紫贻贝(Mytilusedulis)不同组织对镉的生物富集及释放特征

王晓玲,张 宾,*,史周荣,俞晓雯,罗海军

(1.浙江海洋学院 浙江省海产品健康危害因素关键技术研究重点实验室,浙江舟山 316000；2.舟山市渔业检验检测中心,浙江舟山 316000)

紫贻贝(Mytilusedulis)不同组织对镉的生物富集及释放特征

王晓玲1,张 宾1,*,史周荣1,俞晓雯1,罗海军2

(1.浙江海洋学院 浙江省海产品健康危害因素关键技术研究重点实验室,浙江舟山 316000；2.舟山市渔业检验检测中心,浙江舟山 316000)

目的:探索紫贻贝不同器官对镉(Cd)的富集吸收及释放特征。方法:以紫贻贝为研究对象,采用静态水交换法进行染毒,原子吸收光谱检测Cd在紫贻贝不同器官中的含量变化情况。结果:富集第15 d,紫贻贝内脏团、前闭壳肌、后闭壳肌、外套膜和鳃中,Cd含量依次为145.560、11.826、28.143、22.394、66.113 mg/kg。4种器官对Cd的吸收速率常数(k),在富集初期较高、中期有所减弱、后期再次升高；生物富集系数(BCF)随暴露Cd浓度增加而逐渐减小,且均表现为内脏团>鳃>后闭壳肌>外套膜>前闭壳肌。4种器官Cd量与富集时间之间关系,均符合Harris模型(Y=1/(a+bXc)),拟合R2范围为0.9286～0.9890。在释放阶段,4种器官中Cd含量均未表现出显著性下降趋势(p>0.05)。结论:紫贻贝对Cd具有较强的生物富集能力,而其自然代谢释放能力较弱,为典型Cd净积累型生物。

紫贻贝,Cd,吸收速率常数,生物富集系数,释放

随着现代工业发展,环境污染加剧。工业“三废”排放、城市垃圾增长、含重金属农药及化肥不合理使用,使得大量重金属通过各种途径进入地表水。2008～2009年,《第一次全国污染源普查公报》报道,随污水排放重金属总量已达900多t[1]。镉(Cd)是环境中常见金属污染物,是已知生物体内最易积累毒物之一,已被美国毒理管理委员会列为第6位危及人体健康的有毒物质。Cd在生物体内大多选择性蓄积于肾、肝,其中肾脏可富集进入机体内近1/3 Cd,为Cd中毒主要“靶器官”。Cd在生物体内主要与含羟基、氨基、硫基蛋白质结合,使许多酶系统受到抑制、肝肾器官受损及细胞代谢遭到破坏,从而引发机体毒性[2]。

贻贝俗称淡菜、海虹,味道鲜美且营养丰富,其作为我国水产品出口创汇重要品种之一,总产量连续多年名列世界第一[3]。贻贝属滤食性生物,养殖地大多在污染较重近海区域,因此其在滤食铒料同时,也富集了海水中大量化学污染物、重金属元素等。海水中Cd平均含量为0.11 μg/L,藻类可富集11～20倍、鱼类可富集103～105倍、贝类可富集105～106倍。非污染区贝类Cd含量约为0.05 mg/L,而污染区贝类含量可高达420 mg/kg以上[4]。目前,关于Cd对贻贝类急性毒性、生物富集及释放研究已较多[5-6],但进一步针对紫贻贝不同组织器官中Cd的生物富集效应、吸收动力学及模型拟合研究还较少。本文以紫贻贝为实验动物,重点研究Cd在紫贻贝内脏团、前及后闭壳肌、外套膜及鳃组织中的生物蓄积、释放特征及动力学模拟,旨在为贻贝体内重金属分布与代谢规律、脱除技术研究等提供基础。

1 材料与方法

1.1 材料与仪器

紫贻贝,平均壳长、高、宽和体重依次为9.0±0.5、7.0±0.4、(4.0±0.3)cm和(56.0±3.6)g 浙江舟山市东河水产品市场(2013～2014年)。挑选体格健壮、贝壳无破损、活力旺盛、大小一致的贻贝为实验动物。染毒试剂为CdCl2·2.5H2O(AR) 天津市凯信化学工业有限公司。

DigiBlock ED 36电热消解仪 上海LabTech公司；AA-7000原子吸收分光光度计 日本岛津公司；Direct-Q3U超纯水制备机 法国Millipore公司；MDF-U53V型超低温冰箱 日本SANYO公司。

1.2 实验条件

紫贻贝养殖实验在浙江省舟山市水产研究所进行,养殖容器为直径为150 cm聚乙烯桶。养殖海水取自实验室附近海域,经沉淀池沉淀、消毒和砂滤后备用。实验维持海水pH7.8～pH8.0,盐度29‰～31‰,温度17～18 ℃,昼夜连续充氧。将贻贝置于养殖桶内,每24 h更换9/10新鲜海水1次,定时观察并及时剔除死亡个体。暂养7 d后,选取着丝正常、反应灵敏、代谢正常个体,进行生物富集及释放实验。

1.3 实验设计

1.3.1 生物富集实验 采用静态水交换法,将暂养贻贝随机分为3组,分别为正常养殖组(即空白组)、低剂量富集组(海水中含0.16 mg/L CdCl2)和高剂量富集组(海水中含0.32 mg/L CdCl2)。每组设3个平行桶,每桶100只贻贝,海水150 L；为避免残饵和粪便对Cd含量影响,实验期间不投喂。第0、2、5、8、11、13、15 d随机取样,每桶取6只贻贝进行解剖,将内脏团、鳃、外套膜、前闭壳肌和后闭壳肌,分别装于塑料封口袋中,冻藏于-55 ℃冰箱中,备用。

1.3.2 释放排除实验 富集实验结束后,将余下贻贝移入盛有天然海水养殖桶内,进行代谢释放实验。每24 h更换9/10清洁海水；为避免残饵和粪便对Cd含量影响,释放实验期间不投喂。第0(即富集第15 d)、2、5、11、17、23、29、35 d随机取样,每桶取6只贻贝进行解剖,将内脏团、鳃、外套膜、前闭壳肌和后闭壳肌部分,分别装于塑料封口袋中,冻藏于-55 ℃冰箱中,备用。

1.4 Cd含量测定与分析

将样品4 ℃解冻3 h,匀浆后称取 0.800～1.200 g,加入HNO312.0 mL、HClO43.0 mL,混匀后消解。消解程序:升温至100 ℃,保持30 min；至130 ℃,保持60 min；再升温至150 ℃,至消解完成；最后升温至180 ℃,赶酸至样品容量约2 mL。冷却至室温,超纯水定容50 mL,原子吸收分光光度计法测定Cd含量(mg/kg,湿重)。生物吸收速率常数(k)、富集系数(BCF)计算:CA=C0+CW·k/kw·(1-e^(-kw·t)),BCF=(CA-C0)/CW。式中:CA为实验后样品Cd含量；C0为实验前样品Cd含量；CW为水体Cd含量；k为吸收速率常数；kw为排出速率常数,参考数值为0.023～0.030；t为富集时间(d)；BCF为生物富集系数。在计算中,kw采用值为0.023,CW为0.16 mg/L(低剂量富集组)或0.32 mg/L(高剂量富集组)。

1.5 数据分析与统计

数据处理及作图,采用Origin 8.1、SPSS 13.0分析软件,结果为平均值±标准偏差。生物体对Cd的生物富集与时间之间的关系,采用Curve Expert 1.4(版权© 2010 Daniel G. Hyams)软件以R2为评价依据,采用多项式、有理函数、Harris、Logistic、二次多项式、指数伴随、MMF、二次倒数、Richards等模型,进行拟合验证。

2 结果与分析

2.1 Cd在紫贻贝内脏团中的生物富集及释放特征

不同浓度Cd暴露下,紫贻贝内脏团Cd含量与时间关系,如图1所示。在富集阶段(0～15 d),随时间延长,内脏团中Cd富集量迅速升高,且0.32 mg/L Cd暴露富集量显著高于0.16 mg/L Cd暴露(p<0.05)；第15 d,Cd富集量为145.56、94.29 mg/kg,分别为空白组(4.15 mg/kg)的35倍和22倍。释放阶段(2～35 d),内脏团中Cd含量无显著性变化(p>0.05),在144.04～163.58 mg/kg(高剂量组)和70.49～91.91 mg/kg(低剂量组)范围内。

图1 Cd在紫贻贝内脏团中的生物富集及释放特征Fig.1 Bio-accumulation and release characteristic of Cd in visceral mass of M. edulis

富集阶段,内脏团对Cd的富集动力学参数及拟合方程,如表1所示。相同时间下,内脏团对Cd的k和BCF值,随水体Cd含量增加而有所降低；第15 d,低剂量富集的k和BCF值为44.32和562.26,显著高于高剂量组的34.79和441.37(p<0.05)。富集初期(0～2 d),内脏团对Cd的k值较高,随时间延长(2～11 d)有所降低,而后期(15 d)再次升高。整个富集期内,内脏团对Cd的BCF值,呈不断升高趋势。内脏团富集Cd含量(Y)与时间(X)的关系,符合Harris模型(产量-密度模型,Y=1/(a+bXc)),低、高剂量组富集拟合R2依次为0.9570、0.9890。

表2 Cd在紫贻贝前、后闭壳肌中的生物富集动力学参数Table 2 Kinetic parameters of bio-accumulation of Cd in anterior and posterior adductor muscle of M. edulis

表1 Cd在紫贻贝内脏团中的生物富集动力学参数Table 1 Kinetic parameters of bio-accumulation of Cd in visceral mass of M. edulis

2.2 Cd在紫贻贝前、后闭壳肌中的生物富集及释放特征

富集阶段,紫贻贝前、后闭壳肌中Cd含量呈不断升高趋势,且相同时间内高剂量Cd富集量高于低剂量组(图2)。空白组前、后闭壳肌中Cd含量为0.210～0.512、0.614～1.565 mg/kg；富集第15 d,Cd含量升高至6.724～11.826、15.173～28.143 mg/kg,分别为空白组13～56倍、9～45倍,增加幅度显著(p<0.05)。此外,在相同时间下,后闭壳肌中Cd含量(最高28.143 mg/kg)显著高于前闭壳肌中含量(最高11.826 mg/kg)(p<0.05)。在释放阶段,前、后闭壳肌Cd含量相对稳定,未表现出显著性降低趋势(p>0.05)。

图2 Cd在紫贻贝前(A)、后(B)闭壳肌中的生物富集及释放特征Fig.2 Bio-accumulation and release characteristics of Cd in anterior(A)and posterior(B)adductor muscle of M. edulis

随着富集时间延长,前、后闭壳肌富集Cd变化护趋势均符合Harris模型,低、高剂量组富集拟合R2范围为0.9580～0.9717,拟合度较高(表2)。相同时间、Cd浓度下,后闭壳肌对Cd的k值相对更高；0.16 mg/L Cd富集下,后闭壳肌k值为5.22～9.53,相比于前闭壳肌的1.80～5.46倍。此外,对于k值变化趋势,以富集前期最大、中间期减小、后期再次升高。前、后闭壳肌对Cd的BCF值,随着富集时间延长而逐渐升高,同样以后闭壳肌BCF值相对较高(p<0.05)。

2.3 Cd在紫贻贝外套膜中的生物富集及释放特征

在整个富集、释放过程中,空白组外套膜中Cd含量范围在0.876～2.889 mg/kg,相对稳定(图3)。随时间延长(0～15 d),外套膜中Cd含量不断身高,其高剂量组升高至22.394 mg/kg、低剂量组升高至12.488 mg/kg,且高剂量组Cd富集量始终高于低剂量组(p<0.05)。在2～35 d释放阶段,不同处理组外套膜中Cd含量,出现一定程度波动,但均维持在相对恒定范围内。

图3 Cd在紫贻贝外套膜中的生物富集及释放特征Fig.3 Bio-accumulation and release characteristics of Cd in mantle of M. edulis

在富集阶段,外套膜中Cd含量随时间变化情况,同样符合Harris模型(R2范围为0.9286～0.9647)(表3)。相同时间下,外套膜对Cd的k、BCF值,低剂量组略高于高剂量组,但差异性并不显著(p>0.05)。外套膜k值变化范围3.89～8.23,BCF值变化范围为16.09～64.22,同内脏团、闭壳肌中的变化趋势基本一致。

表3 Cd在紫贻贝外套膜中的生物富集动力学参数Table 3 Kinetic parameters of bio-accumulation of Cd in mantle of M. edulis

2.4 Cd在紫贻贝鳃中的生物富集及释放特征

在富集及释放阶段,空白组鳃中Cd含量范围2.483～5.717 mg/kg(图4)。随富集时间延长,鳃中Cd含量不断升高；第15 d,含量达66.113 mg/kg(高剂量组)、47.276 mg/kg(低剂量组)。在释放阶段,鳃中Cd含量同样出现一定幅度波动(高剂量组60.801～81.784 mg/kg、低剂量组33.982～51.107 mg/kg),但未出现显著性下降趋势(p>0.05)。

图4 Cd在紫贻贝鳃中的生物富集及释放特征Fig.4 Bio-accumulation and release characteristics of Cd in gill of M. edulis

在富集阶段,不同Cd暴露下鳃中Cd富集量变化趋势,符合Harris模型,其拟合R2范围为0.9584～0.9685。对于鳃对Cd的k值范围为:低剂量13.48～20.85、高剂量10.00～19.78。鳃对Cd的BCF值,随富集时间延长而逐渐升高,第15 d,分别达到264.12(低剂量)和190.92(高剂量),同样以低浓度Cd的BCF较高。

表4 Cd在紫贻贝鳃中的生物富集动力学参数Table 4 Kinetic parameters of bio-accumulation of Cd in gill of M. edulis

3 讨论

研究表明,贝类对重金属富集量与污染浓度、暴露时间、外界环境因子等密切关系[7]。王晓丽等[8]应用半静态双箱模型,研究牡蛎对As、Hg及Cd的生物富集效应,发现牡蛎富集重金属含量随水体金属浓度增大而增大,且呈显著正相关关系。王丽丽等[9]发现海水中Cd可不断被虾夷扇贝富集,其富集量随暴露时间增加而增大。本实验结果发现,紫贻贝体内Cd富集量随时间、水体Cd浓度增加而不断增大,其富集量符合常规贝类富集变化趋势。此外,富集第15 d,紫贻贝内脏团、前闭壳肌、后闭壳肌、外套膜和鳃中,Cd含量依次为145.56、11.826、28.143、22.394、66.113 mg/kg,即内脏团>鳃>后闭壳肌>外套膜>前闭壳肌。有研究发现,牡蛎不同器官对重金属富集规律,以鳃、壳组织富集含量最高,而闭壳肌、直肠、外套膜中含量较低[10]。四角蛤蜊对Cd的富集分布,在鳃、外套膜和内脏团中含量最低[11]。而对于青蛤,斧足和肝胰腺是重金属富集主要器官[12]。由此可见,当贝类动物种类不同时,其重金属Cd选择性富集的器官也存在较大差异,其原因可能与贝类生理、代谢类型及等有关。

优化拟合结果发现,在0.16、0.32 mg/L Cd下,紫贻贝内脏团、前闭壳肌、后闭壳肌、外套膜和鳃中Cd含量与富集时间之间的关系,均符合Harris模型(产量-密度模型,Y=1/(a+bXc)),且拟合R2较高。研究表明,对于双壳贝类体内重金属的富集过程,受多方面因素影响,如金属种类、状态及吸收途径、贝类生理、外界环境因子、食物链及其他理化因子等[13]。本研究在固定实验条件下,应用筛选多项式、有理函数、Harris、Logistic、二次多项式、指数伴随、MMF、二次倒数即Richards等多种模型,进行拟合量化研究,对于了解紫贻贝与重金属Cd之间的关系提供参考。

k值作为描述生物体对Cd富集能力重要参数,其大小直接反映了富集能力强弱。由结果可知,紫贻贝4种组织器官对Cd的k值,随外界Cd浓度增加而减小。在0.32 mg/L Cd下,内脏团、前闭壳肌、后闭壳肌、外套膜、鳃k值范围依次为23.61～34.79、1.97～3.79、4.89～8.86、3.89～8.23、10.00～19.88,即内脏团>鳃>后闭壳肌>外套膜>前闭壳肌。该结果验证了前面富集量结果,也从k值角度说明了紫贻贝4种器官对Cd富集能力的强弱。此外,紫贻贝4种器官对Cd的k值变化趋势也基本一致,即在富集初期较高,中间期有所减弱,后期再次升高。张少娜等[14]以0.10 mg/L Cd进行紫贻贝富集后,测定贝软体组织(整体)对Cd的k值为8.747。李学鹏等[15]以泥蚶为实验动物,测定其对Cd的k值范围为7.32～29.93。研究表明,翡翠贻贝能够根据海水中金属污染程度改变集体生化和生理状态,从而引起生物吸收率和积累量的迅速改变[16]。本实验中获得紫贻贝4种器官对Cd的k值,与文献报道数值有一定差异,主要是由于选用实验生物种类、大小、养殖环境、生物富集浓度及测定部位等不同而造成。此外,本实验中出现的k值变化,可能是暴露初期由Cd诱导机体产生大量金属硫蛋白类物质[17],并与之结合而促使吸收速率较高；当机体被Cd快速饱和后,引发机体毒性作用而出现吸收速率度降低；而后贻贝面对外界Cd胁迫表现出较强的调节、适应能力[18],通过机体生理调节再次促进了Cd的吸收。

BCF为生物体Cd含量与水体中Cd含量比值,能较好指示生物体对污染元素富集能力。由结果可知,紫贻贝4种组织器官对Cd的BCF值,均随外界Cd浓度增加而减小。0.32 mg/L Cd下,内脏团、前闭壳肌、后闭壳肌、外套膜、鳃BCF值依次为67.82～441.37、7.42～36.31、17.31～71.59、16.09～59.94、31.27～190.92,即内脏团>鳃>后闭壳肌>外套膜>前闭壳肌。其他贝类结果表明,菲律宾蛤仔对0.02 mg/L Cd BCF值(16 d)为25.81[19]、褶牡蛎对0.10 mg/L Cd BCF值(15 d)为60.06[20]等。Cd在其他几种贝类中,BCF值大小依次为翡翠贻贝>近江牡蛎>菲律宾蛤仔；随时间延长,菲律宾蛤仔BCF逐渐升高,而翡翠贻贝 BCF 变化则相对稳定[21]。由以上结果可知,由于受试贝类种类不同、外界暴露Cd浓度不同,紫贻贝相比于其他贝类,对Cd的BCF值有较大差异。此外,Cd在紫贻贝不同组织中富集程度不同,其在内脏团中富集程度最高,其原因主要是与内脏团中金属硫蛋白、类金属硫蛋白、含氨杂环水分子化合物、离子或低分子络合离子等物质结合[22]。

贝类种类及外界因子不同,也导致其对Cd释放规律存在差异。富集Cd的虾夷扇贝转入清洁海水10 d后,发现内脏团、鳃、外套膜和贝柱中,Cd含量随时间延长逐渐下降,排出率为55.95%～87.02%,释放速率为贝柱>鳃>外套膜>内脏[9]。翡翠贻贝体内Cd、Pb、Hg含量,随时间推移呈下降趋势,但排放曲线均较为平缓,表明翡翠贻贝自然释放重金属的能力较弱[23]。本实验中,紫贻贝4种器官对富集Cd的释放趋势基本一致,在0～35 d释放期内,Cd含量均无显著性下降趋势(p>0.05),表明紫贻贝对Cd的富集能力较强,而自然代谢释放能力较弱,这可能是紫贻贝对Cd的解毒策略即Cd诱导金属巯蛋白合成,并结合于巯基组氨酸三甲基内盐上,过量Cd激发大量巯基组氨酸三甲基内盐生成而与之结合的缘故[24]。双壳贝类对重金属的富集,实际上取决于金属进出生物体的速率,相对速率变化决定了该生物对特定金属的积累情况[25]。由上可知,紫贻贝对于Cd的吸收速率显著高于排出速率,为典型的净积累型生物。

4 结论

以紫贻贝不同组织器官为研究对象,采用原子吸收光谱法检测Cd含量,研究了暂养过程中紫贻贝不同组织器官对暴露Cd的生物富集效应及释放特征。结果表明,紫贻贝内脏团对Cd的生物富集能力最强,其次依次为鳃、后闭壳肌、外套膜和前闭壳肌,且不同器官中的Cd富集量与暴露时间呈现高度的相关性。在代谢释放阶段,不同器官中的Cd含量未出现显著性下降的趋势。可见,紫贻贝不同器官与Cd的结合能力较强,而自然代谢排出能力较弱。

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Bio-accumulation and release characteristic of Cd inMytilusEdulis

WANG Xiao-ling1,ZHANG Bin1,*,SHI Zhou-rong1,YU Xiao-wen1,LUO Hai-jun2

(1.Zhejiang Provincial Key Laboratory of Health Risk Factors for Seafood,Zhejiang Ocean University,Zhoushan 316000，China;2.Fisheries Research Institute of Zhoushan,Zhoushan 316000,China)

The aim of this paper was to explore the bio-accumulation and release characteristic of Cd in different organs ofMytilusEdulis. In this paper,the Cd concentrations in organs were assayed by using the method of atomic absorption spectroscopy. The results indicated that the content of Cd in visceral mass,anterior and posterior adductor muscle,mantle and gill ofM.eduliswere 145.56,11.826,28.143,2.394 and 66.113 mg/kg respectively,after 15 day’s accumulation. The value of uptake rate constant(k)of different organs was high during the early accumulation,then was decreased during intermediate period,and increased again during the later period. While,the bio-accumulation factor(BCF)was decreased with the increasing concentration of Cd in water during the whole accumulation. The order of k and BCF values were visceral mass,gill,posterior adductor muscle,mantle and anterior adductor muscle,whenM.eduliswere under the same exposed time. Correlation and multivariate analysis showed a significant time-dependent relationship between the accumulated content of Cd(Y)and the exposed time(X),withR2=0.9286～0.9890 values of Harris model(Y=1/(a+bXC). However,the content of Cd in four organs ofM.eduliswas not declined significantly during the whole releasement. The obtained results indicated thatM.edulisas the net accumulated biological could not release a large amount of heavy metals.

Mytilusedulis;Cd;uptake rate constant;bio-accumulation factor;release

2014-12-08

王晓玲(1988-)，女，硕士研究生，研究方向：水产品加工及贮藏，E-mail：abcwangxiaoling@126.com。

*通讯作者:张宾(1981-)，男，博士，副教授，研究方向：水产品加工及贮藏，E-mail：zhangbin_ouc@163.com。

国家自然科学基金青年科学基金项目(31201452)；舟山市科技计划项目(2013C41015)。

TS254.1

A

1002-0306(2015)19-0101-06

10.13386/j.issn1002-0306.2015.19.012