全身MRI与PET/CT在淋巴瘤骨髓浸润诊断及预后中的作用

岳进 苏丽萍

030001太原，山西医科大学研究生学院（岳进）；030013太原，山西医科大学附属肿瘤医院血液科（苏丽萍）

全身MRI与PET/CT在淋巴瘤骨髓浸润诊断及预后中的作用

岳进 苏丽萍

030001太原，山西医科大学研究生学院（岳进）；030013太原，山西医科大学附属肿瘤医院血液科（苏丽萍）

淋巴瘤是一种血液系统恶性肿瘤。淋巴瘤骨髓浸润（BMI）使疾病分期上升至IV期，是疾病进展、预后较差的标志。常规部位的骨髓活检（BMB）具有创伤性，且检出率低。PET/CT与全身MRI的出现，丰富了BMI的检测手段。PET/CT与全身MRI对于淋巴瘤，尤其是侵袭性淋巴瘤BMI均具有较高的检出率，二者孰高孰低，尚未定论。对于红骨髓、良性骨髓病变（炎症等）、淋巴瘤BMI病灶以及肿瘤治疗后骨髓的变化与骨髓残留或复发病灶，全身MRI很难区分，而PET/CT却可以很好地鉴别这些病灶。但是，PET/CT存在电离辐射；对于惰性淋巴瘤的BMI，超出PET/CT分辨率的病灶，可能出现假阴性；某些情况会限制PET/CT的使用，包括18F-FDG生理性摄取量可能发生改变的正常组织、18F-FDG摄取相关性炎症、高血糖或高胰岛素血症导致的18F-FDG分布的改变、肿瘤患者治疗后出现的骨髓活化等。然而，这些情况可以使用全身MRI。因此，全身MRI和PET/CT相辅相成，优势互补，但二者均不能代替BMB。对于常规BMB阴性，但影像学提示阳性的患者，在影像学引导下进行BMB，可以提高BMI的检出率。另外，全身MRI阳性的淋巴瘤BMI患者与全身MRI阴性的淋巴瘤BMI患者相比，前者预后可能较差。

淋巴瘤；磁共振成像；正电子发射断层摄影术；体层摄影术，X线计算机；骨髓浸润；预后

Fund program:Programs for Science and Technology Development of Shanxi Health Department（2011044）

初诊的淋巴瘤患者是否存在骨髓浸润（bone marrow infiltration，BMI）对于疾病分期、治疗方案的选择及预后具有重要意义。BMI使分期上升至IV期，是疾病进展、预后较差的标志。目前，临床上主要依靠常规部位（髂前上棘、髂后上棘、胸骨）骨髓活检（bone marrow biopsy，BMB）诊断BMI。但是，BMB是一种有创性操作，存在抽样误差。而且，BMI病灶存在弥漫性和局灶性两种类型，对于不在常规穿刺部位的局灶性BMI病灶，BMB可能出现假阴性。这些缺陷限制了BMB的应用。全身MRI可以弥补BMB的不足，提高淋巴瘤BMI的检出率。全身MRI与PET/CT相辅相成，各具优势。另外，全身MRI对淋巴瘤BMI患者的预后可能具有预测价值。

1 全身MRI

1.1 全身MRI检测淋巴瘤BMI的原理

全身MRI是一种无创性检查，可以在高分辨率下观察骨髓成分，因其是一项全身性检查，因此避免了常规部位BMB所带来的抽样误差。如果全身MRI足够敏感，并且有较高的阴性预测值，则可以用其来排除淋巴瘤BMI，从而避免了不必要的BMB。目前，大部分MRI都在3 T场强下进行，与1.5 T场强相比，大大提高了信噪比，使MRI检测BMI病灶的能力更为强大[1-2]。

目前，全身MRI检测淋巴瘤BMI较常用的序列包括T1加权成像（T1-weighted imaging，T1WI）、饱和脂肪T2加权成像（fat-saturated T2-weighted imaging，T2WI）、短时反转恢复序列（short-inversion time-inversion recovery imaging，STIR）、磁共振弥散加权成像（diffusion-weightedimaging，DWI）等。

成人的正常骨髓主要是黄骨髓，富含脂肪组织，细胞含量较少，在T1WI表现为高信号，在STIR或T2WI表现为低信号。儿童的正常骨髓主要为红骨髓，细胞含量较高，脂肪含量较少，在T1WI主要表现为低信号，在STIR或T2WI表现为高信号。随着年龄增长，儿童骨髓中的细胞含量逐渐减少，脂肪含量逐渐增加，在T1WI信号强度逐渐升高，在STIR或T2WI序列信号强度逐渐降低。成人的正常骨髓在T1WI的信号强度高于周围肌肉组织，在STIR或T2WI的信号强度低于周围肌肉组织。淋巴瘤细胞BMI，瘤细胞取代了正常脂肪成分，使骨髓中细胞成分含量增高，脂肪成分含量降低。在T1WI上表现为信号强度降低，在STIR或T2WI上表现为信号强度升高，且导致T1和T2弛豫时间的延长。全身MRI的检测主要依靠对肿瘤细胞数量和分布的检测。淋巴瘤BMI病灶在T1WI表现为低于周围肌肉组织的低信号，在STIR或T2WI表现为高于周围肌肉组织的高信号[3]。DWI是一种脂肪抑制T2加权序列，其对于水分子的随机运动（布朗运动）很敏感。黄骨髓富含脂肪组织，在DWI上信号强度较低，而红骨髓含水量多，在DWI上信号强度较高。淋巴瘤BMI患者，T2弛豫时间延长，扩散受限，在DWI上表现为高信号强度[4-5]。与传统T1WI、T2WI相比，DWI的优势在于病灶与背景之间有良好的对比度，至于DWI其他方面的优势，目前还尚未证实。

1.2 全身MRI与BMB对淋巴瘤BMI的诊断

Adams等[6]回顾性分析116例同时接受全身MRI和常规BMB的初诊淋巴瘤患者，结果显示，全身MRI检测BMI的灵敏度为45.5%。全身MRI和BMB诊断结果一致者71例（61.2%），其中均为阳性者15例，阴性者56例；不一致者45例（38.8%）。Kwee等[7]回顾性分析48例初诊淋巴瘤患者，其中霍奇金淋巴瘤10例，非霍奇金淋巴瘤（non-Hodgkin lymphome，NHL）38例，所有患者均接受常规BMB及全身MRI（其中48例采用T1WI及STIR，44例采用T1WI、STIR及DWI），结果显示，采用全身MRI的48例患者中，与BMB结果一致者为33例（68.8%），其中均为阳性者5例，均为阴性者28例，不一致者15例，以BMB为金标准，灵敏度为41.7%（5/12）；加用DWI的44例患者中，与BMB结果一致者为30例（68.2%），其中均为阳性者5例，均为阴性者25例，不一致者14例（31.8%），以BMB为金标准，灵敏度为45.5%（5/11）。

Brennan等[8]对23例淋巴瘤患者进行矢状和冠状位全身MRI（STIR）及脊柱矢状位T2WI，其中18例进行常规BMB，全身MRI准确预测了2例骨髓受侵患者及16例骨髓未受侵患者，与BMB结果一致。

综上所述，全身MRI与BMB对淋巴瘤BMI的诊断具有较高的一致性，但在不同的研究中差异较大。目前，全身MRI诊断淋巴瘤BMI的能力尚无定论，临床上更多研究的是全身MRI用于对侵袭性淋巴瘤BMI的诊断[6]。现今，全身MRI还不能代替常规BMB，但是对那些位于非常规部位的BMI病灶，可以进行全身MRI引导下的BMB，以提高BMB的检出率。

1.3 全身MRI对不同类型淋巴瘤的检测

全身MRI对侵袭性淋巴瘤和惰性淋巴瘤BMI的检测能力是否有所差异，目前的研究尚无定论。但许多研究发现，全身MRI对侵袭性淋巴瘤BMI的灵敏度明显高于惰性淋巴瘤[2，9]。至于为何会出现这种情况，目前还不能完全解释，推测可能是由于侵袭性非霍奇金淋巴瘤NHL与惰性NHL相比，淋巴瘤细胞在骨髓中分布更广泛、更密集，因而更易被全身MRI观察到[2]。但也有研究发现，在侵袭性淋巴瘤和惰性淋巴瘤中，表观扩散系数并没有明显差别，推翻了以上假设[10]。因此，具体原因还需进一步研究。

1.4 全身MRI的局限性

全身MRI的局限性：①全身MRI的特异度并不高，由于信号强度的重叠，红骨髓、良性骨髓病变（炎症等）和淋巴瘤BMI病灶三者之间有时很难区别[11]。超微型超顺磁性氧化铁颗粒[11]及钆增强序列[12]的应用有可能解决这一难题，但目前尚在研究之中。②全身MRI无法区分肿瘤治疗后骨髓的变化与骨髓残留或复发病灶[8，13]，因为这两种病灶具有相似的信号强度。

1.5 全身MRI对淋巴瘤BMI患者预后的预测价值

目前关于这方面的相关研究较少。Adams等[14]回顾性分析38例BMB阴性的初诊弥漫大B细胞淋巴瘤患者，所有患者均接受全身MRI检查，结果显示，15例（39%）患者为阳性，阳性患者的中位生存时间为2.55年，而阴性患者的中位生存时间为3.47年。MRI阳性患者和阴性患者相比，60岁以上病例更多（53%和35%），美国东部肿瘤协作组评分高于2分者更多（13%和4%），血清乳酸脱氢酶水平升高者更多（67%和48%），III期或IV期患者的比例更高（100%和65%），具有2处以上结外病变者的比例更高（27%和22%）。5例（33%）MRI阳性患者与3例（13%）MRI阴性患者发生疾病复发或进展。3例（20%）MRI阳性患者死亡（其中2例死于疾病进展，1例死于并发症），2例（9%）MRI阴性患者死亡（1例死于治疗中的毒性反应，另1例死于心脏疾病，而与淋巴瘤或治疗本身无关）。全身MRI阳性者的无进展生存率和总生存率均低于MRI阴性者[14]。

Tsunoda等[15]研究也发现，在BMB结果均为阴性的情况下，MRI阳性者的总生存率明显低于MRI阴性者。研究认为，不论BMB的结果如何，MRI阳性患者的预后均较差，且更易发生疾病复发、进展或死亡。但该研究也存在局限性。该研究患者中包括低、中、高危组NHL和霍奇金淋巴瘤，不同类型淋巴瘤的预后本身存在差异，也可能对研究结果造成影响。

总之，全身MRI阳性与全身MRI阴性的淋巴瘤BMI患者相比，前者预后可能较差。但由于目前这方面的研究还比较少，需更多的研究去证实。

2 PET/CT与全身MRI对淋巴瘤BMI的检测比较

PET/CT是将解剖结构显像和代谢显像相结合的技术。PET/CT对于局灶型淋巴瘤BMI病灶具有较高的检出率，但也存在局限性。那么，全身MRI与PET/CT相比，哪种方法更具有优势呢？

2.1 PET/CT与全身MRI检测淋巴瘤BMI

Ribrag等[16]回顾性分析43例同时接受PET/ CT、全身MRI及常规部位BMB的初诊侵袭性淋巴瘤患者，结果显示，PET/CT及全身MRI均发现9例阳性患者，而在这9例患者中，常规部位BMB仅发现2例阳性患者。以BMB为金标准，以患者个体为单位，PET/CT和全身MRI的灵敏度均为100%。但PET/CT比全身MRI发现更多病灶。以病灶数目为单位，PET/CT和全身MRI的灵敏度分别为96%和83%。无论以个体为单位还是以病灶为单位，PET/CT与全身MRI均具有相近的灵敏度。该研究认为，对于初诊的侵袭性淋巴瘤患者，PET/CT和全身MRI具有很高的一致性，二者均能比BMB检测到更多的BMI病灶，比BMB具有更高的灵敏度。

汤日杰等[9]对79例初诊且病理证实NHL患者进行PET/CT、大范围DWI及BMB检查。以BMB为金标准，对比PET/CT与大范围DWI对淋巴瘤骨髓浸润的检测能力，结果显示，79例NHL患者中，BMB共检出BMI 25例（57处骨髓）；PET/CT显示22例患者（56处骨髓）18F-FDG代谢增高；大范围DWI显示25例患者（58处骨髓）呈异常高信号灶。PET/CT检测BMI的灵敏度、特异度、准确率、阳性预测值和阴性预测值分别为 80%、96.3%、91.1%、90.9%和91.2%，而大范围DWI检查分别为84.0%、92.6%、89.9%、84.0%和92.6%。通过受试者工作特征曲线比较，PET/CT的AZ值（0.911）稍高于大范围DWI（0.883），提示PET/CT对淋巴瘤BMI的诊断价值较大范围DWI稍高，但差异无统计学意义，二者均有较高的诊断价值。

总之，PET/CT与全身MRI均对淋巴瘤BMI有较高的诊断价值，孰高孰低，尚无定论。

2.2 PET/CT与全身MRI相辅相成，优势互补。

2.2.1 PET/CT的优势

①由于信号强度的重叠，全身MRI对红骨髓与淋巴瘤BMI病灶很难区分，而PET/CT根据代谢活动的不同，可以较好地区分BMI病灶与红骨髓（残余或再生）[11]；②全身MRI无法区分肿瘤治疗后骨髓的变化与骨髓残留或复发病灶，而PET/CT作为一种将解剖结构与功能代谢信息相结合的技术，在这方面有独特的优势[17]，可以较好地区分这两种病灶[13]；③由于PET/CT具有较高的特异度，对于PET/CT诊断为阴性的早期霍奇金淋巴瘤，可以不进行BMB；对于PET/CT诊断为阳性，并且显示局灶性浸润的侵袭性NHL患者，可以在PET/CT引导下进行BMB[18-19]。

2.2.2 全身MRI的优势

①全身MRI是一种无电离辐射的检查，对于那些需要反复多次进行全身影像学检查来监测病情的患者，全身MRI是较好的选择[20]。②全身MRI可以发现某些PET/CT假阴性的惰性淋巴瘤BMI病灶。PET/CT对某些18F-FDG不摄取或低摄取的惰性淋巴瘤病灶，容易出现假阴性，而全身MRI却显示异常高信号[6，9，21]。这可能是因为密集的肿瘤细胞限制了水分子的运动，使DWI序列呈现高信号[22]。③由于全身MRI具有较高的分辨率，因而可以发现一些超出PET/CT分辨率的微小病灶[23]；④一些因素可能限制PET/CT的使用，其中包括：18F-FDG生理性摄取量可能发生改变的正常组织、18F-FDG摄取相关性炎症、高血糖或高胰岛素血症导致的18F-FDG分布的改变、肿瘤患者治疗后出现的骨髓活化等，这些情况下可以考虑全身MRI[23]。

2.3 全身MRI与PET/CT均不能代替BMB

虽然全身MRI与PET/CT对于淋巴瘤BMI患者具有较高的检出率，但仍然不能代替BMB。Marina等研究[24]发现，即使是治疗结束8年后，早已达到完全缓解的患者，全身MRI与PET/CT结果仍未完全恢复正常，而BMB结果与病情一致。因此，二者均不能代替BMB。但对于常规部位的BMB阴性，而影像学提示阳性的患者，在影像学引导下进行BMB，可以提高BMI的检出率[9]。

3 结语

全身MRI作为一种无创性的全身检查，对于淋巴瘤（尤其是侵袭性淋巴瘤）BMI的诊断具有较高价值。其与PET/CT各具优势与不足，相辅相成，但均不能代替BMB。在全身MRI或PET/CT引导下进行BMB，可以提高BMI的检出率。另外，全身MRI提示BMI阳性患者的预后可能较差。相信随着科学技术的进步，全身MRI会在淋巴瘤BMI的诊断及预后评估方面发挥越来越大的作用。

利益冲突 本综述由署名作者按以下贡献声明独立开展，不涉及任何利益冲突。

作者贡献声明 岳进负责论文撰写；苏丽萍负责该综述论文的提出、设计及论文审阅。

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Function of whole-body MRI and PET/CT in the diagnosis and prognosis of lymphoma with bone marrow infiltration

Yue Jin,Su Liping
Department of Graduated,Shanxi Medical University,Taiyuan 030001,China（Yue J）;Departmemt of Hematology,Affiliated Shanxi Tumor Hospital,Shanxi Medical University,Taiyuan 030013,China（Su LP）

Su Liping,Email:sulp2005@sohu.com

Lymphoma is a malignant tumor of the blood system.Bone marrow infiltration（BMI）advances the disease to stage IV and is a marker of disease progression and poor prognosis.Conventional bone marrow biopsy is a traumatic detection,and the rate is low.The emergence of PET/CT and wholebody MRI supplements the means of BMI detection.PET/CT and whole-body MRI both exhibit a high detection rate for lymphoma BMI,particularly for aggressive lymphoma BMI.However,both approaches to determine high and low is inconclusive,For red bone marrow,benign bone marrow lesions（inflammation and others）,lymphoma BMI lesions,as well as bone marrow changes after tumor therapy and bone marrow residual or recurrent lesions,whole body MRI is difficult to distinguish.PET/CT can excellently identify these lesions.However,PET/CT uses ionizing radiation：false negative results can be present for inert lymphoma BMI lesions and lesions beyond the PET/CT resolution.Certain circumstances may limit the use of PET/CT,including normal tissue,whose18F-FDG physiological uptake may change; inflammation,which is related to18F-FDG uptake,changes in the distribution of18F-FDG caused by high blood glucose or high blood insulin,bone marrow activation in tumor patients after treatment,and so on.In these cases,we can use whole-body MRI.Therefore,the two approaches are complementary.Neither PET/ CT nor whole body MRI can replace BMB.BMB under the guidance of PET/CT or whole-body MRI consid-erably improves the detection rate of BMI for patients with negative BMB findings,but imaging findings are positive.In addition,whole-body MRI-positive patients may present poorer prognosis than whole-body MRI-negative patients.

Lymphoma;Magnetic resonance imaging;Positron-emission tomography;Tomography,X-ray computed;Bone marrow infiltration;Prognosis

苏丽萍，Email：sulp2005@sohu.com

10.3760/cma.j.issn.1673-4114.2016.01.010

山西省卫生厅科技攻关计划项目（2011044）

2015-08-05）