杂种优势机理的研究进展

王丹丹，李韩帅，时 夏，白琪林，汤继华

（1.山西大学生物工程学院，山西太原030006；2.山西省农业科学院作物科学研究所，山西太原030031；3.河南农业大学农学院，河南郑州450002）

杂种优势机理的研究进展

王丹丹1，2，李韩帅1，2，时 夏3，白琪林2，汤继华3

（1.山西大学生物工程学院，山西太原030006；2.山西省农业科学院作物科学研究所，山西太原030031；3.河南农业大学农学院，河南郑州450002）

杂种优势是指杂种F1在某些表现型方面超越其双亲的现象。简要论述了杂种优势形成的有关学说，如显性假说、超显性假说、上位性效应、基因的差异表达、等位基因的特异性表达以及DNA甲基化等，并且介绍了国内外学者在该领域所进行的相关研究。

杂种优势；机理；进展

杂种优势普遍存在于生物界的各类农作物中。有效利用杂种优势不但可以提高农作物产量，还可改良农作物品质以及增强农作物的抗逆性、抗病性。杂种优势在玉米、高粱、油菜、水稻等农作物中的应用，推动了我国的经济效益和社会效益的大幅度提高。然而由于杂种一代的性状表现非常复杂，不同性状在不同杂交组合中表现不同，即使是同一性状在不同的杂交组合中表现也不同[2]，为了在作物育种的过程中有效利用杂种优势，必须先搞清楚杂种优势的遗传机理，才能使它为人类服务。目前尽管对杂种优势的研究已经长达数百年，但杂种优势的遗传机理和预测方法至今仍未被阐明。

1 杂种优势概念及其表现

广义杂种优势指杂种F1在某些表现型方面超越其双亲的现象，如生物量、大小、产量、繁殖力、抗病性、抗逆性等多方面[3]。例如，将不同品种、甚至不同种属间杂交得到杂种F1，它们在生长率和代谢功能方面远远超过双亲的表现，从而使得它们在器官、体型、产量、生殖力、成活力、生存力、抗病性、抗虫性、抗逆性等方面都比双亲有所提高。狭义杂种优势只是指杂种F1生长势的平均值或者生长势相对于双亲而言表现有所提高的现象[4]。

杂种优势一般有2种表现：一种是在某些远缘杂交子代，它们的后代只是在器官或者个体方面优于双亲，但是它们的生存和繁殖能力并没有超越双亲；另一种则是杂种F1的繁殖力和生存力相对于双亲而言表现有所提高，但它们在器官或个体生长方面表现不一定就比双亲好。

2 杂种优势的遗传机理

2.1 显性假说

Bruce[5]最早提出显性假说，此观点解释了杂种F1表现型之所以优于它的双亲是因为杂种F1从双亲遗传有利的显性基因将隐性基因的不利效应所掩盖，从而使得杂种F1表现出杂种优势。Jones[6]在此基础上又增加了连锁遗传的概念，他认为由多基因控制的数量性状使得显性和隐性基因之间不可避免的发生连锁，要想让一个自交后代的个体将所有有利的显性基因以纯合的形式集中到一起是不可能的，因而要想获得一个自交系，而它的生长势和杂种生长势一样强更不可能。

Xiao等[7]以水稻的一个亚种为材料，该亚种的F1表现出很强的杂种优势，将194个该亚种的重组自交系（F7）与它们的2个亲本回交，从而获得388个BC1F7回交群体。用141个RFLP分子标记分别对388个BC1F7，194个F8，2个亲本和F1的12个数量性状进行检测，在388个BC1F7群体中共发现37个QTLs，只出现在1个BC1F7群体中的数量性状位点（QTLs）有27个（73%），在这73%QTLs中杂合子的表型值超越了各自的纯合子表型值的占82%；在2个BC1F7群体中都出现的QTLs共有10个，这10个QTLs杂合子表型值的大小处于它的2个纯合子之间，而且不管在什么情况下，杂合子的表现型总是比2个纯合子的表现型优越，上述结果说明了亲本基因的显性互补效应的作用。另外，他们还发现，大部分性状与基因组的杂合子之间并没有联系，而且在观察的12个数量性状中，F8群体中有一些重组自交系的表型值高于F1，排除了超显性和上位性效应的作用。Li等[8]也证明了显性假说在水稻杂种优势中扮演着重要角色。

2.2 超显性假说

Shull[9]最早提出超显性假说这一观点，此观点认为杂种中某一位点或多位点上等位基因之间的相互作用使得杂种F1的表现型优于双亲的表现型。East[10]认为，杂合体的生长优势优于2种亲本纯合体（B1B1及B2B2）的生长优势，生长优势增长的程度取决于等位基因间是否是杂合以及杂合程度。

Stuber等[11-12]以玉米单交种（Mo17×B73）为材料，为了研究玉米遗传学中2个重要的现象：杂种优势和基因型与环境互作。他们利用76个几乎涵盖玉米基因组90%～95%的分子标记对7个重要的农艺性状（包括籽粒产量）的QTLs进行定位，最终检测到大多数的QTLs的杂合子表现型都优于各自纯合子的表现型（有1个例外），而且所检测到QTLs在杂种优势中发挥着重要作用。该研究还发现，籽粒产量与杂合程度具有高度的相关性，并且排除了基因型和环境之间发生互作对大部分QTLs的影响。孙其信等[13]也证明了超显性效应在小麦杂种优势产生过程中所起的作用。Hull[14]也证实了在玉米杂种优势产生过程中超显性效应所起的作用。Mitchell-Olds[15]研究了拟南芥杂种优势产生过程中超显性效应所作的贡献。Li等[16]也证明了在白羊杂种优势的产生中超显性的贡献。Lariepe等[17]也发现，超显性在玉米杂种优势中发挥着重要角色。庄杰云等[18-19]对水稻的2个F2群体采用亚群体分析法进行QTL分析，也得到类似的结论。

2.3 上位性效应假说

显性假说和超显性假说都是以遗传学单基因理论为前提，对于非等位基因间的互作效应无法解释。因此，基因间的上位性效应逐渐引起了学者的关注。

上位性效应主要强调非等位基因在两位点或多位点上的互作使得杂种F1在某一性状上的表现优于双亲。基于此观点，上位性效应在物种遗传变异中所作的贡献不可忽视。

Yu等[20]利用水稻的强优势组合珍釉97×明恢63的F2∶3家系的240个分离群体对水稻的QTLs进行定位，所定位的QTLs主要是控制水稻产量、千粒质量、每穗实粒数和有效穗数这4个性状，在2 a重复的田间试验中共发现了32个QTLs，其中在2 a田间试验中均被检测到的QTLs共有12个，剩余的20个QTLs只在1 a里被检测到。在10个影响产量的QTLs中，有6个QTLs表现为超显性效应。然而他们发现分子标记的杂合性与性状表达之间的相关性很低，表明了杂合程度并不是影响水稻杂种优势的主要因素。而两位点水平上的互作包括加-加互作、加-显互作、显-显互作在240个分离群体中广泛存在。这些互作发生在大部分的分子标记位点中，然而在单位点水平上并没有检测到。综合上述结果不难得出，上位性效应在杂种优势形成过程中扮演着重要角色。曹立勇等[21]对影响水稻产量性状的QTL进行研究，结果表明，上位性效应在水稻杂种优势形成过程中发挥着重要作用。李任华等[22]和Li等[23]分析了籼粳亚种间杂交后代产量的3个构成因素，也得出类似的结论。

2.4 基因差异表达

差异展示法（differential display）的出现，使得学者们研究不同遗传背景下相同基因表达水平的差异成为可能，进而从基因表达调控这一水平上来分析哪些因素会造成杂种优势的产生。

Romagnoli等[24]探讨了基因表达在玉米杂种优势形成过程中所起的作用，他们比较了B73和Mo17及其单交种的初生根尖基因表达水平的差异，在杂交种cDNA文库中被筛选到3个在杂交种和亲本自交系中差异表达的克隆，其中，F1的表达水平处于2个亲本之间的只有1个克隆，而F1的表达水平与高效表达的亲本非常接近的有2个克隆。他们还对杂交种和亲本的Poly（A）RNA采用了离体翻译的方法进行分析，结果表明，在杂交种中差异表达产物数量更多或特异表达的占33%。Tsaftaris[25]以2个玉米杂交种为材料，探讨了基因表达在杂种优势形成过程中所起的作用，结果表明，在杂交种中平均转录水平比在亲本自交系中高的有35种基因，并且mRNA的表达量与杂交种的强弱呈正相关。倪中福等[26]比较了小麦种间和品种间杂交种与其亲本在苗期叶片基因的差异表达，通过mRNA差异显示法表明，杂交种中亲本基因所采取的表达方式在种间和品种间有所不同，并且差异表达的多与少取决于优势杂种的强与弱。他们还对处于不同时期（幼苗分蘖初期和盛期）小麦杂交种与亲本叶片基因的表达水平进行比较，结果表明，在不同的时期，杂交种与亲本叶片基因的表达有所差异[27]。Sun等[28]也证明了小麦杂交种和其亲本的基因表达水平的不同可能与杂种优势的形成有关。孟凡荣等[29]采用mRNA差异显示技术对MADS-box和SerPThr蛋白激酶2个基因家族的杂交种和自交种在不同优势组合中发育前期基因的表达水平进行研究，结果发现，杂交种和自交种的基因表达水平在6个时期有明显的差异，而且基因的差异表达水平与优势组合的强弱呈正相关。Xiong等[30]利用DDRT-PCR技术研究了水稻亲本和杂种基因的差异表达在杂种优势形成过程中所作的贡献，结果表明，在剑叶中，杂种的基因表达主要以抑制为主，并且有利于杂种优势的形成，而在苗期叶片中，杂种的基因表达主要以增强为主，同样也利于杂种优势的形成。通过分析基因差异表达模式与杂种优势之间的相关性，结果表明，基因差异表达模式与杂种优势有很高的相关性。

上述研究表明，基因差异表达在杂种优势的形成过程中有一定的贡献，尽管有的基因位点可以在DNA水平上被发现，但也可能在RNA水平上被修饰而沉默，这是因为基因的表达不仅在时间方面具有选择性，在空间方面也具有选择性，它还有可能受杂种一代中来自亲本的2个等位基因之间相互作用的影响，进而表现出基因增强或者共沉默，所以，仅基于DNA水平对杂种优势的机理进行预测有难度，需要从多方面进行考虑。

2.5 等位基因的特异性表达

通过基因芯片技术对全基因组基因表达进行分析并没有考虑到等位基因特异性表达对基因表达的影响程度。等位基因的特异性表达可以帮助区别基因表达的顺式调控和反式调控作用。若基因被反式作用所调控，那么来自亲本的2个等位基因在杂种中表达无差异，然而若基因被顺式作用所调控，来自亲本的2个等位基因在杂种中表达有差异[31]。Stupar等[32]通过运用基于SNP的定量Sequenom检测技术共检测到32个基因，这32个基因的等位基因在杂种一代中特异性表达量偏离中亲值。其中，18个基因被顺式作用所调控，1个基因被反式作用所调控，剩余的13个基因被顺式调控和反式调控相互作用。Guo[33]采用等位基因特异性RT-PCR法检测亲本转录物的积累量，15个基因中有11个来自亲本的2个等位基因的表达量有差异。它们受父本或母本对等位基因的特异性表达影响较弱，表明等位基因的特异性表达只有一小部分影响是来源于亲本的作用。对杂种一代中来自亲本的2个等位基因对环境胁迫的反应进行研究，结果发现，来自亲本的2个等位基因对环境胁迫表现不同，表明不同的等位基因其功能不同，对杂种优势的形成有一定的影响。Woll[34]研究了等位基因特异性表达对杂种一代基因表达的影响，检测了ZmGrp3在6个反杂交种中来自亲本的2个等位基因的表达量，结果表明，在杂种一代中2个等位基因的表达并没有偏离1∶1。总之，目前对等位基因特异性表达的研究越来越多，为杂种优势的形成提供了新的理论。有趣的是，亲本对等位基因的特异性表达的影响极小，而环境因素有可能在某种程度上影响等位基因的特异性表达，进而影响杂种优势的形成。

2.6 DNA甲基化假说

由于DNA甲基化使得染色体结构、DNA与蛋白质相互作用的方式发生改变，进而对基因的表达有所影响，所以，学者们开始探讨DNA甲基化与杂种优势形成的关系。

Cedar[35]探讨了DNA的甲基化与基因表达之间的关系，发现二者间关系密切；Hepburn等[36]在探讨DNA甲基化是否会影响基因的抑制表达时发现，DNA甲基化程度的强弱与自交或杂交有关，杂交使得DNA的甲基化程度减弱，反之则增强；Tsaftaris[37]研究了DNA甲基化对玉米杂种优势形成的影响，结果发现，玉米杂种一代中甲基化比例低于亲本甲基化的比例，DNA甲基化程度取决于基因组的表达活性的高低，二者之间呈正相关。DNA甲基化还受环境的影响，它在发育时期和组织方面具有特异性。因此，甲基化对玉米杂种优势的形成有一定的影响。Nakamura等[38]研究了DNA甲基化与二倍体马铃薯杂种优势间的关系，最终也得出类似的结论。然而Xiong等[39]的结论与之正好相悖，他们在探讨DNA甲基化程度与水稻杂种优势形成的关系时，发现从大局来看，DNA的甲基化程度对水稻杂种优势的形成并没有影响，但某些特定位点上DNA的甲基化却对水稻杂种优势的形成有一定的影响，最终发现它们属于基因调控区。

3 小结

综上所述，造成杂种优势的原因很多，笔者仅简单叙述了其中几个方面。考虑到杂种优势的复杂性，影响它的因素也比较多，如基因、环境等多方面，即使针对一个特定的性状，也可能由于种群的不同造成杂种优势的原因也不一样[40]，因此，单纯从这几个方面解释杂种优势尚不成熟，因为它们之间都是孤立的。目前有关解释杂种优势的理论也比较多，如遗传平衡假说[41]、活性基因效应假说[42]、杂合酶协同效应假说[43]、遗传震动合成学说[44]、基因网络系统[45]等。有的学者还认为亲本的遗传距离[46]、遗传差异、基因结构的变化以及核质基因互作等都与杂种优势的形成有关。近年来，转录组学、蛋白质组学、代谢组学以及表观遗传学得到飞速发展，相信在不久的将来杂种优势的遗传基础将被揭示。

［1］林建丽，朱正高，高建伟.植物杂种优势研究进展[J].华北农学报，2009，24（增刊）：46-56.

［2］李海渤，袁美.作物杂种优势预测研究进展[J].河南农业科学，2004（12）：30-33.

［3］张丹.以旅大红骨群自交系为父本的玉米杂优组合F1杂种优势研究[J].华北农学报，2007，22（S2）：62-65.

［4］王曙明，张宝石，王跃强，等.农作物杂种优势的遗传基础及其预测研究概述[J].吉林农业科学，2007，32（2）：3-7.

［5］Bruce A B.The mendelian theory of heredity and the augmentation ofvigor[J].Science，1910，32：627-628.

［6］Jones D F.Dominance of linked factors as ameans of accounting for heterosis[J].Proc Nati Acad Sci USA，1917，3（4）：310-312.

［7］Xiao J H，Li J M，Yuan L P，etal.Domiance is themajorgenetic basis of heterosis in rice as recealed by QTL analysis using molecular markers[J].Genetics，1995，140：745-754.

［8］Li Z K，Lou L J，Mei H W.Overdominant epistatic loci are the primary genetic basis of inbreeding depression and heterosis in rice.I biomassand grain yield[J].Genetics，2001，158：1737-1753.

［9］Shull G H.The composition of a field of maize[J].Am Breed Assoc Rep，1908，4：296-301.

［10］EastE M.Heterosis[J].Genetics，1936，21（4）：375-397.

［11］Stuber C W，Lincoln S E，Wolff D W，etal.Identification of genetic factors contributing heterosis in a hybrid from two elite maize inbred lines using molecular markers[J].Genetics，1992，132：823-839.

［12］赵延明，严敏，徐洪文，等.玉米叶片保绿度F1杂种优势与环境互作效应分析[J].华北农学报，2008，23（2）：92-95.

［13］孙其信，倪中福，陈希勇，等.冬小麦部分基因杂合性与杂种优势表达[J].中国农业大学学报，1997，2（1）：64，116.

［14］Hull F H.Evidences of overdominance in yield of corn[J].Genetics，1948，33（1）：110.

［15］Mitchell-Olds T.Interval mappingofviability loci causingheterosis in Arabidopsis[J].Genetics，1995，140（3）：1105-1109.

［16］Li B，Wu R.Genetics caused ofheterosis in juvenileaspen:aquantitative comparison across intra-and inter-specific hybrids[J].Theor Appl Genet，1996，93：380-391.

［17］Lariepe A，Magin B，Jasson S，et al.The genetic basis of heterosis: multiparental quantitative trait loci mapping revealscontrasted levels of apparent overdominance among traits of agronomical interest inmaize（Zea mays L.）[J].Genetics，2012，190：795-811.

［18］庄云杰，樊叶杨.超显性效应对水稻杂种优势的重要作用[J].中国科学：C辑，2001（2）：109-113.

［19］庄云杰，樊叶杨，吴建丽，等.杂交水稻中超显性效应的分析[J].遗传，2000，22（4）：205-208.

［20］Yu S B，Li J X，Xu C G，etal.Importanceof epistasisas thegenetic basisof heterosis in an elite rice hybrid[J].Proc Natl Acad Sci USA，1997，94（17）：9226-9231.

［21］曹立勇，占小登，庄杰云，等.水稻产量性状的QTL定位与上位性分析[J].中国农业科学，2003（11）：1241-1247.

［22］李任华，徐才国，李香花，等.有利基因与有利的基因互作能够提高籼粳杂种育性[J].遗传学报，1999，26（3）：228-238.

［23］Li Z，Pinson S R M，Park W D，etal.Epistasis for three yield components in rice（Oryza sativa L.）[J].Genetics，1997，145：453-465.

［24］Romagnoli S，Maddaloni M，Livini C，et al.Relationship between gene expression and hybrid vigor in primary root tips of young maize（Zea may L.）plantlets[J].Theor Appl Genet，1990，80：767-775.

［25］Tsaftaris A S.Biochemical analyses of inbreds and their heterotic hybrids inmaize[J].Progress in Clinical and Biological Research，1990，344：639-664.

［26］倪中福，孙其信，吴利民.普通小麦不同优势杂交种及其亲本之间基因表达差异比较研究 [J].中国农业大学学报，2000，5（1）：1-8.

［27］倪中福，孙其信，吴利民，等.小麦种间与品种间杂交种及其亲本之间基因差异表达比较研究[J].农业生物技术学报，2001，9（4）：366-370.

［28］Sun QX，Ni Z F，Liu Z Y.Differentgeneexpression between wheat hybrids and parental inbreds in seedling leavea[J].Euphytica，1999，106：117-123.

［29］孟凡荣，孙其信，倪中福，等.小麦杂交和自交种子发育前期MADS-box和SerPThr两类家族基因差异表达与杂种优势[J].农业生物技术学报，2002，10（3）：220-226.

［30］Xiong L Z，Xu C G，Maroof M A Sagai，et al.Patterns of cytosine methylation in an elite ricehybrid and itsparental linesdetected by a methylation-sensive amplification polymorphism technique[J]. Mol Gen Genet，1999，261：439-446.

［31］Wittkopp P J.Evolutionary changes in cisand transgene regulation [J].Nature，2004，430：85-88.

［32］Stupar R M，Springer N M.Cis-transcriptional variation in maize inbred lines B73 and Mo17 leads toadditiveexpression patterns in the F1hybrid[J].Genetics，2006，173（4）：2199-2210.

［33］Guo M.Allelic variation of gene expression in maize hybrids[J]. PlantCell，16：1707-1716.

［34］Woll K.ZmGrp3：Identification of a novel marker for root initiation in maize and development of a robust assay to quantify alele-specific contribution to gene expression in hybrids[J].Theor Appl Genet，2003，113：1305-1315.

［35］Cedar H.DNA methylation and geneactivity[J].Cell，1988，53（1）：3-4.

［36］Hepburn P A，Margison G P，TisdaleM J.Enzymatic methylation of cytosine in DNA is prevented by adjacent O6-methylguanine residues[J].The Journal of Biological Chemistry，1991，266（13）：7985-7987.

［37］Tsaftairs A S.Molecular aspects of heterosis in plants[J].Physiol Plant，1995，94：362-370.

［38］Nakamura S，Hosaka K.DNA methylation in diploid inbred linesof potatoesand itspossible role in the regulation of heterosis[J].Theor Appl Genel，2010，120（2）：205-214.

［39］Xiong L Z，Yang G P，Xu C G，et al.Relationship of differential geneexpression in leaveswith heterosisand heterozygosity in a rice diallel cross[J].Molecular Breeding，1998，4：129-136.

［40］刘红梅，周新跃，陈杰，等.籼型杂交稻光合特性的杂种优势分析[J].华北农学报，2014，29（3）：122-127.

［41］Mather K.Thebalanceof polygenic combination[J].Jour Genetics，1942，43：309.

［42］钟金城.活性基因效应假说[J].西南民族学院学报：自然科学版，1994（2）：202-205.

［43］谭远德.杂种优势的一种可能的分子机理：杂合酶的协同效应[J].南京师大学报：自然科学版，1998，21（3）：80-87.

［44］王得元，殷秋妙，李颖，等.作物杂种优势的分子生物学研究进展[J].西北农业大学学报，1999，27（1）：94-99.

［45］鲍文奎.机会与风险：40年育种研究的思考[J].植物杂志，1990（4）：35-37.

［46］李新峥，刘振威，孙丽，等.南瓜遗传配合力分析及杂种优势表现[J].华北农学报，2013，28（S1）：61-68.

Research Progress on Heterosis M echanism

WANG Dandan1，2，LI Hanshuai1，2，SHI Xia3，BAI Qilin2，TANG Jihua3
（1.CollegeofBioengineering，Shanxi University，Taiyuan 030006，China；2.InstituteofCrop Sciences，Shanxi Academy ofAgricultural Sciences，Taiyuan 030031，China；3.CollegeofAgronomy，Henan Agricultural University，Zhengzhou 450002，China）

Heterosis,or hybrid vigour,describes the superior performance of heterozygous F1-hybrid plants in many phenotype compared to the average of their homozygous parental inbred lines.This article primarily discusses relevant hypothesis of heterosis,such as dominance hypothesis,overdominance hypothesis,epistatic effect hypothesis,gene differential expression,allele-specific gene expression and DNA methylation hypothesis,and so on.Related researches in this field of domestic and foreign scholars are also provided.

heterosis;mechanism;progress

S334.5

A

1002-2481（2016）07-1050-05

10.3969/j.issn.1002-2481.2016.07.37

2016-04-26

山西省自然科学基金项目（2014011004-2）；山西省农业科学院育种工程项目（16YZGC027）

王丹丹（1990-），女，山西柳林人，在读硕士，研究方向：玉米遗传育种。白琪林为通信作者。