PET/MRI在肺癌中的潜在临床应用价值

范　丽　望　云　夏　艺　管　宇　李　琼　刘士远

核医学

PET/MRI在肺癌中的潜在临床应用价值

范丽望云夏艺管宇李琼刘士远*

PET/MRI作为新出现的融合影像技术，其临床应用价值尚未得到充分证实。与CT相比，MRI具有软组织对比分辨力高、无辐射、多参数成像、能够提供更多功能信息的优势，PET与MRI的融合对于肺癌的潜在应用价值可能要优于PET/CT。简述不同的PET/MRI系统的设计，并从肺结节的检出、鉴别诊断、TNM分期、预后/早期疗效评价/肿瘤复发4个方面介绍PET/MRI在肺癌中的潜在临床价值。

肺癌；正电子发射体层成像；磁共振成像；体层摄影术，X线计算机

DOI:10.19300/j.2016.Z3693

肺癌是最常见的恶性肿瘤，其死亡率居恶性肿瘤之首，且其发病率和死亡率呈逐年上升趋势。随着快速成像技术的发展，MRI在肺部的应用越来越广泛，它除了提供形态学信息外，还具有软组织分辨力高、无辐射、能够反映通气/灌注/扩散等功能信息的优势。FDG-PET能够反映功能信息，如葡萄糖代谢、组织乏氧、灌注等功能，目前也已用于肺结节的诊断及肺癌分期中。近期，PET/MRI系统开始应用于临床，但其在临床的应用价值尚需深入探讨。

1　PET/MRI系统的设计及常见技术问题

PET/MRI系统依据PET和MRI的排列方式分为两大类：串联式和并联式［1-2］。串联式PET/MRI是指PET和MRI数据依次顺序采集，为了避免两者相互干扰，一般2台机器放在同一个或两个房间。串联式PET/MRI（Sequential PET/MRI）包括 Ingenuity TF（Philips Healthcare，Best，Netherlands）、Discovery PET/CT和MRI系 统（Trimodality system，GE Healthcare，Milwaukee，WI）。对于Ingenuity TF，PET 和MRI是背靠背放在同一个房间。而GE的三联系统，PET/CT和MRI是放在两个相邻的房间。并联式PET/MRI是 PET和 MRI的完全整合，代表是BiographmMR（SiemensHealthcare，Erlangen，Germany）。串联式和并联式PET/MRI系统均具有相同的技术问题，如衰减校正 （attenuation correction，AC）、校准和伪影。

2　PET/MRI在肺癌的潜在临床应用

2.1肺结节的检出PET/MRI对肺结节的检出取决于3个主要方面：结节大小、结节密度和选取的MRI序列。

不论PET或者MRI在肺结节的检出方面，结节大小是非常重要的一个因素。PET很难显示1 cm以下的肺结节，主要是由于目前PET的空间分辨率在7～8 mm。MR上常规T1WI或者T2WI也很难显示5 mm以下的结节。而对于5 mm以上的肺结节，除了T2WI的半傅里叶采集的单次激发的快速自旋回波 （half-Fourier acquisition single-shot turbo spinecho，HASTE）序列外，其他所有序列对肺结节检出的敏感度、特异度、阳性预测值和阴性预测值都接近100%［7］。

结节密度是决定结节能否被检出的第2个主要因素。对于磨玻璃密度（ground glass opacity，GGO）结节，尤其是纯磨玻璃密度（pure ground glass opacity，pGGO）结节，PET和MRI均不能显示。因为绝大多数恶性GGO是细支气管肺泡癌，葡萄糖代谢低，在FDG-PET上常为阴性。另外，高分化的腺癌和低度恶性肿瘤在FDG-PET上也常表现为假阴性。

不同的MRI序列在肺结节的检出方面具有不同的价值。短TI反转恢复序列 （short TI inversion recovery，STIR）和DWI在肺结节的检出方面具有明显优势。快速T1WI的梯度回波序列可以检测出3～5 mm的肺结节［8］。以胸部CT为对照，STIR序列与其他MRI序列相比，可以获得最佳检出率，其检出3 mm以上结节的敏感度超过90%［9］。DWI反映生物组织中水分子的随机运动，在非小细胞肺癌（nonsmall cell lung cancers，NSCLC）原发灶的检出方面，DWI优于PET/CT［10］。3 T DWI和FDG PET/CT对113例肺癌检出率差异的研究表明，3 T DWI对肺结节检出的定性和定量研究均优于FDG PET/CT［11］。然而，DWI对肺结节的检出受b值大小的影响。b值越大，DWI影像上的信号强度越低。DWI评价肺结节采用的b值大小尚无明确标准。正因如此，某些GGO结节（主要是腺癌）采用高b值时，结节的DWI信号强度较低，很难检出。

三联PET/CT-MRI的3D GRE序列和低剂量CT评价40例肺结节检出率和结节位置的前瞻性对照研究表明，在基于病人的评价方面，三联PET/CTMRI与低剂量CT没有明显差异；在肺结节位置方面，三联PET/CT-MRI与MRI相当［12］。Chandarana等［13］对照69例肺结节的PET/MRI和PET/CT，发现PET/MRI在检测FDG高摄取和直径≥0.5 cm结节的敏感性比PET/CT高；而对小的FDG低摄取的结节，敏感性低。

2.2肺结节的鉴别诊断FDG-PET可以评价组织中不同的葡萄糖代谢水平。一般来讲，恶性结节的FDG摄取值高于非恶性结节。直径≥1.2 cm的结节，标准化吸收比（standardized uptake ratio，SUR）≤2.5诊断良性的特异度是100%［14］。恶性结节的平均SUV波动范围较大，在5.5～10.1之间。有研究对FDGPET在1 474例肺结节上鉴别诊断的结果进行Meta分析，表明PET诊断恶性的敏感度和特异度分别是97%和78%［15］。在NSCLC的诊断方面，病灶SUV与对侧正常肺组织的SUV的比值优于SUVmax。FDGPET能够鉴别直径1 cm以上肺结节的良恶性。但PET的假阴性和假阳性会影响其敏感性和特异性。

MRI作为一种功能成像方法，在肺结节良恶性的鉴别诊断中具有优势。常规T1WI和T2WI很难鉴别肺结节，由于良恶性肺结节的信号强度有很大重叠且没有特异性。而STIR序列可以鉴别肺结节，其敏感度、特异度和准确度分别为83.3%、60.6%和74.5%［16］。

DWI能够反映水分子的随机运动。与良性病变相比，恶性病变的细胞密度增多、组织排列紊乱，导致了水分子的扩散受限。恶性病变在DWI影像上呈高信号，对应的ADC值低。依据DWI信号强度（signal intensity，SI）或者ADC值，可鉴别肺结节的良恶性。对586例肺结节的Meta分析表明DWI鉴别良恶性肺结节的合并敏感度和特异度均为84%［17］。肿瘤细胞密度与代谢活性相关。Heusch等［18］用PET/ MRI对NSCLC的研究发现ADCmean与SUVmax、SUVmean均存在明显的负相关性，表明FDG-PET的高代谢与DWI的扩散受限呈负相关。DWI影像的SI也能鉴别肺结节的良恶性。一般来讲，恶性结节DWI的SI高于良性结节，但是良恶性鉴别诊断的SI的阈值取决于DWI的b值。例如，b=500 s/mm2，SI≥391诊断恶性结节的敏感度是95%，特异度是73%，阳性预测值是87%。b=1 000 s/mm2，SI≥277诊断恶性结节的敏感度、特异度和阳性预测值分别是93%、69% 和85%［19］。DWI的SI还可以评价肺癌细胞的分化程度和鉴别肺腺癌的亚型［20-21］。

DCE-MRI依据血流动力学参数和信号强度时间曲线，对肺结节的良恶性鉴别诊断具有较高的诊断效能。对于肺结节的良恶性鉴别诊断，有多种不同的DCE-MRI扫描方案，其鉴别诊断的敏感度94%～100%，特异度70%～96%，准确度＞94%［22］。通过DCE-MRI、DCE-CT、PET和SPECT对2 896例肺结节诊断效能比较的Meta分析表明，4种检查方法有相似的诊断效能［23］，但在肺结节的处理方面，DCEMRI较DCE-CT和FDG-PET/CT具有更高的特异性和/或准确性。

2.3TNM分期

2.3.1T分期根据肺癌TNM分期的第七版，T分期主要取决于原发肿瘤的大小和对邻近结构的侵犯，如肺门、纵隔、心血管、胸膜和胸壁［24］。CT的解剖分辨力高，可以精确地评价肿瘤的大小。相比之下，MRI由于空间分辨力低，在评价肿瘤大小时略逊一筹，尤其是小结节。PET不能准确评价肿瘤大小，只能反映葡萄糖的代谢水平。近期一项比较PET/MRI和PET/CT对10例肺癌病人T分期的研究表明，其中1例肺癌病人PET/MRI的T分期 （T1a）低于PET/CT的T分期（T1b），原因在于PET/MRI低估了病灶大小［8］。

MRI由于具有软组织对比分辨力高，可多平面成像、多序列成像的优势，使其在肺癌邻近结构侵犯的评估方面明显优于CT。脂肪线是评估纵隔侵犯或胸壁侵犯的重要征象。胸部CT和多种不同MRI序列评估肺癌肺门和纵隔侵犯的对照研究，发现增强MRA优于对比增强的螺旋CT和常规的MR T1WI序列，表明增强MRA可以提高MRI对纵隔和肺门侵犯的诊断效能［25］。与常规MR T1WI和T2WI相比，STIR序列可以评估肺癌邻近结构的侵犯，受侵犯的部位在STIR序列上呈明显高信号。MR动态电影扫描可以评估呼吸过程中肿瘤沿着邻近胸膜的相对运动情况，也可评估胸壁的侵犯。若肿瘤侵犯胸壁，肿瘤则固定在局部胸壁，不会随呼吸运动变化位置；若肿瘤没有侵犯胸壁，肿瘤可以沿着局部胸膜自由运动［22］。PET与CT、MRI相比，在形态学评价方面局限性很大，在肺癌的T分期方面没有价值。然而PET/CT和PET/MRI借助CT和MRI提供的形态学信息，可以对肺癌进行T分期的评估。Schwenzer等［8］研究发现PET/MRI和PET/CT对于绝大部分肺癌病人的T分期，其结果类似，仅1例病人PET/CT不能明确是否有纵隔胸膜侵犯，PET/MRI检查排除了纵隔胸膜侵犯。Plathow等［26］研究发现全身MRI可以准确地评价肺癌的T分期，而PET/CT由于不能正确评估胸壁侵犯而会低估T分期。PET/ MRI是肺上沟癌分期的最佳检查方法，MRI可以很好地评估臂丛神经、锁骨下动脉/静脉的侵犯情况，而PET可以提供其他的代谢信息。

2.3.2N分期N分期早期是基于淋巴结的大小，一般淋巴结短径＞10 mm认为有转移［7］。但大量的研究表明，仅依靠淋巴结的大小评估N分期是不准确的。某些炎性反应性增生的淋巴结短径常大于10 mm，而某些短径＜10 mm的淋巴结术后病理证实却有转移。除了淋巴结的大小外，淋巴结的形态学特征也有助于良恶性的鉴别诊断，如淋巴结皮质偏心性增厚或结内脂肪核消失。

MRI可以清晰地显示肺门和纵隔淋巴结及其形态学特征。3 T MR的T2WI三倍反转黑血快速自旋回波序列可以清晰地显示淋巴结的形态学特征，有助于纵隔和肺门转移淋巴结的检出，敏感度53%、特异度91%和准确度86%［29］。MRI还可以对淋巴结进行定量分析。淋巴结的T1和T2在良恶性淋巴结间有明显不同。T1WI和T2WI影像上，恶性淋巴结的信号强度均高于良性淋巴结。淋巴结与肿瘤的信号强度之比 （lymph node-to-tumor ratios of SI，LTR）或者淋巴结与0.9%生理盐水的信号强度之比（lymph node-to-0.9%saline ratios of SI，LSR）均是淋巴结鉴别诊断的有效定量指标。若LSR的阳性检测阈值是0.6，鉴别良恶性淋巴结的敏感度是93%，特异度是87%［31］。在MRI序列方面，STIR和DWI在淋巴结的鉴别诊断中有重要价值。心电触发和/或呼吸触发的常规或黑血STIR SE序列被推荐应用于转移淋巴结的检测，STIR序列可以敏感准确地评价良恶性淋巴结弛豫时间的差异［27］。DWI可通过主观评价及定量ADC值来评价淋巴结。当b=1 000 s/mm2时，转移淋巴结的信号强度高于肌肉的信号强度，或者等于/低于原发肿瘤的信号强度［28］。若淋巴结的ADC= 1.85×10-3mm2/s为阈值，诊断纵隔良恶性淋巴结的准确度、敏感度和特异度分别为83.9%、96.4%和71.4%［29］。

FDG-PET通过淋巴结不同的葡萄糖代谢水平可以鉴别其良恶性。一般认为，SUVmax≥2.5提示恶性淋巴结。FDG-PET与CT、MRI相比，其空间分辨力低。所以，单独应用FDG-PET进行肺癌的N分期有一定局限性。而融合FDG PET/CT提高了FDGPET对肺癌N分期的诊断能力，CT的高解剖准确性提高了FDG-PET的特异性和阳性预测值。在肺癌分期方面，关于FDG-PET/CT对8 699例NSCLC病人转移灶检出的Meta分析表明，FDG-PET/CT与增强CT相比具有明显高的敏感性和特异性，比FDG-PET有更高的敏感性［30］。

在NSCLC的N分期方面，DWI的特异性高于18F-FDG PET/CT，一项分析DWI和18F-FDG PET/CT 对2 845例NSCLC病人N分期诊断能力的Meta分析研究表明DWI的合并特异度（95%）高于18F-FDG PET/CT的特异度（89%）［31］。DWI的准确度也高于PET/CT，对88例NSCLC病人N分期的研究发现DWI的准确度为89%，PET/CT的准确度为78%［32］。而3.0T全身MRI（68%，102/150例）与PET/CT（70%，105/150例）对NSCLC病人的N分期没有明显的差异［33］。

基于以上MRI和PET在肺癌N分期方面的特征，PET/MRI在N分期方面可能比PET/CT更具优势。但是近期的研究结果表明此优势不明显，还需要大量的研究进一步证实。研究发现PET/MRI与PET/CT对于绝大多数肺癌的N分期，其结果相似［8，34］，但PET/MRI在观察者之间具有更好的一致性［34］。

2.3.3M分期远处转移的检出主要依靠全身成像技术。PET或PET/CT是检测转移瘤最常见的全身成像技术，而且PET/CT优于单独的PET或CT。在检测肺癌胸外转移方面，18F-FDG PET/CT的敏感性和特异性高于增强CT，敏感性高于18F-FDG PET［30］。有关Meta分析的研究［35］表明，全身PET/CT在评价肺癌远处转移方面有很好的诊断效能，敏感度为91%～93%，特异度为96%。由于脑和肝脏的生理性FDG摄取较高，FDG-PET对其病灶检出的敏感性较低，所以FDG-PET不适用于脑和肝脏转移瘤的检出。MRI由于软组织对比分辨力高，在脑和肝脏转移瘤的检出中具有重要作用。MRI发现的脑转移瘤中，仅有61%能被FDG-PET检测到。PET/MRI检测肝脏转移瘤的敏感度 （93%）明显高于PET/CT （76%）［36］。一项对2 940例肺癌病人的Meta分析研究表明，FDG-PET/CT和FDG-PET检测肺癌骨转移的准确性均高于MRI和骨扫描［37］。但PET/MRI检测肺小转移瘤（M1a）的能力不及PET/CT［2］。

全身MR成像正被应用于转移瘤的评价流程中。Yi等［38］比较了全身PET/MRI和全身PET/CT联合脑MRI对可切除肺癌分期的评价，发现2种方法均可提高肺癌的正确分期超过20%（全身PET/MRI 为25.9%，全身PET/CT联合脑MRI为21.7%）。全身PET/CT联合脑MRI与PET/CT相比，能提高脑转移病人的检出率（32/442例，7%）［39］。全身DWI用于肺癌转移的评估时，全身MRI结合DWI诊断NSCLC病人M分期的准确度（87.7%）与PET/CT相当［40］。

2.4预后预测、疗效评价、复发检测在预后预测方面，ADC值和基于容积的PET容积参数具有重要价值。DWI和FDG PET/CT预测64例III期肺癌病人治疗反应和生存率的研究发现，ADC的受试者操作特征（ROC）曲线下面积明显大于SUVmax的ROC曲线下面积，而且DWI的敏感性和特异性高于PET/CT，提示DWI在肺癌放化疗前预测治疗反应的能力优于FDG PET/CT［41］。早期研究认为SUVmax是肺癌的独立预后因素。近期研究表明PET容积参数，如代谢肿瘤体积和总病灶糖酵解，是非常重要的预后因素，它们不受TNM分期的影响，预测预后能力优于SUVmax［42］。

肺癌疗效评价的标准仍然是采用基于肿瘤大小变化的实性肿瘤疗效评价标准（response evaluation criterion in solid tumors，RECIST），但治疗早期肿瘤的大小变化不明显。DWI和DCE-MRI可以评估肿瘤的早期治疗效果。肺癌化疗有效者的ADC值明显高于治疗前［43］。NSCLC病人的DCEMRI的血流动力学参数在治疗有效者和无效者之间也存在明显的差异。FDG-PET在肺癌化疗或放疗的疗效评价中也具有一定的价值。对414例肺癌病人新辅助治疗疗效评价的Meta分析表明，PET对疗效的预测价值优于CT［44］。

DWI和FDG-PET可以检测肿瘤的复发。PET 和PET/CT对1 035例肺癌复发诊断效能的Meta分析表明，PET和PET/CT在检测肿瘤复发的敏感性和特异性方面没有差异，但PET/CT的准确性高于PET［45］。与CT相比，MRI能够提供更多的功能信息（如扩散情况），所以PET/MRI在肿瘤复发检测方面也具有很大的潜力。

3　小结

PET/MRI在肺癌的评价中显示出一定的优势。MRI能够提供多种功能信息，如灌注、扩散，多参数成像，没有辐射，为肺结节的鉴别诊断提供更多信息。在TNM分期方面，PET/MRI由于软组织对比分辨力高，优于PET/CT，尤其是在T和M分期方面更具优势。在预后预测、疗效评价和复发检测方面，PET/MRI得益于PET的代谢信息和MRI的功能信息的融合。PET/MRI对肺结节各方面的评估尚处于最初始阶段，有待进一步深入研究。

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（收稿2015-08-18）

Potential clinical application of positron emission tomography/magnetic resonance imaging in lung cancer

FAN Li，WANG Yun，XIA Yi，GUAN Yu，LI Qiong，LIU Shiyuan.Department of Radiology and Nuclear Medicine，Changzheng Hospital of the Second Military Medical University，Shanghai 200003，China

【Abstract】Positron emission tomography/magnetic resonance imaging（PET/MRI），as a new hybrid imaging tool，has not been fully studied.Considering the priority of MRI to CT，such as high soft tissue contrast，no ionizing radiation，multiparameters imaging，and capability of providing more function information，the combination of PET and MRI may have greater potential in lung cancer than PET/CT.In this review article，the different PET/MRI systems are introduced briefly.The potential application of PET/MRI in lung cancer are mainly described in terms of detection of lung nodule，differential diagnosis of lung nodule，TNM staging，prognostic prediction，therapeutic response evaluation，and recurrence detection.

Lung cancer；Positron emission tomography；Magnetic resonance imaging；Tomography，X-ray computed Int J Med Radiol，2016，39（3）：285-290

第二军医大学附属长征医院影像医学与核医学科，上海200003

刘士远，E-mail：cjr.liushiyuan@vip.163.com
*审校者

国家自然基金重点项目（81230030）；上海市生物医药处重大专项（13411950100）；国家自然基金面上项目（81370035）；国家自然基金青年项目（81000602）；上海市浦江人才计划（15PJD002）

精确的AC对于PET数据的定量分析和对病变的正确解释是非常重要的。MRI的信号强度与光子衰减系数不成比例，因此用MR数据进行AC以确保PET数据的精确性非常困难。目前已有数种方法用于基于MR的AC，总体来讲分为两大类：模板引导的AC（template-guided AC）和基于分段的AC（segmentation-based AC）［3-4］。模板引导的AC是一种准确和稳健的空间归一化算法；而基于分段的AC更常用、更可靠，尤其是在全身PET/MR成像中。应用不同的MRI序列，根据MRI信号强度的不同，可将组织进行分段：3分段（软组织、肺、空气）、4分段（水、脂肪、肺、空气；或者软组织、肺、空气、骨）和5分段（水、脂肪、肺、空气和骨）。在体部，3分段是最常用的AC方法。

对融合成像技术来讲，校准是保证精确诊断的最基本要求。肥胖、生理运动、融合成像每种检查方法之间的时间间隔都会导致校准不准确。同时，顺序采集PET/MRI在体部的校准影像质量相比同时采集具有更好的解剖和时间匹配性［5］。胸部PET/MRI在呼气末屏气或自由呼吸时的校准质量较吸气末屏气更准确。

PET/MRI常见的伪影包括金属、截断和运动伪影［6］。金属在MRI上表现为信号丢失，会导致组织分段错误。金属周围组织会被误分为空气，相应组织的标准摄取值（standard uptake value，SUV）会被低估。截断伪影是由PET和MRI的扫描视野不同所致，当病人双臂上举时，截断伪影偶尔出现在肩、乳腺、腹部或臀部。当病人的双臂置于身体两侧时，截断伪影更加明显，几乎出现在所有病人的双臂。运动伪影主要是生理运动伪影，如呼吸和心脏搏动伪影。心电门控和MR呼吸触发可以减少运动伪影，但会延长扫描时间。基于MRI的PET运动伪影校正可将呼吸运动伪影最小化，提高影像质量。