高等植物春化作用的分子基础及调控机制

杨柳依，赵荣秋，刘乐承

(长江大学园艺园林学院，湖北 荆州 434025)



高等植物春化作用的分子基础及调控机制

杨柳依，赵荣秋，刘乐承

(长江大学园艺园林学院，湖北 荆州 434025)

春化作用对控制高等植物开花具有重要的作用，它是一个由多基因相互作用并受环境因素(温度、光周期等)影响的复杂过程。双子叶植物拟南芥与单子叶植物谷物中春化关键基因是不同的。春化状态在有丝分裂中传递，在有性生殖的下一代中重建。综述了春化作用促进途径中春化相关基因的功能以及开花的表观遗传调控。

春化作用；拟南芥；谷物；开花途径；表观遗传调控

高等植物开花的诱导，即由营养生长向生殖生长转变的过程，决定着开花期的早晚，是高等植物个体发育中最关键的步骤。植物的开花过程极其复杂，不仅由多个基因调控，而且还受多变的环境因素影响[1]。在高等植物的开花途径中，低温诱导或促进植物成花的效应称为春化作用，它是一些二年生植物和一年生冬性植物成花所必需的，因而一直备受关注。研究表明，植物感受低温的部位是有丝分裂旺盛的茎尖分生组织[2]。研究发现，春化过程具有多步骤性，而且存在碳水化合物代谢、蛋白质及核酸代谢、酶代谢、内源激素代谢4个方面的生理生化代谢[3]。随着对春化作用机理的研究从生理水平上升到分子水平，许多与春化作用相关的突变体从模式植物拟南芥(Arabidopsisthaliana)和冬小麦(Triticumaestivum)中分离鉴定出来，一些相应的基因也已经被克隆。春化相关基因的功能分析及调控机制研究表明，一段时间的低温诱导，即春化过程中，植物的生殖生长受表观遗传调控，进而促进开花[4]。笔者综述了春化相关基因的功能及开花的表观遗传调控，以期加深人们对春化作用分子作用机理及调控机制的认识。

1 植物开花的春化促进途径

现有的研究已确定高等植物中至少存在4条调控开花的途径，即光周期促进途径、春化促进途径、自主促进途径和赤霉素促进途径[5]。Levy等[4]利用拟南芥突变体鉴别了80多个影响开花时间(包括促进开花和抑制开花)的基因，这些基因存在于不同的开花途径中[6～12]。春化促进途径是指植株的营养生长阶段必须经过一定时期的低温才能获得向生殖生长转变的潜能，并在适宜条件下开花。该途径在植物体内同时存在直接诱导开花和去抑制作用2种方式，调控机制比较复杂。谷物中，VRN1被春化作用诱导，促进茎端向生殖生长转换[12]。而拟南芥中，FLC是编码一种MADS盒蛋白的开花抑制基因，春化作用抑制了FLC的表达，从而促进开花[13]。

2 春化作用相关基因

2.1 拟南芥中春化相关基因

2.1.1 FRI与FLC

拟南芥自然群体中，冬性一年生类型开花迟，需春化作用促进其开花；而夏性一年生类型植株开花早，无春化需求；Napp-Zinn[14]将这2种拟南芥杂交，发现一年生冬性植株的晚花特性(冬性特征)受单显性基因FRI的控制；并且，显性基因FLC对FRI控制冬性特征是必需的[15]。这表明，显性基因FLC与FRI的协同作用控制拟南芥植株冬性特征。

随着FLC基因的克隆，拟南芥中春化作用的分子基础也被揭示。FLC为拟南芥中春化反应的关键基因，编码一种 MADS盒结合蛋白，并且能抑制开花促进基因FT和SOC1的表达，从而维持植株顶端营养生长状态[16]。在春化反应的基因型中，FLC的mRNA和蛋白质的水平下降，并且开花时间与低温处理的时间紧密相关[17]。低温处理的时间越长，FLC的表达越弱。FLC是开花的关键抑制因子，而FRI上调FLC的表达，从而强烈地抑制开花。关于FRI上调FLC表达的分子机制有2种假设：一是FRI调控FLC染色质的组蛋白甲基化，二是FRI对FLCmRNA的加工有重要作用[16]。研究表明，SUF4对FRI控制晚花是必需的[18,19]，同时，FES1和FRL1可能也是FRI上调FLC必需的[20,21]。春化作用通过抑制FLC的表达、阻碍FRI的作用而促进开花。此外，在拟南芥基因组中还存在与FLC紧密相关的5个MADS盒基因，分别为FLM、MAF2、MAF3、MAF4以及MAF5，它们也能抑制营养生长向生殖生长的转变[22]。

2.1.2 VRN1、VRN2和VIN3

正向遗传筛选获得的冬性一年生突变体，春化作用不能促进它开花，由此鉴别出了3个春化相关基因：VRN1、VRN2和VIN3[23～25]。

VIN3编码1种PHD-finger蛋白，经常作为染色质重塑复合物的组分[26]。VIN3具有感受低温时程的特性，它的表达对春化作用很特殊，只有在低温处理达到一定时间后才表达，随后FLC的表达也被抑制，而转到温暖条件下它的mRNA水平迅速降低[23]。但是，在vin3突变体中，即使长时间的低温诱导，也不会抑制FLC的表达。因此，VIN3的作用是通过识别春化过程中低温处理的时间而抑制春化关键基因FLC的表达。

VRN1和VRN2的表达不受春化作用的诱导，是组成型表达。VRN1编码1种含有341个氨基酸残基的DNA结合蛋白[25]，而VRN2编码1种含有445个氨基酸残基的锌指蛋白[27]。对vrn1和vrn2突变体的研究表明：春化反应中FLC的表达被抑制，当植株返回到温暖条件下时，FLC的抑制状态被解除[24,25]。但是，在野生型中，即使返回到温暖条件下，FLC的表达被春化作用抑制的状态仍维持稳定。由此说明，在VIN3抑制FLC的表达后，VRN1和VRN2才会起作用，通过持续抑制FLC的表达而维持春化状态的稳定。

2.1.3 其他调控FLC表达的基因

酵母中，PAF1复合物(RNA聚合酶Ⅱ的结合因子)对于许多基因的完全表达是必需的，并且它还与转录的起始和延伸有关[28]。拟南芥中单拷贝基因ELF7、ELF8和VIP4编码的蛋白质分别与酵母PAF1复合物成分PAF1、CTR9和LEO1同源，它们对于FLC的转录激活是必需的[29,30]。因此认为，ELF7、ELF8和VIP4 对FLC表达的促进作用是通过形成PAF1复合物实现的。研究表明：EFS是一个晚花控制基因，与酵母PAF1复合物的结合因子SET1同源。故EFS与PAF1复合物协同作用，共同维持未春化的冬性一年生拟南芥FLC的高活性， 维持植株对春化作用的需求[31]。

在植物中，与动物多梳蛋白抑制复合体2(PRC2)相似的复合物必须与植物同源域(PHD)锌指蛋白结合才能抑制基因的转录[32]。研究表明，拟南芥中PRC2复合物的亚单元包括CLF、FIE、SWN和EMF2；它们在正常条件(非春化条件)下抑制FLC的表达，具有维持春化状态稳定的作用[22,33]。

2.2 谷物中春化相关基因

谷物中独特二棱的出现，即花序分化，是生殖生长阶段开始的标志。遗传分析表明，谷物对春化作用的需求由VRN1、VRN2、VRN3这3个基因决定[12]。VRN3为拟南芥中FT的同源基因[34]，并且FT的3个同源基因最近也在中国兰花中被发现[35]。谷物中，VRN1和FT分别被春化作用和长日照诱导，促进茎端向生殖生长转换。而VRN2是开花抑制因子，通过抑制FT的表达将春化作用和长日照反应联系起来[12]。

春化作用通过诱导VRN1的表达来促进花序的分化、促使花序分生组织的形成[12]。VRN1是一个开花促进因子，编码1种MADS盒转录因子，与拟南芥中分生组织形成基因AP1具有高度的同源性[36]。但是，位于VRN1转录起始位点上游的CArG-box(MADS-box结合位点)对于春化反应是不必要的[37]。在需要春化作用的品种中，VRN1的初始表达量很低，但春化诱导后，VRN1的表达量显著上升[38]。进一步研究表明，VRN1是否被诱导取决于春化处理时间的长短，故花序分化的时间是一个量化作用的结果[38,39]。在不需春化作用就能开花的品种中，VRN1的表达量在花序分化过程中增加，并且在随后的整个顶端生殖生长阶段维持较高的水平[40]。这说明VRN1在控制分生组织形成中起作用，并且不受春化反应的限制。因此，不管是否需要春化作用去促进开花，VRN1可能都需要表达去维持茎顶端生殖生长过程中花序分生组织的形成。

FT与VRN2的表达与光周期有关，但受春化作用的影响。FT编码一种结合蛋白PEBP，被认为是开花激素的重要部分，通过长距离运输诱导开花[9]。在大麦和小麦中，长日照诱导FT表达，促进茎顶端的生殖生长，这可能与FT蛋白从叶片运输到茎顶端有关[12]。此外，大麦中长日照诱导FT的表达需要PPD-H1基因的存在，PPD-H1不活跃的大麦品种对长日照的敏感度下降[12]。VRN2编码1个CCT结构域以及一种可能调控DNA结合的zinc-finger结构蛋白[41]。在长日照下，VRN2的表达具有日变化，但是在短日照下VRN2不表达[42,43]。VRN2的主要作用是通过长日照下抑制FT的表达来阻止开花。这可能是因为VRN2蛋白与FT基因序列直接作用的结果，或者是由于它与光周期途径中的其它组分(如PPD-H1)间接作用的结果[12]。长日照下，被春化的植株中VRN2的表达下降，然而VRN1的表达增加。研究表明，这是由于谷物中VRN1能抑制VRN2表达的结果[43,44]

因此，生长在温带的谷物，春化相关基因间的相互作用为：在冬天到来之前，VRN2抑制FT(VRN3)的表达去建立植株春化需求的特性；而冬天长时间的低温诱导VRN1的表达，促进开花。

3 开花的表观遗传调控

在双子叶植物拟南芥和单子叶植物谷物类(大麦和小麦)中，植株发育的关键阶段，即开花，受春化关键基因的表观遗传调控。植物中春化反应有2个显著的特点：一是关键开花基因在低温诱导下的激活状态是通过持续的有丝分裂来维持，直到顶端分生组织向生殖生长转变为止；二是在有性生殖的下一代中，春化状态的有丝分裂记忆被恢复到关键开花基因的原始活性状态[45]。春化反应的关键基因在拟南芥中为FLC，而在谷物中为VRN1；FLC和VRN1均是来自于同一基因家族的MADS盒转录因子，与生殖生长相关。然而，这2个基因对于春化诱导反应却表现出相反的情况：FLC被低温抑制，而VRN1被低温激活。这一结果与FLC和VRN1活性的表观遗传调控有关。并且，春化作用抑制拟南芥中FLC的表达已经作为一个模型，这有利于人们理解植物中与多梳蛋白( polycomb)相关的表观遗传调控[16]。

3.1 FLC染色质组蛋白修饰

拟南芥中，春化作用抑制FLC的转录是通过蛋白质复合物即化学修饰组蛋白来调控的[46]。春化过程中，FLC的启动子和第一个外显子区域对于其转录抑制是很重要的；但是，在返回到温暖条件下后，FLC抑制作用的维持还需要第一个内含子的参与[16]。并且，春化反应后FLC的抑制状态之所以需要维持是FLC基因片段本身的特征决定的。相关研究表明，一个FLC基因片段包括3个部分：大约1.8kb的FLC内含子1、PRC2基因3′末端的一部分及未转录时的H3-K27三甲基化[47]。在FLC位点，组蛋白特殊残基的去乙酰化或甲基化，以及可能引起的染色质结构构象的变化，均能抑制FLC基因的转录[46]。研究表明，春化作用导致了FLC染色质一系列抑制性的修饰，将具有活性的FLC染色质转变为异染色质状态[46,48]。春化过程中，FLC染色质的组蛋白尾被乙酰化，随后H3-K27、H3-K9甲基化增加[46,49]；并且，在春化反应中或春化反应后，FLC位点的H3-K27三甲基化对下调FLC的表达是很重要的[16]。

春化反应中，VIN3对抑制FLC的表达是必须的。在vin3突变体中，春化作用不能引起FLC染色质的抑制性修饰[49]。因此，在低温诱导下，VIN3编码一种蛋白质，与组蛋白修饰复合物互作去抑制FLC的表达[50]。此外，在低温处理的过程中，VIN3与去乙酰化的活性相关。并且，VIN3不仅能够移除具有转录活性标志的H3-K4三甲基化和H3-K36甲基化，还能获得H3-K27三甲基化和H3-K9二甲基[44]。VIN3具有的这些特性均能抑制FLC的表达。返回到温暖条件下后，植物同源域多梳蛋白抑制复合体2(PHD-PRC2)使得FLC位点的H3-K27三甲基化大量增加，从而维持春化状态的稳定[16]。事实上，PRC2复合物中的CLF和SWN编码1种组蛋白甲基转移酶，使基因组范围内的H3-K27三甲基转移到FLC位点上，从而抑制FLC的表达[51]。此外，VRN1和VRN2也能维持春化状态的稳定：VRN1编码1种包含B3结构域的DNA结合蛋白，它对春化过程中FLC染色质的H3-K9甲基化是必需的；VRN2编码1种锌指蛋白，也被认为是PRC2复合物的组分，能增加FLC染色质的H3-K27三甲基化[32,52]。

另外，染色质组蛋白的H3-K4三甲基化是多细胞真核生物中基因具有转录活性的标志之一[53]。在含有FRI的冬性一年生拟南芥中，FRI高度表达，FLC染色质的H3-K4三甲基化水平增加。比较而言，在缺少活性FRI等位基因但春化作用也能促进开花的生态型中，FLC的表达水平相对较低[54]。因此，FRI能够促进FLC染色质的H3-K4三甲基化，进而促进FLC的表达。H3-K4三甲基化水平的增加存在于FLC染色质转录起始位点周围一个很明显的区域，即第一个外显子和第一个内含子的5′部分[54]。研究表明，在elf7和elf8突变体中，FLC染色质的H3-K4三甲基化水平显著下降[54]。并且，在冬性一年生生态型未春化的植株中，FLC高水平的表达依赖于EFS对其染色质的H3-K4三甲基化以及PAF1复合物的协同作用[54,55]。这些都说明，在含有FRI的冬性一年生拟南芥中，PAF1复合物是通过增加FLC染色质的H3-K4三甲基化来增加FLC表达水平的。

FLC位点的组蛋白修饰在有丝分裂中是稳定的，并且通过植物的生命周期来维持。因此，FLC活性的表观遗传调控为拟南芥中春化作用的记忆模型提供分子基础，并且在每一代都需重建。

3.2 VRN1活性的表观遗传调控

迄今为止，谷物中VRN1是否也具有与FLC相似的蛋白质复合物，尚不明确。但是，由于具有有丝分裂记忆以及在有性生殖的下一代中春化状态需重建的特征，于是推测VRN1的诱导也是由于组蛋白修饰的结果，表现为特殊残基的甲基化和乙酰化[44]。

谷物中，春化作用对VRN1的转录激活具有累加效应，而且也需在下一代重建；正如在FLC中一样，VRN1的第一个内含子区域对于转录抑制是必需的。与抑制FLC类似，这些区域可能是组蛋白修饰的目标[12]。如果是这样的话，那么这也为谷物中春化作用的记忆模型提供了一个机制，即VRN1位点的组蛋白修饰可能造成了有丝分裂中VRN1稳定的抑制，这种抑制在植株被春化后才解除；而春化作用可能活化了蛋白质复合物，能逆转这些修饰去激活VRN1的表达[12]。在减数分裂中，VRN1染色质被恢复到抑制状态；因此，在下一代中春化反应需要重建去激活VRN1。

4 展望

植物从营养生长到开花的转变过程由环境因素和自身的发育状况共同控制。在植物的开花途径中，春化作用促进途径是植物最主要的开花途径，也是受关注和研究最多的途径。春化作用是一个由多基因协同调控的复杂过程：它通过基因间的相互调节以及染色质修饰的改变，即表观遗传调控的方式去实现对开花关键基因转录的开启或关闭，进而控制下游开花相关基因的转录激活或抑制，最终促进开花。

在分子水平上，虽然对春化作用的作用机理及调控机制有了一定的认识，但还存在许多尚待进一步研究的问题。拟南芥中，VIN3感知长时间的低温诱导而表达的机制以及失去低温信号后表达关闭的机制尚不清楚。谷物中，不仅被鉴定的春化相关基因比较少，而且关键基因VRN1的表观遗传调控机制还有待验证。目前，有很多利用转录组测序技术去分析植物中春化反应的报道[56～58]。相信随着分子生物学和遗传学实验手段的不断发展，以及转基因植物中反向遗传学技术的不断深入，人们将会对春化作用的分子基础更加清楚。

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2016-06-30

长江大学科研发展基金项目(7011902102、801190010124)。

杨柳依(1992-)，女，硕士生，研究方向为园艺植物生物技术。通信作者：刘乐承， lchliu18@yangtzeu.edu.cn。

Q945.6+4

A

1673-1409(2016)27-0044-07

[引著格式]杨柳依，赵荣秋，刘乐承.高等植物春化作用的分子基础及调控机制[J].长江大学学报(自科版)，2016，13(27)：44～50.