低氧胁迫在水产养殖中的研究进展

■徐　贺　陈秀梅　王桂芹　丛林梅　陈　伟，2

(1.吉林农业大学动物科学技术学院，吉林长春130118；2.吉林省延边州水产技术推广站，吉林延边133002)



低氧胁迫在水产养殖中的研究进展

■徐贺1陈秀梅1王桂芹1丛林梅1陈伟1，2

(1.吉林农业大学动物科学技术学院，吉林长春130118；2.吉林省延边州水产技术推广站，吉林延边133002)

摘要：低氧（Hypoxia)是指水环境中溶解氧（Dissoved oxygen，DO）浓度低于2 mg/l的现象，低氧不仅会引起鱼类形态结构和生理状态发生变化，对鱼类的各种生命活动具有重要影响。文章综述了低氧的成因、低氧对水生动物的影响及低氧相关基因的研究，旨在为鱼类生理生态相关研究和渔业健康养殖提供参考。

关键词：低氧；水产动物；研究进展

低氧（Hypoxia)是指水环境中溶解氧（Dissoved oxygen，DO）浓度低于2 mg/l的现象，由于各种生物对溶氧要求不一，因此对低氧的浓度没有具体的数值，但有一种合理的定义：当水体溶解氧高于某个临界值（Critical oxygen level，COL)，溶解氧的下降将不再影响水中生物的耗氧率[1]。水生动物处于低氧环境时，自身的生化和生理状态也会发生变化，其变化体现在生长、发育、繁殖、行为代谢、抗氧化等方面。

1　低氧形成原因

水体中的DO不稳定，易受到外界因素影响，如天气状况、温度、光合作用、呼吸等。目前，造成水环境低氧原因可以分为四类。

1.1全球人口高速增长使工业废水的排放增加

根据联合国人口基金会调查，估计到2025年全球人口将增加到80亿[2]，大多数沿海发达地区人口增长较快，人们生活废水及工业污水的处理无法满足人口增长的需求，人们将会加大向海洋排放污水，因此水体的富营养化状况将会持续下去[3]。因水体中营养物质累积，水生植物快速繁殖，尤其是藻类呼吸作用、分解作用消耗水体中大量的氧，导致水体DO下降，生成有害物质并污染水质，导致鱼类的大量死亡。低氧形成的主要原因是水体的富营养化，它引起水中浮游生物大量繁殖，增加底物对氧的消耗等[4]。李道季等[5]发现，在温跃层的河口地区，也会出现严重的富营养化，并发生缺氧现象。

1.2温室效应引发的全球变暖

温室效应导致温度上升，增加了水中温跃层形成，妨碍上层DO向底部扩散，导致水体缺氧。影响水体中DO浓度的重要环境因素是温度。研究表明，当水环境出现温跃层时，妨碍了上下水层DO浓度的交换，导致水体底层缺氧，且DO浓度和温度呈负相关性。Justic等[6]对墨西哥湾低氧与气候的研究发现，空气中CO2含量增加一倍，会使海湾中水温升高及密西西比河流量增加。水环境中的化学、物理变化会造成水体缺氧。全球温度升高导致水体中低氧区域面积扩大，水环境的低氧成为了阻碍水生生态系统稳定的主要因素[7]。

1.3农业化肥使用使水体中含氮氧化物增加

人类农业化肥使水环境中营养成分累积，养殖业对水体投放过多有机物质，均导致水体富营养化。施用药物会杀灭水体中的水生生物,影响了氧气的产生。水体中DO降低会造成鱼类摄食量下降，还有可能使鱼类在第二天早上因缺氧出现浮头现象。如春季时，水体中轮虫或水蚤大量的繁殖，加大滤食浮游植物,使水体转清,浮游植物光合作用释放氧降低，随着浮游动物的呼吸作用增强,水体中DO浓度远远不能满足浮游动物耗氧要求。

1.4突变天气或灾难性的天气

夏天天气突变时,水生植物的光合作用减弱，使水环境DO浓度降低，而水生生物呼吸及有机物分解耗氧，加剧了水体缺氧。养殖水体容易发生低氧，尤其是夏天清晨和夜晚，在风和潮汐的作用下，有些沿海地区水环境会发生短暂的低氧[8-10]。灾难性的天气(如飓风)，低氧区会出现在海岸水域及河口，但会快速恢复正常[11]。低氧不仅影响沿海地区的水质，而且引起水生生物生理、生化状态的改变，严重时导致生物大面积死亡，对全球水生生态系统造成了很大的威胁。低氧的形成因素将会成为未来研究热点[12]。

2　低氧对水生生物的影响

2.1低氧胁迫对水生动物行为的影响

在低氧水环境下，水生动物行为发生改变，会主动回避低氧的水环境，如游离低氧区域、跳跃行为、行动迟缓、呼吸减慢及摄食频率降低等。当水环境中溶氧饱和度小于35%～55%时，大多数鱼类会逃离低氧区[13]。日本囊对虾（Marsupenaeus japonicus)、褐虾（Cragon cragon）和日本对虾（Macrobrachium nipponense）等虾类会识别并且游离低氧水域[14-16]。部分底栖生物将会离开居住的洞穴，例如多毛类、节肢动物、海葵等，游到沉淀物表面或减少被埋的深度；多数双壳类动物为了更好地吸收底层水进水管将会伸长[17-19]。

鱼类还可以通过在水面呼吸来抵抗水环境突发缺氧[20]。水环境DO浓度下降，小长臂虾（Palaemon adspersus）和刀额新对虾（Metapenaeus ensis）游泳的频率加快。当水体低氧时，直接使鱼类行动迟缓，呼吸频率下降，间接导致鱼类摄食活动减少。在低氧状态下，有些动物捕食效率提高，如鬼虾蛄(Squilla em⁃pusa)、叉尾石首鱼(Leiostomusxan thurus)、斑点三鳍鳎(Trinectesmaculatus)，在夏季易扑捉到因缺氧而行动迟缓的大型底内生物[21]。

2.2低氧胁迫对水生生物生长、存活的影响

在高密度集约化养殖中，溶氧水平降低常常会导致鱼类摄食量减少、生长速度减慢、生殖力下降，甚至引起动物死亡[22-23]。据报道，水生动物抗缺氧能力从强到弱排序：软体类>环节类>棘皮类>甲壳类>鱼类[24]。通过研究发现，斑点叉尾鮰（Ictalurus punctatus）、大西洋鳕鱼(Gadus Morkua)、兔脂鲤鱼（Leporinus elonga⁃tus）、银鱼（Rhamdia quelen）在低氧状态下，生长率、体增重率、饲料利用率都下降[25-28]。据报道,银大麻哈鱼(Oncorhynchus kisutch )在DO低于4～5.5 mg/l时，生长速度下降[29]。这种现象在大口黑鲈(Micropterus salmoides )、鲤鱼(Cyprinus carpio)、大菱鲆( Scophthal⁃musmaximus)都有发现[30]。Baker等[31]研究发现，牡蛎(Crasso strea virg inica)幼体在0.07 mg/l低氧条件下，死亡率极高，生长发育受阻。Vaquer-Sunyer等根据水生动物溶氧的半致死浓度和时间实验得出：甲壳动物中虾类是对低氧胁迫最敏感。细角滨对虾（Litope⁃naeus stylirostris）在低氧环境（0.6 mg/l）下暴露2 h，死亡率达到50%[32]。

2.3低氧胁迫对水生生物生理生化的影响

动物对低氧应激反应分为生理生化和行为反应。水生生物的生理生化反应涉及心率、呼吸代谢、细胞增殖和凋亡、血蓝蛋白含量、免疫反应、抗氧化能力、渗透调节能力等过程，为更好地适应或忍耐低氧胁迫，不同的鱼类通过不同的方式来适应低氧水环境。Glass等[33]发现，鲤鱼可以通过加快呼吸频率来适应低氧水环境，虹鳟（Oncorhychus mykiss）则是通过增加血色素浓度的方式来适应低氧状态[34]。叶双等[35]研究耳龟在低氧状态下糖类代谢和抗氧化防御系统变化，结果显示，随着低氧时间增加，血液中乳酸和血糖含量急速上升，骨骼肌和肝脏糖原逐渐被消耗，ATP酶活性下降；SOD和CAT活性先呈上升趋势，后有所回落，MDA含量也相应地变化。缺氧胁迫导致“糖原分解-血糖升高-乳酸升高-ATP酶活性下降-ATP产量减少”和“氧自由基增加-脂质过氧化物大量生成-抗氧化酶活性升高”等应激的连锁反应推论。

2.4低氧胁迫对水生动物发育和繁殖的影响

低氧胁迫阻碍水产动物发育，还阻碍水产动物的繁殖，表现在阻碍鱼类的胚胎和性腺发育、产卵的数量等。鱼类在胚胎期对外界氧气的变化比较敏感，且耐受性较差。胚胎发育过程中出现氧气不足时，胚胎为吸收较多的氧气，常常过早出膜，导致仔鱼发育不健全，生理机能较差、死亡率较高。因此，缺氧对鱼类胚胎发育有致命的危害[36]。研究发现，将软口鱼（Chondrostoma nasus）胚胎放置在DO饱和度为10%下，孵化率降低，死亡率增加[37]。

鲤鱼在缺氧环境下，生殖腺发育迟缓，导致受精率和孵化率均下降[38]。也有低氧带来的不一样的负面影响，有研究表明，缺氧可促进成熟鲑鱼(Salmo salar)卵孵化[39]。

3　低氧相关基因的研究

3.1低氧诱导因子

低氧信号调控表达的转录因子包括激活蛋白Ap-1、低氧诱导因子（Hypoxia inducible factor-1,HIF-1)等。在1992年，Semenza在低氧诱导的细胞核提取物中发现了HIF。目前为止，HIF是被鉴定低氧信号传导途径中最关键的因子，且与动物生长、发育和一些疾病的发病机理有密切联系。HIF由α和β两个亚基组成的转录因子，其中α亚基在正常的溶氧状态下不稳定。在机体缺氧的状态下，α和β同时存在，低氧诱导基因才能被正常的转录和表达，发生了一系列的应激反应，确保了水产动物抗低氧能力。所以，动物在低氧状态下，α亚基是调控细胞、组织内稳态的重要转录因子。α亚基的表达及活性决定了HIF-1活性。在缺氧情况下，HIF-α进入细胞核，且和HIF-1β形成异二聚体，生成有功能的转录复合体且调控相关基因的表达。HIF存在鱼类的脑、性腺、肝脏等组织器官中，而对于不同鱼类，各组织器官表达量不同，例如海鲈脾脏表达量最少，肝脏表达量最高。目前为止，在鲫鱼、斑马鱼、小头刺鱼、茴鱼、舌齿鲈、虹鳟、俄罗斯鲟和草鱼等被克隆和鉴定出含有HIF-α。

HIF-α可直接通过与低氧反应基因启动子或者区域内的低氧反应元件（Hypoxia response element, HRE）结合调控低氧反应基因表达。HIF也可通过激活某些转录因子诱导缺氧基因表达，但这些转录因子反应持久性及对低氧敏感性远不如HIF-α。HIF诱导蛋白表达主要作用是辅助缺氧细胞代谢和生存需要。在低氧状态下，HIF可以通过调控一些基因的转录来影响机体的生理状态，这些基因涉及与糖代谢、铁代谢、细胞分化及凋亡、红细胞生成、血管再生及体内pH值调节。Kalle等[40]通过比较9种硬骨鱼类对氧气敏感程度不同的鱼类HIF-1α序列，结果显示，编码序列上差异和氧需求不同无显著的关联性，表明造成不同鱼类对氧气不同的需求，原因可能是存在于HIF-1α的其他未知作用途径。Rytkönen等[41]对缺氧敏感性鱼类（虹鳟、河鳟、比目鱼、梭鲈）和耐缺氧性鱼类(鲫鱼、草鱼和斑马鱼)体内HIF-1α氨基酸的序列做比较分析，结果显示，两组之间相似性为60%～70%，且两组特异序列没有明显的显示差别，因此，鱼类对氧需求不同，可能差别不是HIF-1α蛋白水平上，而在HIF-1信号通路的其他水平上。

3.2线粒体基因

在动物体内进行有氧呼吸代谢的主要细胞器是线粒体，同时与线粒体相关的基因的表达受到细胞中氧浓度影响。线粒体为细胞的生命活动供给能源，机体的ATP的合成和氧化磷酸化反应在线粒体内完成，因此又被人们称为“细胞的动力工厂”。有研究表明，小长臂虾在氧浓度小于2.5 mg/l时，低氧对线粒体基因表达无明显的影响。当连续3 d处于氧浓度小于1.5 mg/l状态下，和氧气的吸收、转运及供能相关基因的表达量也相应增加；当连续7 d处于氧浓度小于1.5 mg/l状态下，与线粒体有关的基因细胞色素C氧化酶I和III、细胞色素b及与铁代谢有关的蛋白基因表达量均增多；当连续14 d处于氧浓度小于1.5 mg/l状态下，铁代谢基因、线粒体有关基因表达量迅速降低[42]。机体生命活动需要的能量，其中90%能量是通过线粒体对氧气的利用产生，而机体能量的ATP大多数是ATP酶合成。低氧可造成线粒体不能正常的为细胞生命活动供能，机体能量的不足将会导致各器官不能发挥正常功能。研究表明，对鼠大脑组织进行3 d的急性缺氧胁迫，结果显示，鼠大脑组织中的线粒体氧化磷酸化效率下降，同时线粒体中合成ATP含量、ATP活性显著下降[43]。缺氧对鲢鱼ATP酶活性的影响，结果显示，随着溶氧含量降低，ATP酶的活性先上升后下降。这说明在低氧胁迫下，鲢鱼可以通过自身能量系统的调节作用，是ATP酶活性升高，当溶氧含量降低到一定程度时，超过了鲢鱼自身调节范围，ATP酶活性呈急速下降趋势[44]。

4　小结与展望

低氧胁迫使水产动物不能保持正常的生理状态，例如生长发育缓慢、形态结构改变、抗病能力及繁殖力下降等，严重时会出现水产动物的大面积的死亡。因此，低氧胁迫阻碍了水产养殖业的健康发展，也是阻碍现代化集约化水产养殖关键问题。所以，我们必须重视水环境的缺氧对水产动物的影响。目前，在水产养殖上关于低氧研究主要是水产动物为适应低氧状态生命活动（生长、摄食等）所发生的变化，以及低氧胁迫对水产动物呼吸功能、胚胎发育、形态结构等影响。但对低氧胁迫下，水产动物抵抗低氧胁迫的分子机理研究较少，未来对分子机理研究有待加深，通过营养调控手段加强水产动物的抗低氧胁迫能力，降低低氧胁迫对水产动物带来的不良影响。

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（编辑：刘占，laramie_liu@139.com）

Research progress of hypoxia on aquaculture

Xu He, Chen Xiumei, Wang Guiqin, Cong Linmei, Chen Wei

Abstract：The phenomenon of oxygen 2 mg/l (DO) in the water environment was called hypoxia .It has been documented that hypoxia has important effects on living activities of fish species, and it may in⁃duce on morphological and physiological status changes of fish species. In this paper, the cause of hy⁃poxia was reviewed, analysis of the effect of hypoxia on aquatic animals was made, and low oxygen re⁃lated gene research was done. The aim of this paper was to provide information for the study of fish ecophysiology and fisheries industry.

Key words：hypoxia；aquatic animals；research progress

基金项目：国家自然科学基金[31372540]；吉林省重点科技成果转化项目[20130303049ZY]

收稿日期：2015-10-29

通讯作者：王桂芹，教授，博士生导师。

作者简介：徐贺，硕士，研究方向为鱼类营养和饲料学。

中图分类号：S963

文献标识码：A

文章编号：1001-991X（2016）02-0033-05

doi:10.13302/j.cnki.fi.2016.02.007