昆虫护幼行为的研究进展

黄维亚，周 江，罗庆怀，李 莉

（贵州师范大学生命科学学院，贵州 贵阳 550025）

昆虫护幼行为的研究进展

黄维亚，周 江，罗庆怀，李 莉

（贵州师范大学生命科学学院，贵州 贵阳 550025）

为了在复杂生态环境中生存和繁衍，昆虫亲代往往会对子代表现出各种护幼行为，这对提高昆虫物种的存活率和适应性具有积极意义。近年来，关于昆虫护幼行为的研究已经涉及到昆虫纲的10个目50多个科，其中，多发现在膜翅目和等翅目等社会性昆虫中，而在半社会性昆虫中成虫抚育后代的习性也日益受到关注。为了充分了解不同昆虫种类的护幼行为机制，通过对比社会性昆虫与半社会性昆虫护幼行为的特点，从昆虫护幼行为的不同表现形式、影响因素及生态策略等方面综述昆虫护幼行为的研究进展。

社会性昆虫；半社会性昆虫；护幼行为；表现形式；影响因素

护幼行为（Parental care）是指能增强子代适合度的任何亲本行为特征［1］，即母代产卵之后为提高子代发育速率及有效存活率而进行的一系列行为［2-3］。动物护幼行为广泛存在于动物界，如鱼类、鸟类和哺乳类等［4-5］。在节肢动物门中，以昆虫纲的护幼行为现象最为普遍，涉及10个目50多个科，如膜翅目、鞘翅目、蜚蠊目、鳞翅目、半翅目和革翅目等。从非社会性昆虫到半社会性昆虫再到社会性昆虫，许多种类的亲代为了保护子代免受天敌侵袭等威胁，常常表现出一系列的适应性行为，有时亲代护幼甚至决定了子代的性别和生存［6-8］。因此，昆虫种群在应对有限的食物、交配、繁殖和栖息场所等资源时，常常会表现出种间或种内竞争、种间捕食或寄生等相互关系。为了减少这些潜在威胁对种群繁衍的影响，亲代昆虫往往会权衡自身适合度和子代存活的“投入与收益”关系，从长期生物进化的历程来看，亲代在种内和种间关系的调节中扮演着重要作用，护幼行为的表现不仅仅局限于保护本身，还涉及到根据寄主资源决定产卵数量和栖息场所、抚育后代优势个体而剔除弱势个体等现象。目前，国内外有关昆虫护幼行为的研究主要集中在行为观察、行为的发生与进化等方面［9-10］。笔者通过比较社会性昆虫与半社会性昆虫在护幼行为上的差异，总结昆虫护幼行为的主要表现形式、影响因素以及亲代护幼行为的收益与代价，综述昆虫护幼行为的研究进展，为昆虫行为生态学和社会性行为的研究及其运用提供重要参考。

1 社会性昆虫的护幼行为

社会性昆虫的种群内出现了明显的等级分化和分工协作，甚至同一个体的成虫在不同时期也有不同分工。其中，护幼行为是社会性昆虫典型的分工现象之一，在其后代的生长发育过程中扮演着重要角色。研究发现，蜜蜂工蜂扮演着护幼的角色，因蜜蜂幼虫自身无法摄取食物，需要依靠工蜂喂养，在喂食过程中工蜂控制食物的分配来调节幼虫的性发育，使其发育为不同等级的成蜂；而幼虫亦能通过多种体表信息素乞求工蜂喂食，同时，还会抑制工蜂卵巢的发育［11-12］。

膜翅目蚂蚁也是一类具有典型社会性行为的昆虫，其护幼行为也具有重要意义。例如，蚂蚁第一代幼虫由蚁后自己抚育，蚁后虽未取食却仍能哺育幼虫，这是因为雌蚁翅脱落后，依靠与翅相连的肌肉退化水解来提供营养，待幼蚁发育为工蚁后，蚁后不再担负哺育幼蚁的责任，而是专门产卵，直至衰老死亡为止［16］。其次，蚂蚁护幼行为还表现在：工蚁会调整蚁卵和幼蚁的空间排列、护理投入的有效时空分配以及工蚁间的化学通讯等。例如，Frallks等［13］发现Leptothorax unifascitus群体蚁量小，幼蚁集中呈二维空间排列，是研究昆虫护幼行为的较好模式昆虫。L. Unifascitus蚁群内工蚁根据子代发育状态建立“护理空间”，工蚁可根据其护理空间进行“适量”护理，即不同发育阶段的幼蚁以同心圆方式排列，中心为卵和小型幼蚁，外周则是较大、较成熟个体，呈棋盘格状排列。工蚁分配给每一幼蚁个体的区域随该个体离圆心距离的增加而增大。此外，Hatcher等［14］还发现工蚁间可以进行信息交流，避免重复护理相同幼蚁个体，从而实现护理行为的有效时空分配。

2 半社会性昆虫的护幼行为

同社会性昆虫相比，半社会性昆虫没有明显的分工和体型分化，但有亲代互作和抚育后代等初级社会性现象。相关研究已涉及到蜚蠊目、鞘翅目、革翅目、半翅目、膜翅目和直翅目等6个目23个科， 多为雌性护幼，而双亲护幼和雄性护幼仅在少数昆虫中存在。

2.1 膜翅目

目前，在肿腿蜂科（Bethylidae）、切叶峰科（Megachilidae）和泥蜂科（Sphecidae）等3个科中有所发现，且均为雌性护幼。例如，肿腿蜂科的管氏肿腿蜂（Scleroderma guani）雌蜂有着显著的护幼行为，从寻找产卵寄主、清理或标记巢穴到搬运脱离寄主体表的子代（卵或幼虫）等一系列行为，从而最大限度地提高子代适合度［15-16］。有时，亲代雌成蜂还会选择性地清除或吃掉发育不良的子代卵或幼虫，以确保其余子代蜂的食物充足和栖境良好；甚至在其子代羽化时，会协助子代蜂破茧而出，与其子代雄蜂交配等［16］。由此可见，母代抚育行为还有利于调节子代之间的竞争和抵御天敌侵袭，从而保证优势子代个体的存活和种群的不断繁衍。

2.2 蜚蠊目

蜚蠊目昆虫中的隐尾蠊科（Cryptoceridae）是典型的双亲护幼种群，如Cryptocercus kyebangensis双亲会表现出防御天敌、护巢等一系列护幼行为，并以肠液喂食子代，一般为一雄两雌［17-18］。Park和Choe在2003年还发现C. kyebangensis的双亲护幼有助于提高其子代幼虫的生长发育速度［18］。

2.3 半翅目

绝大多数半翅目昆虫为雌性护幼，但也有例外。如负子蝽科（Belostomatidae）均为雄性护幼［19］。程惊秋等［20］研究了负子蝽（Diplonychus major Esaki）雄虫的孵卵行为，发现孵卵雄虫可间歇、交替地调节卵在水或空气中的停留时间，不仅为卵的气体交换提供机会，亦有防御敌害、保护后代的作用，更是该物种对水生环境高度适应的具体表现。但是，猎蝽科的Rhinocoris tristis既有雌性护幼，也有雄性护幼的现象，其护幼行为不仅与产卵位置有关，还与雌雄交配行为密切相关［21］。

2.4 鞘翅目

在鞘翅目金龟子科（Scarabaeidae）、埋葬甲科（Silphidae）、 隐 翅 虫 科（Staphylinida）、 象 甲 科（Curculionidae）和黑蜣科（Passalidae）等5个科中也存在护幼现象，大多为雌性护幼，但埋葬甲科和黑蜣科却为双亲护幼［22］。Engel等［23］对大红葬甲（Nicrophorus vespilloides）护幼行为的研究中发现，雌性葬甲一般会在小型脊椎动物尸体上繁殖，幼虫发育过程双亲均围绕在其周围，并依靠亲代来喂养食物；同时，大红葬甲双亲在其子代发育初期往往会减少交配次数或不交配，从而共同承担分散喂食和照料子代的职责，为子代提供充足食物来源，有助于提高子代存活率和发育质量。

3 昆虫护幼行为的影响因素

昆虫抚育子代的行为表现丰富多样，其过程无不受到栖息环境中多种生物因素和非生物因素的影响［24］。

3.1 生物因素

食物资源是影响昆虫护幼行为的重要因素之一，有限的食物资源对于昆虫交配、产卵和护幼起着重要作用。大多数昆虫的子代活动能力差，无法靠自身获取食物，需亲本的喂养。例如，鞘翅目埋葬甲（N. americanus）在缺失母代喂养时，不仅食物会被竞争者获取，也容易因无法摄食而死亡，甚至会增加被捕食和寄生的风险［25］。其次，对于寄生性昆虫来说，寄主是亲代为子代提供食物的重要资源，亲代成虫往往会根据寄主资源的数量和质量来决定其产卵数量，以满足子代的营养需求［26］。昆虫亲代护幼行为很大程度上还调节着其子代间对食物、配偶和生存空间的竞争，这对提高昆虫的繁衍及生态适应性具有重要意义。

3.2 非生物因素

温度、湿度、光照和氧气浓度等环境条件调节着昆虫的行为表现和周期，有时环境胁迫还会促使昆虫适应性行为的形成和发育［27］。环境湿度变化直接导致昆虫体内含水量变化，破坏虫体内水分平衡，进而对其个体发育及群体发生等产生影响［28］。光照与昆虫活动节律及行为习性密切相关，如昆虫的日出性和夜出性、趋光性与负趋光性。如武辉等［29］在白蜡吉丁肿腿蜂（S.pupariae）行为研究中发现，未产卵的雌蜂对光线敏感，呈负趋光性，但当准备产卵、产卵进程及子代发育过程中，即改变光照强度，雌蜂也不会离开其卵或幼虫周围。此外，高温或强光等不利条件有时还会诱导昆虫产生休眠或滞育等静止状态，这无疑将影响到成虫的取食、寄生、产卵和护幼等行为过程，以及子代的产生、存活和发育。

4 昆虫亲代护幼行为的代价与收益

从社会性昆虫和半社会性昆虫的护幼行为中不难看出，亲代从护幼行为中能得到好处，但也必须付出一定代价。亲代往往要协调时间、活动和有限资源来增加后代的适合度，而降低了亲本在其他生命活动或习性的投入［30］。这些代价无疑提高了子代存活、发育和生殖的效率，但从长远来看，亲代也从顾全大局中获得了种群代代繁衍的长远利益。

在自然界，护幼还会表现出一些极端的形式，这源于昆虫同种或异种个体间对食物、栖息地或配偶等资源的需求，当资源困乏时，必然会产生激烈的竞争［31］，甚至会出现同种相残、母代杀幼等现象［32］。例如，凸胸钳叶甲（Labidomera clivicollis）的雌虫可在产卵前将同种其他个体的卵吃掉，以保证自己的后代有充足的食物［33］。有的寄生蜂为了争夺寄主资源，在遇到已寄生寄主后，通过杀卵（幼）移除前一雌蜂留下的后代，将寄主占为己有，再产下自己的卵［33］。

在半社会性昆虫护幼行为中，雄性参与护幼种类较少，多为雌性护幼。双亲参与护幼的形式基于雌雄双方对子代投入的相对代价与收益的权衡。护幼的投入会减少亲代将来的繁殖成功率以及自身的适合度。对许多昆虫种类而言，雄性更多是将精力投入到了与多个雌性交配中［34］。Maynard［35］认为，雌雄亲代都有照顾或遗弃后代的可能性，但雌性通过抚育后代产生的繁殖期望比遗弃后代所产生的大，雌性会选择抚育行为。相反，在一雄多雌的交配中，当雄性抛弃后代后就有额外地可能性去与第二个雌性进行交配。然而，在雌性的护幼模型中，雄性再次交配的可能性是相对稳定与独立的［36］，只有当再次交配的可能性很小并且后代带来的收益很大（即能增加后代的存活率）时，雄性才会选择抚育行为［37］。

5 讨 论

动物护幼行为包括一切有利于子代生存的活动。事实上，亲代抚育从受精时就开始了各种有利于子代发育和存活的生活方式，如筑巢、搬运寄主到隐蔽场所等，但同时在外界天敌及非生物因素的胁迫下，亲代也要付出被捕食风险、能量消耗及潜在繁殖次数或机会降低等代价［38］。通过对比社会性昆虫和半社会性昆虫的护幼行为特点可以看出，昆虫护幼行为的表现形式多样，同它们朝夕生存的栖境特征或寄主类型密切相关，是这些昆虫适应复杂环境的重要策略之一。相同的是，两者均具有集群性，面对外界天敌入侵时，母代均会表现出群集反击或释放毒液等防御行为。不同的是，半社会性昆虫没有明显的分工和体型分化，多为雌性护幼，但当食物短缺或者环境恶化时，半社会性昆虫亲代间亦会协同觅食或御敌，以减少单独行动的风险。而蚂蚁和蜜蜂等社会性昆虫种群内部则出现了明显的分工、协作，以最大限度的促进着种群的繁衍，在昆虫社会中出现了永久的非生育等级和昆虫社会的进一步演化。这对阐释不同昆虫种类应对复杂环境的适应性策略具有重要意义，也为揭示昆虫半社会性和真社会性进化机制提供重要依据。

从进化生态学的角度而言，护幼行为最大的受益者既是其实施者——亲代，也是其接受者——子代，在亲代抚育过程中，子代不仅获得了良好的寄主、食物和巢穴等生存条件，还有亲代抵御外敌进侵，更从与亲代的交流中学习和传承了亲代的习性和能力，延续着生命的意义。例如，管氏肿腿蜂的子代活动性弱，自身无法觅食，需母蜂进行抚育［16］，其雌成蜂行为可塑性强，具有一定学习能力，成虫前经历（发育过程中的化学遗赠）和成虫后经历（交配、取食和寄生）经历会影响到随后子代成虫对寄主的搜索、选择和利用，这可能是源于这些经历过程中亲代或子代之间的化学信息交流［39］。在川硬皮肿腿蜂（S. sichuanensis）报道中，也发现其雌成蜂羽化后对环境中特定化学信号的刺激具有选择性和学习适应性［40］。但是，昆虫学习行为和护幼行为之间的相关性研究尚未见报道。

当然，护幼行为的表现还源于昆虫机体的生理生化机制和特性。最新研究发现，大红葬甲（N. vespilloides）的双亲护幼行为受到雌性体内激素和体外信息素的共同调控［23］。大红葬甲雌虫在其子代需照顾时，自身会释放出一种抑性欲素（保幼激素Ⅲ）表现出暂时不育，同时这种激素以合成一种挥发性物质（香叶酸甲酯）的途径传递给雄性伴侣来减少交配次数，使得雌雄亲代将更多的资源和精力投入到子代的抚育中，以提高子代的存活和质量［23］。这是半社会性昆虫行为学研究进展中的重大发现之一。但是，昆虫激素或类似物调控其行为活动和发育的案例早在社会性昆虫中就有所发现，如昆虫保幼激素和蜕皮激素调节个体的行为、生殖及信息交流［41］。蜜蜂（A. mellifera）幼虫体表存在一种名为β-罗勒烯（（E）-βocimene）的信息素，不仅可以向工蜂传递幼虫饥饿的状态信号，同时，也会抑制工蜂卵巢发育，并调节工蜂的护幼行为。然而，在大多数半社会性昆虫的行为生理机制研究中，激素、信息素、护幼行为与环境之间的相互作用仍是未知的。因此，可以借鉴其他节肢动物的行为学研究方法如同位素标记法和行为生物学等方法来探索社会性和半社会性昆虫护幼行为的模式及意义。同时，可以利用现代生物技术和先进分析仪器，从昆虫的生理、生化、遗传、化感和神经等多方面探究昆虫表观行为的内在机理，从而揭示昆虫由半社会性向真社会性演变的进程，不仅丰富动物学研究的理论和实例，还为生物资源的保护与利用提供重要基础。

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（责任编辑：肖 亮）

Research Progress on Parental Care in Insects

HUANG Wei-ya，ZHOU Jiang，LUO Qing-huai，LI Li
（School of Life Sciences， Guizhou Normal University， Guiyang， 550025， PRC）

In order to adapt to the complex ecological environment， many parental insects tended to show their care and protection to their offspring， which had important adaptive signif cance for improving survival and reproduce of insect species. In recent years， the research on the behavior of parental care had been involved with insects of 50 fam ilies of 10 orders. Social insects with parental care were mainly found in Hymenoptera and Isoptera orders， while nurturing offspring habits were also discovered in sem isocial insects. To better understand the behavior of insect parental care， research progress and present situation were summarized by introducing different behavioral performance， inf uencing factors and their ecological strategies of social insects and sem isocial insects.

social insect； sem isocial insect； parental care； behavioral performance； inf uencing factor

Q968

A

1006-060X（2016）09-0107-04

10.16498/j.cnki.hnnykx.2016.09.029

2016-05-13

国家自然科学基金资助项目（31360519）

黄维亚（1991-），女，山东淄博市人，硕士研究生，研究方向为昆虫行为学。

李 莉