海水酸化对水生动物主要抗氧化酶的影响及机理

许友卿，唐 旎，丁兆坤广西大学 水产科学研究所，广西 南宁 530004

海水酸化对水生动物主要抗氧化酶的影响及机理

许友卿，唐 旎，丁兆坤广西大学 水产科学研究所，广西 南宁 530004

海水酸化；抗氧化酶；影响；机理；水生动物

海水吸收空气中的二氧化碳形成碳酸增加了海水的酸度，这种现象被称为海水酸化。据估测，到2100年，海水pH平均值将因此下降约0.3～0.4，至7.8～7.9[1]。海水pH值是海洋生态系统的关键因子，即使细微变化都将对海洋化学产生深刻影响[2]，从而影响大多数海洋生物的生理、生化、代谢、生长、繁殖与生存，最终可能会导致海洋生态系统发生不可逆的变化，进而影响人类。海洋酸化会令很多海洋生物同时面临体内外酸碱度失衡和低溶氧胁迫的双重压力[3]。例如，海洋酸化不仅导致造礁石珊瑚幼体和其他造礁生物钙化率降低甚至溶解，导致珊瑚礁鱼类的生命活动受影响[4]，而且会破坏硅藻(Thalassiosiraweissflogii)细胞内的酸碱平衡，进而影响硅藻细胞的硅酸代谢和膜鞘的形成[5]。历史上曾发生过海洋酸化事件，严重影响海洋生物的生理、生化和生存，甚至导致一些生物种类灭绝[6]。

海洋酸化是全球面临的新课题，虽然开始受到关注，但是许多领域如海水酸化对海洋生物抗氧化酶的影响尚缺少研究。

笔者主要综述海水酸化对水生动物的超氧化物歧化酶、过氧化氢酶、谷胱甘肽过氧化物酶、谷胱甘肽硫转移酶等4种主要抗氧化酶的影响及机理，为研究、理解和控制海洋酸化提供参考，为调控水产养殖水体提供依据。

1 海水酸化对水生动物主要抗氧化酶的影响

海水酸化同时导致水生生物机体pH下降[7]，导致多细胞海洋生物面临着体外和细胞外液pH 值降低的双重压力。尽管部分水生生物具备不同程度的酸碱平衡调节能力[8]，但势必会对其他生理功能造成负面影响[9]。机体酸碱平衡失调往往伴随氧化应激反应，同时激活抗氧化防御机制，影响多种抗氧化酶。Zhang等[10]报道，海洋酸化使牡蛎(Conchaostreae)超氧化物歧化酶、过氧化氢酶、谷胱甘肽过氧化物酶等抗氧化酶基因表达水平改变。Soriano-Santiago等[11]发现，花头环形珊瑚丙二醛、超氧化物歧化酶、过氧化氢酶的水平，随pH梯度变化而有规律地改变。

1.1 海水酸化对水生动物超氧化物歧化酶的影响

超氧化物歧化酶是一种能够催化超氧化物通过歧化反应转化O2和H2O2的酶，广泛存于各类动物、植物和微生物中[12]，是唯一以超氧自由基(O2-)为底物的抗氧化酶[13]，具有清除超氧阴离子自由基(O2-)的功能，保护机体免受过氧化伤害。超氧化物歧化酶能催化超氧化物阴离子(O2-)转为较低反应性的H2O2[14]。 超氧化物歧化酶活性的高低可反映鱼体内细胞受氧化损伤的程度和活性氧的水平[15]。水生动物生活在水体环境中，pH是水生动物体内超氧化物歧化酶活性变化的主因之一[16]，当pH降低，机体H+含量上升导致体液中pH下降，多余的H+作为质子受体促生更多的自由基，破坏机体活性氧平衡，引起总超氧化物歧化酶活性降低。将草鱼(Ctenopharyngodonidellus)分别置于低pH 6.0、5.5、4.5水中4 d 和7 d发现，第4 d天时，低pH引起肝超氧化物歧化酶活性升高，而对鳃超氧化物歧化酶活性无显著影响; 第7天时，低pH引起肝超氧化物歧化酶活性显著降低，而鳃组织却在pH 6.0和pH 5.5时超氧化物歧化酶活性升高，在pH 4.5时超氧化物歧化酶活性下降[17]。

超氧化物歧化酶活力不但随pH而变，还因时间和物种而异。于pH 7.0 的日本三角涡虫(Dugesiajaponica)超氧化物歧化酶活力随pH降低而明显下降，但pH低于6.0后超氧化物歧化酶活力又明显升高[18]。于pH 7.2时，日本囊对虾(Marsupenaeusjaponicus)超氧化物歧化酶活力随pH胁迫时间的延长而逐渐下降，并于3 h时超氧化物歧化酶活力最低[19]。在pH胁迫下，日本囊对虾的超氧化物歧化酶活力极显著高于凡纳滨对虾(Litopenaeusvannamei)[20]。拉利毛足鲈(Trichogasterlalius)在pH 6.9胁迫下，超氧化物歧化酶活性降低[21]。金头鲷(Sparusaurata)在CO2模拟海水酸化试验中，超氧化物歧化酶活性随酸化梯度而有规律地变化[22]。

1.2 海水酸化对水生动物过氧化氢酶的影响

过氧化氢酶是存于生物体内至关重要的抗氧化系统防御性功能酶，被称作酶类清除剂或触酶，可与谷胱甘肽过氧化物酶等一起清除由超氧化物歧化酶歧化O2-等产生的H2O2[23-25]，H2O2作为生物体在新陈代谢过程中产生的主要有害物质，只有被迅速地分解清除，才能维持生物体正常的生命活动[26]。过氧化氢酶通过催化H2O2分解为氧气和水而保护细胞免受损伤[27]。因此，过氧化氢酶是生物防御体系的关键酶之一，为生物体提供了重要的抗氧化防御作用[28]。过氧化氢酶活性决定了氧气的生成速度以及H2O2的分解速度，而pH是酶活性的主要决定因素。

抗氧化酶极易受水体pH的影响。2013年，Matozzo等[29]发现，当pH降低和温度升高时，骨节心蛤(Condylocardia)和贻贝(Mytilusedulis)的过氧化氢酶活性增加。背角无齿蚌(Sinanodontawoodiana)于pH 6.0时的5种免疫因子、超氧化物歧化酶、过氧化氢酶 酸性磷酸酶和碱性磷酸酶活性，均低于pH 8.0的对照组[30]。凡纳滨对虾在酸化(pH 5.4)条件下24 h，过氧化氢酶的mRNA表达量上调，72 h后开始下降[31]。克林雷氏鲇(Rhamdiaquelen)于pH 5.0时，其肝、鳃、肌肉的过氧化氢酶活性显著低于pH 7.0对照组[32]。

1.3 海水酸化对水生动物谷胱甘肽过氧化物酶的影响

谷胱甘肽过氧化物酶是生物体抗氧化物酶的重要成员之一，可以清除机体内的活性氧，分解H2O2，阻断脂质过氧化连锁反应，清除细胞内脂质和有机过氧化反应的产物，保护细胞膜机构和功能的完整[33-35]，维持组织正常的氧化还原水平[36-37]。谷胱甘肽过氧化物酶不仅能清除代谢过程中所产生的活性氧自由基[38]，而且是清除羟自由基的重要抗氧化酶，它通过催化生成H2O和O2来防止OH产生，并将脂氢过氧化物(OROH)还原成相应ORH，从而减轻细胞膜多不饱和脂肪酸的过氧化作用及脂氢过氧化物分解产物导致的细胞损伤[39-41]。通常，谷胱甘肽过氧化物酶和超氧化物歧化酶、过氧化氢酶联合清除活性氧自由基，使机体自由基的产生与清除处于动态平衡，保护动物免受自由基损伤[42-43]。

海洋生物谷胱甘肽过氧化物酶对海水pH很敏感。中国明对虾(Fenneropenaeuschinensis)、凡纳滨对虾和日本囊对虾的血淋巴谷胱甘肽过氧化物酶活力，均随pH胁迫延长呈逐渐下降的趋势[44]。于pH 6.5时，日本三角涡虫谷胱甘肽过氧化物酶活力降低，而低于pH 6.0后谷胱甘肽过氧化物酶活力随pH值的降低而升高[18]。Tiedke等[45]报道，在酸胁迫下，斑马鱼(Daniorerio)谷胱甘肽过氧化物酶水平明显上升。瘦尾胸刺水蚤(Centropagestenuiremis)在CO2模拟海水酸化试验中，谷胱甘肽过氧化物酶活性随pH的降低而改变[46]。

1.4 海水酸化对水生动物谷胱甘肽硫转移酶的影响

谷胱甘肽硫转移酶是由两个同源二聚体亚基组成的多功能解毒酶超家族中的一员[47-48]，广泛分布于动物、植物和微生物中，属于Ⅱ相解毒酶[49]。谷胱甘肽硫转移酶催化脂质氢过氧化物的还原反应，清除脂质氢过氧化物。谷胱甘肽硫转移酶还可通过催化与多种亲电性药物分子间的巯基转移反应而发挥解毒作用[50]。

海水pH对海洋生物谷胱甘肽硫转移酶影响显著。2014年，Kumai等[51]研究发现，低pH能诱导斑马鱼肝胰腺等组织中谷胱甘肽硫转移酶的mRNA水平上升。Ying等[52]报道，于低 pH下，谷胱甘肽硫转移酶活性降低，可通过多种机理进一步加剧H2O2的毒性。在急性CO2应激反应中，多孔鹿角珊瑚(Acroporamillepora)谷胱甘肽硫转移酶的Omega和Pi同工酶均表达下调，还可能导致进一步的应激反应，如细胞凋亡[53]。当暴露于CO2升高环境中，大西洋鳕(Gadusmorhua)谷胱甘肽硫转移酶活性稍不同于对照组；当暴露于高CO2和高全氟辛烷磺酸(0.9% CO2+200 μg/L PFOS)第3、6天，其谷胱甘肽硫转移酶活性显著高于对照组；但至第9天，其谷胱甘肽硫转移酶活性却显著低于对照组[54]。

海水pH对海洋生物谷胱甘肽硫转移酶的影响与暴露时间密切相关。不同水平CO2酸化的水体，均会显著影响中华哲水蚤(Calanussinicus)和瘦尾胸刺水蚤谷胱甘肽硫转移酶和各种生化指标，而且这些指标的变化与水体酸化水平及暴露时间有一定相关性[55]。当pH胁迫3～24 h可诱导凡纳滨对虾抗氧化系统的功能，增强机体对活性氧的清除[56]，但长时间pH胁迫则会抑制中国明对虾抗氧化系统功能，可能是长时间pH胁迫导致机体产生的活性氧超过抗氧化系统调节范围的缘故，因而造成各组织器官的氧化损伤[57]。

2 海水酸化对水生动物抗氧化酶的影响机理

2.1 基因表达途径

海水酸化会引起水生动物氧化应激[58]，对有关基因的表达水平产生一定的促进或抑制作用，进而影响包括抗氧化酶在内的生物大分子。Tseng等[59]报道，不同海水二氧化碳分压影响青鳉(oryziaslatipes)幼鱼酸碱调节基因的表达，CO2分压0.7 kPa试验组调控基因(CA2, CA15, NBCa, NBCb, AE1a, Rhag, Rhbg , NKA)表达量显著下调，NHE3和Rhcg表达量显著上升，如提高环境CO2分压，青鳉胚胎阶段将显著降低包括柠檬酸合成酶、葡萄糖-6-磷酸脱氢酶和细胞色素c氧化酶在内的代谢酶的基因表达。Esbaugh等[60]研究证实，蟾鱼(Opsanusbeta)暴露在CO2分压0.2 kPa环境中24 h，NKA活性显著下降。乌贼(Sepiaofficinalis)暴露在CO2分压0.37 kPa下5周，酸碱调节基因下降80%[61]。pH降低使氨基酸代谢相关重要代谢酶基因表达显著下调[62]。

2.2 线粒体途径

酸化引起鱼鳃表面离子交换能力变化，应激蛋白分泌增加，白细胞聚集，脂质过氧化，膜通透性增加，尤其会影响线粒体功能[63]。线粒体是一种存在于大多数细胞中的由两层膜包被的细胞器，是细胞中制造能量的结构，是细胞进行有氧呼吸的主要场所，被称为“power house”[64-65]。海水酸化引起的氧自由基增加和MDA含量提升会导致线粒体膜结构损伤、通透性增加[66-68]，使线粒体内物质外泄，破坏线粒体基因稳定性[69]，干扰线粒体的正常生理功能，破坏三羧酸循环[70-73]。海水酸化降低海洋球石藻(Emilianiahuxleyi)NAD(P)依赖型的苹果酸脱氢酶活性，在光线较弱的环境中，减少穿梭于细胞质和线粒体基质之间的还原当量，刺激脂类分解代谢相关化合物、线粒体三功能酶α亚基和脂酰辅酶A合成酶基因表达[74-76]。大西洋鲑(Salmosalar)在CO2分压1000 μatm环境下，导致线粒体ATP供需失衡，进而影响心脏功能[77]。

3 结 语

综上所述，海水酸化对水生动物抗氧化酶的影响很大，但机理未明，亟待研究。研究和调控海水酸化是全球面临的重大新课题，务必用多学科、从多层次研究海洋酸化对海洋生物抗氧化酶和其他大分子的影响，用现代分子生物学技术，从遗传学、蛋白质组学及关键基因等方面，综合探究海洋酸化对海洋生物影响及机理，揭示、掌握其规律，为预测未来海洋酸化对海洋生物和生态系统的影响提供依据，为采取应对措施防止或减少海洋酸化的影响提供科学参考。

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Effect and Mechanism of Ocean Acidification on Main Antioxidant Enzyme Activity in Aquatic Animals

XU Youqing, TANG Ni, DING Zhaokun

(Institute for Fishery Sciences, Guangxi University, Nanning 530004, Chinao)

cean acidification; antioxidant enzyme; influence; mechanism; aquatic animal

S917

C

1003-1111(2016)04-0453-06

2015-04-03；

2015-08-04.

国家自然科学基金资助项目(31360639); 广西生物学博士点建设项目(P11900116, P11900117); 广西自然科学基金资助项目(2012GXNSFAA053182, 2013GXNSFAA019274, 2014GXNSFAA118286, 2014GXNSFAA118292); 广西科技项目(1298007-3).

许友卿(1958-)，女, 教授, 博士生导师；研究方向：环境生物学、水生动物营养、生理、生化和分子生物学. E-mail: youqing.xu@hotmail.com. 通讯作者: 丁兆坤(1956-)，男，教授, 博士生导师；研究方向：环境生物学、水生动物营养、生理、生化和分子生物学. E-mail: zhaokun.ding@hotmail.com.