杏仁核参与加工认知与情绪相互作用的机制

高飞

摘要：认知与情绪是如何相互作用的已经成为心理学研究领域一个热点话题。自上而下观点将情绪看作一种评价过程，个体需要对动机及所处社会背景信息做出评价，以产生合适的情绪；自下而上观点将情绪看作对刺激特征的感知过程，并促进随后的再认、记忆和注意等加工过程。社会性情绪、恐惧情绪效价获得与再认、情绪性记忆与注意的研究表明，情绪是一种受到社会背景所影响的自下而上加工（刺激驱动）和自上而下加工（概念驱动）过程交互作用的结果，而杏仁核则是参与这两种加工过程最重要的神经基础。

关键词：杏仁核；恐惧条件反射；社会性情绪；情绪性注意；情绪性记忆分类号B842

1前言：

从古希腊时就在探讨情绪与理智的关系，如哲学家亚里斯多德认为人的灵魂具有认知和求动两种基本的功能。近代笛卡尔提出了灵魂与肉体的二元论思想，而斯宾诺莎（Spinoza）则认为两者是同一的一个整体，将情绪看作是认知的（许远理，郭德俊，2004）。但是，心理学从哲学中脱离出来，并极力向自然科学靠拢，使得人们淡化了情绪与认知的关系。詹姆斯（James）认为，只要研究情绪的每种生理唤醒的具体生理机制即可，认知是可有可无的东西（许远理，郭德俊，2004）。随着认知心理学的诞生，人们将注意的焦点又转向认知在情绪中的作用。认知与情绪之间的关系成为当前心理学研究领域一个热点话题。自上而下观点将情绪看作一种评价过程，借助个体的动机、需要、目标以及所处的社会背景信息，决定何时（when）、为什么（why）以及怎样（how）做出评价，从而产生合适的情绪；而自下而上观点将情绪看作对刺激特征的感知过程，如感知刺激的大小、形状和颜色等，使个体获得“情绪性线索”（emotional cues），并促进对刺激的再认、记忆和注意等加工过程。

通过外科手术切除颞叶皮层（temporal cortex）的猴子会表现出异常情绪性行为：如不再对先前所恐惧的刺激感到害怕，试图用嘴去吃各种各样的东西等。Weiskrantz（1956）指出，上述异常行为主要是颞中部杏仁核（amygdala）的损伤引起的。杏仁核的损伤使得个体对刺激的感知与情绪信息的表征分离，破坏了个体对刺激的动机意义的觉察能力。从此，杏仁核作为一个情绪加工的重要神经结构受到研究者的重视。

本文通过综述杏仁核在社会性情绪、恐惧情绪效价获得与再认、情绪性记忆与注意的研究，指出情绪是一种受到社会背景所影响的自下而上加工（刺激驱动）和自上而下加工（概念驱动）交互作用的结果，而杏仁核则是参与这两种加工过程最重要的脑神经基础。

2社会性情绪

在几百万年的进化历程中，人类进化出了高度发达的社会判断能力，尤其是对面部表情的判断能力，使人们拥有了“社会性智力”。因此，社会互动在很大程度上依赖于对他人面部表情的准确判断，如他人是否值得信任、是高兴还是厌恶、是恐惧还是愤怒等，只有准确地把握对方的情绪变化才能进行有效的社会交流。杏仁核在社会性情绪加工中起重要作用，尤其是对恐惧面孔刺激的加工。

2.1社会性情绪刺激的内隐加工

功能影像学研究发现，当恐惧性的面孔快速地呈现，以致被试对所呈现的刺激无明显觉察时，杏仁核同样显著性激活，这表明杏仁核能够内隐地加工情绪性刺激（Whalen， Rauch， Etcoff， Mclnerney， Lee， & Jenike，1998）。甚至在盲视病人的研究中，对盲视野区呈现恐惧性的面孔，也能激活杏仁核（Morris，DeGelder，Weiskrantz，& Dolan，2001）。而另一项fMRI研究中（Hart， Whalen， Shin， Mclnerney， Flscher， & Rauch，2000），个体在观看其不熟悉的、新异的同种族和不同种族个体的面孔时，杏仁核都出现了显著激活。进一步分析发现，对于同种族的面孔反应时，杏仁核激活的习惯化形成要快于对其他种族的面孔反应，同时激活程度与个体对这一种族的内隐的评价相关，这说明杏仁核不但能对危险性刺激自动觉察和警觉，还会受到自上而下的调节。

2.2社会性学习方式

恐惧反应能通过学习的方式获得，即个体无需亲自经历恐惧性的事件，而通过指导语或是观察的方式就能习得刺激潜在的恐惧性特征，杏仁核在这种学习方式中也起重要作用。例如，个体观察到当一个蓝色的方块出现时，同伴就会受到电击并表现出痛苦的反应，那么个体通过观察这一过程后也会习得恐惧反应，这种情况下观察者通过内隐的方式习得环境中潜在的恐惧性特征。另外，个体也可通过别人告知这种蓝色方块和电击之间的关系来习得蓝色方块会预示潜在电击的发生，这种情况下蓝色方块的情绪特征通过语言这种象征性方式传递。在一项fMRI研究中发现（Olsson & Phelps，2007），通过观察他人遭受痛苦与恐惧条件反射所引起的杏仁核激活程度是相似的，并且所引起的生理反应也相似。而另一项fMRI研究发现（Phelps， OConnor， Gatenby， Gore， Grillon， & Davis，2001），相对于那些指导语提示“安全”的刺激，左侧杏仁核对提示“危险”的刺激反应强度更强。与恐惧性条件反射中左、右侧杏仁核都起重要作用不同，在指导语方式的恐惧获得中，左侧杏仁核可能起更为重要的作用，这可能与左半球是语言加工的优势半球相一致。需要指出的是，观察学习与指导语学习在恐惧习得上可能是不同的，观察学习可能与恐惧性条件反应更相似并更需要杏仁核的参与，而指导语学习中可能涉及语言符号信息的保持，可能还需要海马等脑区的参与。但在恐惧的生理表达方面，两者可能都要依赖于杏仁核。

2.3刺激的社会性和情绪性价值表征

动物研究表明，杏仁核损伤的猴子其社会行为表现出了微妙的变化（Emery， Capitanio， Mason， Machado， Mendoza， & Amaral，2001）：动物变得很安静，不再胆小，敢于接近新奇的刺激。更为有趣的是，正常猴子对杏仁核损伤的猴子表现出了异常的亲和行为，但是杏仁核损伤的猴子却没有表现出对正常猴子异常的亲和行为。这说明了正常猴子能够发现异常猴子微妙的变化，即他们不再那么具有攻击性并且易于接近，而杏仁核损伤的猴子却不能发现这些变化。人类的研究发现，能够强烈表达人的目的、意图、情绪等社会性信息的生物性动作（biological motion）显著激活了杏仁核（Bonda，Petrides，Ostry，& Evans，1996），而双侧杏仁核损伤的病人却不能用正常的词汇来描述这些生物性动作，也不能将这些动作归入合理的社会范畴（Heberlein，Ravahi，Adolphs，Tranel，& Damasio，2000），这说明杏仁核在从刺激中提取他人的目的、意图、动机、情绪等社会性信息中具有重要作用。总之，人类的大脑为人类在变化迅速的环境中得以生存提供了保障，使人类能从复杂的环境中提取出有用的信息，从而对事件结果做出预期，而外界的社会环境更为复杂得多也更难预测。杏仁核与其他脑区相互连接提取刺激的社会、情绪和动机等信息，以指导和调节我们的行为表达，实现社会交流，并更好适应社会环境。

3恐惧性条件反应

3.1恐惧性反应建立：外侧核

大量的证据表明，杏仁核在经典恐惧性条件反射的习得中起重要的作用。通过将中性的刺激与厌恶性刺激配对出现，最终使中性刺激也具有了条件反应的特性，这就是恐惧性条件反射的典型范式（蔡厚德，2010）。神经心理学的研究发现，当中性刺激与厌恶性刺激伴随出现时，动物的皮电反应增加，同时伴随杏仁核激活的增加（LaBar，Gatenby，Gore，LeDoux，& Phelps，1998）。这表明杏仁核不但在参与负性情绪价值的习得，而且在恐惧性情绪的表达中也起重要作用。进一步的研究表明，杏仁核的外侧核（lateral nuclei，LC）聚集来自大脑许多区域的信息，在外侧核建立了条件刺激和非条件刺激表征的突触可塑性（synaptic plasticity）的联结，而损毁LC则影响恐惧性条件反射的建立（Campeau & Davis，1995）。因此，LC对恐惧性条件反射的习得起关键作用。外侧核将信息投射到中央核（central nucleus）和基底核（basal nucleus），最后由中央核输出信息，投射到其他脑区引起相应的恐惧和焦虑等情绪反应。

3.2信息传递的“低”路和“高”路

杏仁核能对早期的模糊情境作出定向判断，而随后的一些信息再提示情境是危险的或是安全的，从而将刺激的外显特征与情绪反应连接起来。研究表明，存在两条通路将刺激特征的有关信息传递到杏仁核。一条是直接的丘脑-杏仁核通路，也叫“低”路（“low”road）。这条通路传递刺激的感知觉信息，不经皮层的快速刺激输入，称之为“快通道”，能让有机体做出快速的反应，以应对突如其来的情景变化。如果这些来自丘脑的信息中包含了危险性的信号，那么杏仁核在粗略的、快速的评价刺激的情绪意义后，便可率先激活并启动自主、行为和内分泌反应。第二条通路是丘脑-皮层-杏仁核通路，也叫“高”路（“high”road）。这一通路将来自丘脑的感觉信号投射到感觉和联络皮层。大脑皮层基于对刺激的认知加工（外侧前额皮层）、动机与情绪意义评价（腹内侧前额皮层、眶额皮层和前扣带回皮层）进一步调节杏仁核的情绪反应（刘飞，蔡厚德，2010）。

这两条通路的存在对于物种的生存具有重要的意义，尤其是杏仁核与听觉皮层的关系（LeDoux & Phelps，2010）。第一，皮层下通路的存在可以让杏仁核迅速地觉察环境中危险性的刺激，尤其是在缺乏对刺激完整的、足够时间的分析的情况下，这种“快速、直接的”加工通路使物种获得了进化上的优势。第二，这种快速的皮层下的通路可以启动杏仁核去评价皮层通路所接收到的信息。如一个大的声音可以让杏仁核快速发出警告，以防被附近潜在的狩猎者捕获的危险，但机体的防御机制并没有立即完全发动，而是要等听觉皮层去分析这一声音的位置、频率和强度，以决定这一潜在危险性的声音的本质和范围，而皮层下和皮层上信息的整合则发生在杏仁核的外侧核。第三，皮层下通路可以起一种注意中断的作用，使大脑通过杏仁核-皮层通路投射的方式，将注意力转移到注意焦点范围之外的危险刺激上。

3.3恐惧性反应消退：内侧前额叶与背外侧前额叶

恐惧的习得对于物种延续具有重要的作用，然而习得某些刺激不再具有危险性也是必要的。如果无危险性的刺激也引起不必要的恐惧反应而个体没有能力去抑制这种恐惧反应的话，可能会干扰个体正常的生活和工作，甚至会引起非常严重的后果，如患恐怖症、创伤后应激障碍、广泛性焦虑症和其他的焦虑障碍等。因此，恐惧反应的正常的习得和消退对于人类的正常生活具有非常重要的意义。

内侧前额叶（medial prefrontal cortex）可能具有抑制杏仁核激活的作用，在恐惧消退中起重要作用。在一项fMRI研究中（Phelps，Delgado，Nearing，& LeDoux，2004），在对被试进行消退训练时，内侧前额叶激活增加。进一步分析发现，内侧前额叶的激活程度与消退学习的程度呈正相关关系，而与杏仁核的激活呈负相关关系。临床研究指出（Rauch，Shin，& Phelps，2006），内侧前额叶功能紊乱则会引起与恐惧相关的临床障碍。由于人类具有思考的能力，能够采用认知策略去控制和管理自己的情绪，这使得研究者开始关注认知策略在恐惧反应消退中所涉及的神经基础。研究经常会呈现一些负性的、具有情绪诱发的刺激，让个体运用认知策略控制情绪反应。在这些研究中，杏仁核激活呈现下降的趋势，而背外侧前额叶（dorsolateral prefrontal areas）的激活则呈现上升的趋势（LeDoux & Phelps，2010）。背外侧前额叶可能参与更高级认知功能的加工，如执行控制功能等，而这一脑区与杏仁核没有任何的纤维联系，因此对杏仁核的任何调节作用可能都是通过腹侧或内侧前额叶作为中介进行的。研究也证实，当一个负性的情绪通过认知策略所消除时，内侧前额叶的激活强度增加（Urry，2006）。

总之，杏仁核在恐惧反应的习得和消退上具有重要的作用，内侧前额叶可能起了重要的调节作用。而“高”“低”通路则使杏仁核作为一种监控系统，不断地监控情绪性刺激的背景信息的变化，并调节感知和记忆系统的激活水平以觉察和编码这些变化，做出相应行为和情绪反应。

4情绪性注意

4.1刺激特征的前注意分析

对环境进行前注意分析（preattentive processing）可能是杏仁核的特性之一，以对有意义的信息进行编码并记忆。Cherry（1953）提出了著名的“鸡尾酒会效应”（cocktail party effect），指出像名字等这种情绪性突出的刺激（emotionally salient stimulus），可以突破有限的注意资源上的障碍到达意识的层面，并且会得到优先的加工权。人们一般通过注意瞬脱（attentional blink）实验范式来研究注意的时间限制问题，发现当第二个目标刺激为情绪性刺激时，相比于中性的目标刺激，注意瞬脱效应明显降低（Anderson，2005）。Anderson和Phelps（2001）对比了杏仁核损伤者和正常人的注意瞬脱效应，发现杏仁核损伤患者在情绪性刺激呈现时不能出现注意瞬脱减小的现象，这说明杏仁核可以调节对情绪性刺激的注意效果。

4.2感知皮层的调节

有研究者认为杏仁核可以增强感知皮层对情绪性刺激的加工（Morris，Ohman，& Dolan，1998），当呈现情绪性刺激时，对刺激的情绪特征接受快于刺激的意义，而情绪特征的较早发现可以影响后来的认知加工，如感知、注意和记忆等。负性情绪效价不但能够激活与情绪加工相关的脑区，而且还能显著激活相关的感知皮层，如恐惧性面部表达要比中性面孔更强地激活了面孔加工的脑区，如梭状回皮层（fusiform cortex） （Pizzagalli， Lahmann， Hendrick， Regard， PascualMarqui， & Davidson， 2002），而这种感知皮层对信息加工的增强可能是通过杏仁核信息反馈调节（feedback）的结果。Vuilleumier等人对三组被试：海马损伤的被试、海马和杏仁核都损伤的被试和正常的控制组被试，呈现恐惧性的面孔和中性的面孔刺激，结果发现控制组被试和单独海马损伤的被试在恐惧面孔呈现条件下视觉皮层出现了更为强烈的激活，但是杏仁核损伤者的视觉皮层则没有出现显著性激活（Vuilleumier，Richardson，Armony，Driver，& Dolan，2004），这说明当视觉皮层加工情绪性刺激时，杏仁核可以调节视觉皮层的变化，在刺激加工的早期就接收到了有关刺激的情绪性意义的信息，并且通过与视觉皮层之间的相互作用来调节对感觉信息的加工。

总之，杏仁核能够在刺激加工的早期分析有关情绪性的信息，并对感知皮层进行反馈调节以增强对刺激感知信息的加工，从而确保那些具有高唤醒度和显著情绪性的刺激能够得到优先注意和加工。

5情绪性记忆

5.1记忆的调节：编码、巩固和回忆

对情绪性事件的外显记忆或陈述性记忆的强度增强方面，杏仁核具有重要作用，损伤杏仁核会损害这种增强效应。这主要表现在记忆的三个成分上：编码、巩固和回忆的主观感。首先，杏仁核能够影响海马对刺激的编码能力。有研究（McGaugh，2004）显示，生理唤醒能够激活杏仁核的β肾上腺素受体（betaadrenergic receptors）以调节海马对信息的编码，从而增强由生理唤醒所诱导的对事件的记忆能力。杏仁核的损伤并不能直接削弱对外显记忆的巩固，但是却损伤了由生理唤醒所引起的对事件记忆增强的作用。其次，杏仁核在情绪性记忆巩固中具有重要的作用。一项fMRI研究发现杏仁核在刺激编码阶段的激活能够预测对于情绪性刺激的随后的记忆情况（Stefanacci，Suzuki，& Amaral，1996）。而另一项研究发现在对情绪性的刺激进行编码时，杏仁核和前部海马的激活能够增强后来对这些刺激的回忆能力（Dolcos，LaBar，& Cabeza，2004）。最后，杏仁核在对情绪性刺激的回忆中具有重要作用。一项fMRI研究发现，后部旁海马和颞极在对中性的刺激作出“回忆”和“知道”判断时激活增强，而杏仁核却在对情绪性的刺激作出“回忆”和“知道”判断时激活增强（Wheeler & Buckner，2004），这说明对于中性和情绪性刺激回忆的主观判断所涉及的神经机制是不同的。

5.2激素的调节作用

双分离研究表明杏仁核对于情绪学习的内隐表达是必要的，而海马对于外显的或陈述性情绪记忆至关重要（蔡厚德，2010）。对动物和人的研究表明，杏仁核和海马的不同记忆功能还会受一些激素的影响，如肾上腺素（epinephrine）、糖皮质激素（glucocorticoids）等。适当剂量的激素可以增强对事件的外显记忆能力，激素水平过高则会损伤这种记忆（LeDoux & Phelps，2010），这可以解释为什么情绪性唤醒有时会增强对事件记忆的能力，而有时则会降低对一些事件的记忆能力。进一步研究表明，这些激素对杏仁核和海马起相反的作用（Kim & Diamond，2002），当杏仁核觉察到危险事件时，便会调节释放激素。当激素到达大脑皮层时，会抑制海马对外显记忆的加工过程，而增强杏仁核对内隐情绪的加工（如恐惧条件反应获得）。因此，在强烈的压力或是刺激下，大脑外显记忆的能力有时会被损坏，但内隐记忆的能力则不会受到影响，这可以解释在遭受重大的创伤或压力后对有关事件的记忆会丧失的现象，同样也可以解释抑郁症患者和创伤后应激障碍患者的记忆功能失调现象（LeDoux & Phelps，2010）。

总之，杏仁核对记忆的易化作用使得情绪性事件在过了很长时间后仍能回忆起来。虽然，对情境记忆大多依靠海马进行长时存储而不是杏仁核，然而，当这一事件具有情绪性或是适度唤醒时，杏仁核能调节海马并增强记忆的巩固性。

6总结和展望

认知和情绪现象常掺杂在一起，认知任务经常包含情绪过程（如态度），同样情绪任务也经常用社会性刺激（如面孔）。个体需从社会性刺激中提取情绪信息，以指导个体社会性行为的表达，同时，个体通过对刺激特征的感知，不但能够通过认知策略调节恐惧反应的消退，而且使情绪影响认知加工，尤其是对注意和记忆功能的影响，能增强情绪性刺激的注意和记忆能力。而杏仁核作为边缘系统的一部分，与前额皮层（prefrontal cortex）、感知皮层（sensory cortices）和海马复合体（hippocampal complex）等脑区相互连接，是认知与情绪加工中的重要神经系统之一。综上所述，情绪是一种受到社会背景所影响的自下而上加工（刺激驱动）和自上而下加工（概念驱动）交互作用的结果，而杏仁核则是参与这两种加工过程最重要的脑神经基础。今后，研究者需要在以下几个方面进行深入拓展研究。

第一，注重对实验设计及实验条件的控制能更好研究杏仁核在认知与情绪加工中的作用。在动物研究中，当非条件刺激与条件刺激不再匹配呈现时，外侧杏仁核对于条件刺激的激活强度随时间的延长而下降（Repa， Muller， Apergis， Desrochers， Zhou， & LeDoux，2001）。人类的研究也表明，相比于恐惧获得阶段，恐惧消退阶段杏仁核激活强度降低（Phelps et al.，2004）。但对患有特殊恐惧症（specific phobia）的病人研究表明，在成功治愈时杏仁核并未表现出激活强度的降低（Straube，Glauer，Dilger，Mentzel，& Miltner，2006），这种不一致的情况可能是由于后者采用了block设计，这种实验设计可能会引起杏仁核激活的习惯化。因此，有必要采用事件相关fMRI（eventrelated fMRI，erfMRI）技术来探究杏仁核是否能在消退反应中激活降低。另外，当观看面部表情图片时，个体对他人内部心理状态的正常判断中，杏仁核表现出显著激活（Morris et al.，1996）。但有研究发现，双侧杏仁核的损伤只破坏了对来自静态面部情绪所传递的社会和情绪信息的加工，而复杂视觉环境中的其他社会和情绪线索却没有受到影响（Adolphs & Tranel，2003）。那杏仁核是否只专门加工面部情绪？面孔既可以提供有关情绪状态的信息，同时对面孔的加工也涉及社会认知的成分。或许，在根据社会性视觉线索做社会性判断时要比对基本情绪做简单判断时更需要杏仁核的参与。将来有关研究还需关注实验所采用的刺激类型或任务类型对实验结果的影响。

第二，杏仁核与情绪的正负效价关系。负性或是正性的刺激相比于中性刺激均能更增强记忆能力，这种情绪对记忆的增强效应可能取决于情绪唤醒度以及杏仁核的激活程度而与情绪的正负效价无关（Cahill & McGaugh，1998）。有研究指出，正、负情绪分别激活一些额外的神经系统，如正性情绪能激活参与奖赏加工的神经系统（Hamann，Ely，Grafton，& Kilts，1999）。但参与正、负情绪对记忆的这种增强作用的脑神经机制的关系仍不清楚，有待进一步深入研究。