淋巴结进行详细登记，包括淋巴结的位置(分区)、淋巴结大小和邻近解剖定位标志等，以便与手术清扫的淋巴结进行对照分析。颈部淋巴结清扫术后，由手术医师详细记录淋巴结的分区、淋巴结大小(最长径、最短径)、邻近解剖定位标志。随后将淋巴结标本进行组织病理学检查，了解淋巴结有无癌细胞浸润。

常规MR图像中对符合以下标准之一者诊断为淋巴结转移：(1)横断面上淋巴结短径≥10 mm；(2)淋巴结中央坏死或环形强化；(3)淋巴结包膜外侵犯。根据国内外学者的研究结果[3-4]，DWI序列将1.15×10–3mm2/s作为ADC阈值鉴别良恶性淋巴结。

1.3统计学处理

采用SPSS 17.0统计软件进行统计分析。测量值以(x ± s)表示，采用独立样本t检验及x2检验，以病理分期为标准，比较DWI序列与常规MRI对舌癌分期的差异，P＜0.05为差异具有统计学意义。

2　 结果

2.1常规MRI、DWI序列对病灶的显示

1例肿块累及全舌(图1)，26例肿块位于舌体部(图2)，5例肿块位于舌根部(图3)，2例肿块位于舌侧缘(图4)。肿块在T1WI上呈低-中信号(21例低信号，13例中等信号)，信号强度与周围正常组织信号相接近，某些情况下难以区别；在T2WI上34例肿块呈不同程度高信号，1例肿块较大而出现坏死区，较肿瘤实质部分呈更高信号，注射Gd-DTPA增强后，肿块均可见强化，1例坏死区无强化；T2WI测得的17例病灶大小及浸润范围常大于其实际大小；DWI序列上34例肿块呈高、稍高信号，其信号强度明显高于周围水肿区及正常组织的信号，将受侵犯的组织与水肿区组织区分开来，DWI所测得病灶的大小基本与肿块实际大小相符合；对病灶大小及浸润范围的估计，DWI较常规MRI更准确，具有统计学意义(x2=29.344，P＜0.05)。

2.2对转移性淋巴结的诊断

本组清扫淋巴结共计514枚，有24例术后病理证实为淋巴结转移，转移率为75.0% (24/32)，阳性淋巴结共计56枚。T2WI显示淋巴结473枚，诊断45枚淋巴结转移，40枚经证实为转移性淋巴结，敏感性为71.0%，其中8枚淋巴结枚淋巴结中央坏死，周围呈环形强化(图3C，4C)，5枚淋巴结部分融合；常规MRI诊断淋巴结转移的灵敏度71.0%，特异性96.0%，正确度88.9%；DWI序列显示淋巴结514枚，通过测ADC值诊断53枚淋巴结转移，50枚证实为转移性淋巴结，灵敏度89.3%，特异性98.0%，正确度98.8%；转移性淋巴结的ADC值约为(0.91 ± 0.21) × 10–3mm2/s，非转移性淋巴结的ADC值为(1.65 ± 0.19)×10–3mm2/s，转移淋巴结的ADC平均值低于非转移淋巴结，且两者差异具有统计学意义(t=25.893，P＜0.01)。常规MRI和DWI术前诊断出的转移淋巴结与术后病理比较，经χ2检验分析显示，两者诊断淋巴结阳性的效能差别无统计学意义。

2.3在舌癌分期中的比较

舌癌患者多数伴有口腔感染，炎性病变及水肿组织在T2WI上呈高信号，常规MRI测得病灶大小及浸润范围常大于它的实际大小。根据头颈部肿瘤AJCC的TNM分期方案，1例Ⅰ期病例被常规MRI过度诊断为Ⅱ期，3例ⅣA期病例被过度诊断成ⅣB期，2例Ⅱ期病例因肿大淋巴结被误诊为恶性而过度诊断成Ⅲ期，正确率为82.0%；DWI将1例ⅣA期咀嚼肌间隙的炎症过度诊断成ⅣB期，正确率为97.0%。对比两种检查方法在舌癌分期中的应用，不具有统计学意义(表1)。

表1　34例舌癌患者常规MRI分期和DWI分期与病理分期对照Tab.1 Routine MRI stage compare to DWI stage in 34 cases with histopathologically proven of Cervical

3　 讨论

3.1概况

舌是一个与咀嚼、味觉、吞咽和语言有关的肌性器官，以骨骼肌为基础，分为舌内肌(起止于舌内)和舌外肌(起于骨至于舌内)，表面覆以黏膜。舌轮廓乳头将舌分为前 2/3 的舌体部和后1/3的舌根部，舌前 1/3 淋巴主要引流至颏下淋巴结(Ⅰa区),也可以直接汇入到颈静脉肩胛舌骨肌淋巴结(Ⅲ区)；舌中1/3主要通过舌侧缘淋巴管汇入至颌下淋巴结(Ⅰb区)，或直接通向颈深淋巴结上群的二腹肌下淋巴结(Ⅱ区)，而近正中者可交叉到对侧颌下；舌根属口咽范畴，其淋巴流多引流至两侧颈深淋巴结上群(Ⅱ区),也可以引流向颌下淋巴结(Ⅰb区)。因此，颈Ⅰ、Ⅱ区是舌癌最易发生淋巴结转移的区域。

舌癌的病因至今尚未完全认识，多数认为与环境因素、不良生活习惯有关。长期慢性刺激、慢性炎症、嗜好烟酒、槟榔及不良口腔卫生等，能诱发口腔的溃疡、白斑、黏膜下纤维变性等癌前病变，增加舌癌的发生率；而国外学者Lingen等[5]研究报道称人类乳头状病毒感染是口腔癌的一个重要原因。

3.2DWI序列在舌癌分期中的应用与价值

图1　 全舌鳞癌患者(IVB期)。A：舌挛缩，大部分呈高信号，周围肌群受累；B：DWI清晰显示病灶范围，较图A范围略小 图2 舌左侧缘鳞癌患者(II期)。A：增强MR显示舌体中1/3可见大片状异常强化灶；B：DWI示舌左侧缘条状高信号，较图A的范围明显小 图3 舌根鳞癌患者(ⅣA期)。A：舌根部高信号灶，累及咽旁间隙；B：ADC伪彩图示病灶范围，病灶ADC值0.92×10–3mm2/s；C：左侧颈II区转移性淋巴结，实性部分明显强化，坏死部分未见强化；D：ADC伪彩图示转移性淋巴结实性部分呈低信号，ADC值约为0.88×10–3mm2/s，坏死部分呈高信号，ADC值约为1.69×10–3mm2/s 图4 舌部左侧鳞癌患者(ⅣA期)。A：T2WI示左侧舌部条片状高信号，牙龈亦呈高信号；B：ADC伪彩图示病灶范围，牙龈未受累，病灶ADC值约为0.99×10–3mm2/s；C：左侧颈II区转移性淋巴结，中心大部分坏死；D：癌巢细胞间见角化珠形成(HE 10×10)Fig.1 The patient with squamous cell carcinoma of tota glossa (ⅣB).A: Tongue contracture, most of which was high signal, and the surrounding muscles were affected.B: DWI clearly showed the range of lesions, and the range compared with A was slightly.Fig.2 The patient with squamous cell carcinoma of the left margin of tongue (Ⅱ).A: Enhanced MR showed tongue 1/3 large patchy foci of abnormal enhancement.B: DWI showed that the left edge of the tongue was a high signal, and the range compared with A was obviously smaller.Fig.3 The patient with squamous cell carcinoma on Root of the tongue (ⅣA).A: The root of the tongue was high signal, and the parapharyngeal space was involved.B: ADC pseudo color diagrammed the range of lesion, the ADC value was 0.92×10–3mm2/s.C: The lymph node on the left side of the neck region Ⅱ was metastasis, which of the solid part was marked enhancement, which of necrosis was not enhanced.D: ADC pseudo color diagrammed that the solid part of metastatic lymph was lower signal compared with the necrosis.Fig.4 The patient with squamous cell carcinoma of the left tongue (ⅣA).A: T2WI showed high signal on the left side of the tongue and the gum.B: ADC pseudo color showed the range of lesion, and the gum was not affected.The ADC value was 0.99×10–3mm2/s.C: The lymph node on the left side of the neck region Ⅱ was metastasis, the central of which was necrosis.D: The nests of tumor cells with keratin pearls (HE 10×10).

在常规MRI扫描中，T2WI与T1WI增强扫描是评估舌癌分期的主要序列，尤其T2WI对病灶检出的敏感性很高；肿瘤在T2WI上呈稍高、高信号，与口底低信号肌群形成良好对比。但本组患者口腔卫生差，部分患者继发感染出现炎性反应及水肿，在T2WI信号增高，T1WI增强扫描也可见不同程度强化，而难以确定瘤体的大小及浸润范围；T2WI测得17例病灶大小及浸润范围常大于其实际大小，4例因病灶范围估计错误而造成过度诊断。而DWI是目前惟一能够观察活体组织水分子微观运动的成像方法，可以检测出与组织的含水量改变有关的早期病理变化[4]。King等[6]认为组织的ADC值与细胞密度存在相关性，恶性肿瘤细胞增殖旺盛，核质比增加，细胞密度增高，再加上细胞膜通透性降低，均可以造成水分子的有效运动减弱，扩散受限；肿瘤在DWI序列上表现为高信号，ADC值降低，而口底的炎性反应及水肿组织呈相对高信号或等信号，本组中1例IVA期患者因炎症累及咀嚼肌及周围间隙，在DWI上呈稍高信号，将其过度诊断成IVB期。DWI对确定肿瘤大小及确定手术切除范围有重要参考意义，更合理的指导治疗方案的制定。

常规MRI对良、恶性淋巴结信号无明显区别，大部分是基于淋巴结的大小、中心坏死、包膜有无外侵而进行评估。Pauls等[7]以MRI的T1和T2的弛豫时间鉴别良恶性淋巴结，效果很不理想。部分大小正常的淋巴结也可能发生了肿瘤浸润，在本组病例中16枚直径＜10 mm转移性淋巴结被漏诊；当口腔癌继发感染时，炎症也易引起淋巴结肿大，2例Ⅱ期病例因肿大淋巴结被误诊为转移性淋巴结而过度诊断为Ⅲ期，而DWI序列通过测定ADC值，避免了这2病例的过度诊断。关于ADC值鉴别良恶性肿瘤的报道很多[8]，认为当b值≥500 s/mm2时，平均ADC值对鉴别良恶性病变有统计学意义，且良性病变的ADC值明显高于恶性病变的ADC值。恶性淋巴结与良性淋巴结因细胞成分比例不同，水分子扩散运动受限程度不一样，当b值越大，组织T2透过效应越小，DWI越能真实的反应组织的扩散情况；因此颈部转移性淋巴结在DWI上呈明显高信号，ADC图呈低信号，较易被检出，并通过ADC值的测量分析，也容易判别其良恶性。Holzapfel等[9]和庄士民等[10]认为转移淋巴结的ADC平均值低于非转移淋巴结。本组病例b值为800 s/mm2时，转移性淋巴结的ADC值为(0.91 ± 0.21)×10–3mm2/s，非转移性淋巴结的ADC值为(1.65 ± 0.19)×10–3mm2/s (P＜0.01)，差异具有统计学意义，与国内外学者的研究相符合；而Sumi等[11]则提出良性淋巴结的ADC值低于恶性淋巴结，可能与其所选的b值不同及转移性淋巴结内部坏死较多，而导致ADC值升高有一定关系。国内也有学者[12-13]提出：淋巴结中心坏死和包膜外侵是诊断淋巴结转移的可靠指标，本组病例中有8枚淋巴结出现了坏死囊变，均被证实为转移性淋巴结，其实性部分的A D C值为(0 .8 7 ± 0.15)×10–3mm2/s，而坏死囊变部分的ADC值为(1.70 ± 0.23)×10–3mm2/s，若取转移性淋巴结ADC值的平均值，坏死囊变部分的ADC值能提高整体的平均值；笔者认为在估算转移性淋巴结的平均ADC值时，应取淋巴结的实性部分的ADC值。

目前尚无一种在术前准确的诊断颈部转移性淋巴结的检查方法。Dirix等[14]研究表明DWI在诊断转移性淋巴结的敏感性和特异性分别是89.0%和97.0%，对淋巴结的分析优于其它影像学手段。本组病例中DWI诊断转移性淋巴结的灵敏度89.3%，特异性98.0%，正确度98.8%，高于常规MRI诊断转移性淋巴结的灵敏度71.0%，特异性96.0%，正确度88.9%，但无统计学意义。可能与入选病例类型、病例数不足及仪器的精密度等有关。舌癌易侵犯口底肌群，早期出现淋巴结转移，本组病例病史一般不超过半年，但分期以ⅣA期为主，且淋巴结的转移率约为75.0% (24/32)，颈Ⅰ、Ⅱ区是舌鳞癌淋巴结转移的最常见部位，易被触及；在常规MRI检查前，体查已经发现多发肿大淋巴结，且考虑为转移性，体现不出DWI在诊断转移小淋巴结中的价值，因此，增加样本量特别是无肿大淋巴结舌癌患者数量，可能会更有利体现DWI在舌癌的术前诊断及分期中的应用价值。

综上所述，DWI能较准确显示舌癌病灶范围，通过测量分析ADC值可以为诊断舌癌淋巴结转移提供有效信息，提高转移性淋巴结的检出率，与常规MR联合应用，有助于提高舌癌的术前诊断及分期的准确性。

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DOI:10.12015/issn.1674-8034.2016.01.006

文献标识码：A

中图分类号：R445.2；R739.86

收稿日期：2015-06-17

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