蜜蜂及熊蜂的肠道菌群种类和作用

刘春蕾 王红芳 胥保华

（山东农业大学动物科技学院，泰安271018）

蜜蜂及熊蜂的肠道菌群种类和作用

刘春蕾 王红芳 胥保华

（山东农业大学动物科技学院，泰安271018）

昆虫的肠道中存在大量的微生物，它们不仅参与营养物质的消化、吸收和转化，而且在抵抗病原菌侵袭等方面起到一定的作用，是宿主不可缺少的有机组成部分。蜜蜂及熊蜂肠道中也存在着许许多多的微生物，它们与蜂群的健康密切相关。本文从东、西方蜜蜂及熊蜂肠道菌群的种类、蜜蜂肠道菌群的作用及影响因素等方面进行综述，旨在为进一步研究蜜蜂肠道微生物提供参考。

蜜蜂；熊蜂；肠道菌群；种类；作用

据调查表明，全球约有1/3的农作物产量依靠授粉昆虫，每年直接源于昆虫授粉创造的经济价值约有150亿美元，约占全球农业生产经济总收入的9.5%[1]。蜜蜂及熊蜂是世界范围内两种主要的传粉昆虫，对农作物乃至生态植被的授粉均具有重要作用，因此，全球蜂群总量的波动对农作物增产和生态植被的保护均会产生较大影响。

蜜蜂和熊蜂体内栖息着大量的微生物，在漫长的进化过程中，这些微生物形成了一个复杂而平衡的微生物区系。它们不仅参与营养物质的吸收和转化，而且在一些病原菌侵袭的抵抗等方面起到一定的作用，是宿主不可缺少的有机组成部分，如果其体内的微生物平衡遭到破坏，机体正常的生理功能就会紊乱，甚至出现死亡[2-5]。例如2006年欧洲及美国等国家和地区爆发了严重的蜂群衰竭失调(Colony Collapse Disorder,CCD)导致蜜蜂大量死亡而引发的授粉危机[6]，人们开始意识到蜜蜂的重要性，而造成这一现象的原因可能与蜜蜂肠道菌群失调有关，因此关于蜜蜂肠道微生物的研究渐渐增多[7]。

1 蜜蜂及熊蜂肠道菌群的种类

1.1蜜蜂肠道菌群的种类

1.1.1 西方蜜蜂肠道菌群的种类

西方蜜蜂是世界上饲养量最大的蜂种，尤其是意大利蜜蜂。Gilliam等[8]利用传统培养的方法对西方蜜蜂肠道中的微生物进行了分离鉴定，研究表明，西方蜜蜂肠道菌群复杂而多样，其中革兰氏阴性菌和革兰氏阳性菌分别约占70%、29%，类酵母微生物约占1%。在后续的研究中他从健康的意大利蜜蜂肠道中分离到8株细菌并对其中的5株进行了鉴定，分别为：大肠杆菌(Escherichia coli)、阴沟肠杆菌(Enterobacter cloacae)、产气肠杆菌(Enterobacter aerogenes)、志贺菌（Shigella）和肺炎克雷伯菌（Klebsiella）[9-12]。

随着分子生物学技术的发展，Cox-Foster等[13-20]采用宏基因组分析技术研究了西方蜜蜂中的微生物群落，结果表明，在它们体内检测到的细菌有96%以上都属于相同的8大类，分别为：Gamma-1(Gilliamella apicola)、Gamma-2(Gammaproteobacteria)、Beta(Snodgrassella)、Alpha-1(Bartonella)、Alpha-2(Acetobacteraceae)、Firm-4(Lactobacillus)、Firm-5(L.acidophilus)、Bifido(Bifidobacterium)，其中Gamma-1和Beta占多数。张义强[21]利用传统培养法并结合16SrDNA基因序列分析对意大利蜜蜂成蜂、幼虫、蛹肠道内共生菌做了详细的研究，结果表明，蜜蜂肠道中的细菌由厚壁菌门(Firmicutes)、变形细菌门（Proteobacteria）、蓝藻门(Cyanobacteria)、拟杆菌门(Bacteroidetes)、放线菌门(Actinobacteria)和疣微菌门(Verrucomicrobia)六大类细菌组成，其中厚壁菌门(Firmicutes)及变形菌门（Proteobacteria）为优势菌群，分别约占54.1%和38.1%。而蓝藻门(Cyanobacteria)约占3.7%，拟杆菌门(Bacteroidetes)约占1.5%，放线菌门(Actinobacteria)约占1.0%，疣微菌门(Verrucomicrobia)约占0.5%。

1.1.2 东方蜜蜂肠道菌群的种类

在西方蜜蜂引进我国之前，中华蜜蜂是我国农作物和自然植物的主要授粉者，更是我国饲养的当家蜂种。因此，中华蜜蜂肠道菌群种类与蜂群健康的关系也得到了广泛关注。

丁进等[22]利用PCR-DGGE技术对中华蜜蜂肠道细菌群落进行了分析，结果表明，从中华蜜蜂肠道中得到的细菌为：Gilliamella、Snodgrassella、肉食杆菌属（Carnobacterium）、奈瑟氏球菌科（Neisseriaceae）、Frishella、紫色杆菌属（Janthinobacterium）、假单胞菌属（Pseudomonas）、乳杆菌属（Lactobacillus）、乳球菌属（Lactococcus）和明串珠菌属（Leuconostoc）十种菌群。其中封盖1日龄蛹和1日龄工蜂的优势菌属为Snodgrassella和假单胞菌属（Pseudomonas）；采集蜂的优势菌属为Gilliamella和Snodgrassella。郭军[23]对我国东方蜜蜂肠道菌群的种类进行了探究，研究表明，在门水平，我国东方蜜蜂肠道优势菌群主要为变形菌门（Proteobacteria）、厚壁菌门（Firmicutes）、拟杆菌门（Bacteroidetes）和放线菌门（Actinobacteria）。其中变形菌门（Proteobacteria）数量最多，厚壁菌门（Firmicutes）次之。在属水平上，主要为乳杆菌属（Lactobacillus）、Gilliamella、Snodgrassella和双歧杆菌属（Bifidobacterium）四种优势菌群。

1.2熊蜂肠道菌群的种类

熊蜂也是自然界重要的授粉昆虫，它们在维持生态系统的平衡和植物多样性等方面发挥重要的作用。

徐龙龙[24-25]等对我国的兰州熊蜂肠道共生菌的多样性及主要共生菌在其不同发育阶段的变化趋势进行了研究，结果表明，在克隆文库测得的细菌16S rDNA序列中Gilliamella占45%，Snodgrassella占30%，双歧杆菌属（Bifidobacterium）占10%，Fructobacillus占5%，乳杆菌属（Lactobacillus）占2%，其它细菌占8%，其中Gilliamella apicola和Snodgrassella alvi为优势菌群，这两种共生菌在熊蜂发育过程中表现出先增后减最后趋于稳定状态。通过对兰州熊蜂肠道菌群的分离鉴定得到了假单胞菌属(Pseudomonas)、克雷伯氏菌属（Klebsiella）、肠杆菌属（Enterobacter）、芽孢杆菌属(Bacillus)、变形杆菌属(Proteus)、葡萄球菌属(Staphylococcus)、乳酸杆菌属(Lactobacillus)和Snodgrassella等几株不同的细菌。李继莲等[26]对我国28种熊蜂肠道细菌16S V6-V8区利用高通量测序和经典生态学的方法进行了研究，研究发现熊蜂肠道微生物主要由Gilliamella，Snodgrassella，乳杆菌属（Lactobacillus），哈夫尼菌属（Hafnia），沙雷氏菌属（Serratia）等菌群组成。其中Gilliamella和Snodgrassella、哈夫尼菌属（Hafnia）和沙雷氏菌属（Serratia）构成了熊蜂肠道菌群的两种固定的生态型。

2 蜜蜂肠道菌群的作用

蜜蜂肠道菌群不仅在营养物质的消化吸收和供给等方面发挥重要的作用，而且对宿主的发育和健康也起到重要的作用。

2.1参与营养物质的消化吸收和供给

肠道菌群不仅能够协助宿主对营养物质进行消化和吸收，还能够为宿主提供氨基酸，维生素B以及固醇等营养物质[27-28]。Engel等[29]研究发现，蜜蜂共生菌Alpha-1有维生素B12合成系统，可为蜜蜂合成维生素，而蜜蜂中的Gilliamella属菌株能够降解果胶从而能够帮助宿主蜂消化吸收花粉中的营养成分。

2.2参与碳水化合物的运输与降解

跟其他昆虫相比，蜜蜂肠道菌群对糖的运输功能更加多样化。蜜蜂肠道中含有大量的变形杆菌(Proteus)、厚壁菌(Firmicutes)和双歧杆菌(Bifidobacterium)，这三种菌群能够产生运输糖类的转运蛋白，尤其是能够产生甘露糖的运输者，通过其对甘露糖的转运，降低了甘露糖对蜜蜂的毒性作用，从而起到解毒作用[30-31]。Kwong等[32]的研究表明Gilliamella属的细菌具有代谢不同类型糖的功能，这有助于蜜蜂利用不同种类的花蜜。而且蜜蜂肠道内的Gilliamella、乳酸杆菌（Lactobacillus）和双歧杆菌（Bifidobacterium）等共生菌能够合成果胶降解酶（pectin-degrading enzymes）、糖苷水解酶（glycoside hydrolases）和多糖水解酶（polysaccharide lyases）等多种能够降解碳水化合物的酶，从而使蜜蜂更好的对体内糖类物质进行代谢[29]。

2.3抵抗病原菌侵袭提高蜂体免疫力

蜜蜂肠道菌群具有相对稳定性，它能够在外来病原的侵袭下，保持动态平衡，并协助宿主抵抗病原。研究表明：蜜蜂体内的乳酸杆菌（Lactobacillus）和醋酸杆菌(Acetobacter aceti)能够增强蜜蜂免疫能力，保护蜜蜂免受某些致病菌的侵袭[33-34]。此外，蜜蜂体内芽孢杆菌属（Bacillus）的多种细菌对引起美洲幼虫腐臭病的幼虫芽孢杆菌有一定的抑制作用，而且芽孢杆菌属还能够抑制蜜蜂球囊菌的生长从而保护蜜蜂免于白垩病的侵袭[35-37]。Koch等[38]对地熊蜂的研究表明，在使用抗生素杀灭其肠道中的共生菌后，熊蜂短膜虫（Crithidia bombi）对地熊蜂的感染能力增强，这表明熊蜂肠道菌群对寄生虫的感染有一定的防御作用。

3 影响蜜蜂肠道菌群的因素

蜜蜂肠道微生物的组成并不是固定不变的，而是处于一定的动态变化中，受季节、日龄、蜂种以及营养等许多因素的影响。

3.1季节

由于季节的差异，蜜蜂能够采食的蜜粉源种类也有较大的差异，因此不同季节的蜜蜂肠道菌群也有所不同。经Ludvigsen等[39]研究发现，在挪威5月份到10月份期间，蜜蜂的肠道菌群主要为：Frischella perrara、Gilliamella apicola、Snodgrassella alvi、肠杆菌（Enterobacteriaceae）四种菌群，其中Gilliamella apicola在5～10月份呈现出逐渐减少的趋势，Frischella perrara和肠杆菌（Enterobacteriaceae）呈现出先增多后减少的趋势，而Snodgrassella alvi前期处于平稳状态，然后呈现出先减少后增多的趋势。在越冬期间（11月份～2月份）蜜蜂的肠道菌群主要为：醋酸杆菌科（Acetobacteraceae）、根瘤菌目(Rhizobiales)、乳酸杆菌属（Lactobacillus）三种菌群。杨志波等[17]对5月份（荔枝花期）、7月份（夏季）、2月份（冬季）三个不同季节意大利蜜蜂肠道细菌菌群结构的变动进行了研究，结果表明，在5月份蜜蜂肠道菌群主要以芽孢杆菌（Bacillus）和变形杆菌（Proteus）为主，在7月份其肠道菌群主要以泛生菌（Pantoea）和芽孢杆菌（Bacillus）为主，而在2月份蜜蜂肠道菌群以柠檬酸杆菌（Citrobacter）、变形杆菌（Proteus）和芽孢杆菌（Bacillus）为主。在这三个时期都能分离到芽孢杆菌（Bacillus）和柠檬杆菌（Citrobacter），其中芽孢杆菌（Bacillus）为第一优势菌群。Rada等[15]比较了冬天和夏天蜜蜂的肠道内容物中的微生物，结果表明，冬季蜜蜂的中肠比夏季蜜蜂的中肠含有更多的细菌和酵母菌。

3.2日龄

日龄不同，蜜蜂肠道发育情况和所从事的活动也不同，因此其肠道内的菌群结构和组成也有一定的差异。Martinson等[42]利用实时定量PCR和显微荧光原位杂交技术对西方蜜蜂发育过程中肠特定菌的变化进行了研究，结果表明，与成年工蜂相比，幼虫和刚出房的工蜂体内几乎没有细菌，而成年工蜂体内的细菌相对比较稳定，主要为BFG（Beta、Firm-5和Gamma-1）菌群。丁进等[22]对中华蜜蜂的封盖1日龄蛹、刚出房的工蜂和采集蜂三个发育阶段的肠道菌群的组成和差异进行了探究，结果表明，封盖1日龄蛹和刚出房的工蜂的肠道菌群主要以假单胞菌属(Pseudomonas)、Snodgrassella和乳球菌属(Lactococcus)为主，而采集蜂的肠道菌群主要以Gilliamella和Snodgrassella为主。此外，随着蜂体的不断发育，中华蜜蜂肠道菌群的多样性和丰富度逐渐增大。常伟[43]对同一蜂群不同日龄的意大利蜜蜂肠道菌群的多样性和相似性进行了分析，结果表明，不同日龄的蜜蜂，其肠道中的优势菌群各不相同，即群落结构差异明显而且具有丰富的多样性。

3.3蜂种和营养

不同蜂种的生活方式存在较大的差异，因此其肠道菌群也有所不同，如：蜜蜂、熊蜂和胡蜂。有研究发现，意大利蜜蜂和熊蜂的肠道菌群在组成上有很大的相似性，而它们与胡蜂的肠道菌群却有很大的差异。意大利蜜蜂和熊蜂都以花蜜和花粉作为碳水化合物和蛋白质的来源，而胡蜂通常以其它昆虫作为食物来源，因此，饮食来源的不同也会导致肠道菌群的差异[44-45]。Dillon等[46]研究发现，经饥饿处理的沙漠蝗肠道中的γ-变形菌纲细菌的丰富度有所增加。Chandler等[47]研究发现，水果、花、蘑菇等不同营养的饲料对果蝇肠道菌群的多样性有较大的影响。通过近些年的文献报道，我们了解到营养对昆虫肠道菌群的多样性有较大影响，但与其它昆虫相比，在该领域对蜜蜂的研究较少，有待于进行进一步的研究。

除此之外，蜜蜂和熊蜂肠道菌群还受到病原菌感染、抗生素残留、地理环境等多种因素的影响。

4 小结

蜜蜂与熊蜂的肠道菌群丰富多样，它们不仅参与宿主的消化、吸收等代谢活动，还能为宿主提供某些营养物质，而且对宿主的发育和健康也起到关键的作用。通过各学者的研究，我们了解到蜜蜂与熊蜂的肠道菌群在组成上有很大的相似性，主要集中在变形细菌门（Proteobacteria）、放线菌门（Actinobacteria）、厚壁菌门（Firmicutes）和拟杆菌门（Bacteroidetes）。其中Gilliamella、Snodgrassella、双歧杆菌属（Bifidobacterium）、乳杆菌属（Lactobacillus）、埃希氏杆菌属（Escherichia）、芽孢杆菌属（Bacillus）和假单胞菌属（Pseudomonas）等细菌为常见的菌属。

目前，人们对蜜蜂肠道微生物的研究仍处于初级阶段，对于蜜蜂肠道微生物之间的复杂关系及其与宿主蜂之间的相互作用机制等更深层次的问题还尚不清楚。因此，这些问题必然是人们未来关注的焦点，蜜蜂肠道微生物的研究将会有更大的发展空间。

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The types and functions of honeybees and bumblebees intestinal flora

Liu Chunlei,Wang Hongfang,Xu Baohua
(Shandong Agricultural University,College of Animal Science and Veterinary Medicine,Taian 271018)

There are a large number of microorganisms in the intestines of insects.They not only involved in the absorption of nutrients and conversion,but also for some resistance to pathogen attacks play a role,is an organic part of the host.There exists lots of microbes in the honeybees and bumblebees intestines,with the colony's health is closely related.In this paper,from the east and west honeybees and bumblebees intestinal flora species,bees aspects such as the role of the intestinal flora were reviewed,aiming to provide a reference for further study on the bee gut microbes.

honeybee;bumblebee;gut microbes;species;function

国家蜂产业技术体系专项资金(CARS-45)、山东省农业良种工程项目“优质高产蜜蜂及蚕桑新品种培育”（2014-2016）

刘春蕾（1991-），男，硕士研究生，研究方向为蜜蜂营养与饲料，E-mail：liuchunleiv@126.com

胥保华（1965-），男，教授，博士生导师，E-mail：bhxu@sdau.edu.cn