菊花挥发油主要成分对肿瘤抗性的研究进展

周晓叶，蒋细旺，镇鸿燕*

（江汉大学　a.医学院；b.生命科学学院，湖北　武汉　430056）

菊花挥发油主要成分对肿瘤抗性的研究进展

周晓叶a，蒋细旺b，镇鸿燕*a

（江汉大学a.医学院；b.生命科学学院，湖北武汉430056）

摘要：菊花作为药食同源植物，含有多种化学成分，具有多种药理活性。菊花中含有挥发油、黄酮、绿原酸、生物碱、多糖、氨基酸等化学成分，现代药理研究证明菊花具有多种功效，如抗癌、抗氧化、抗炎、抗病毒、抗菌等，并对心血管、免疫系统、神经系统有一定作用。菊花成分中的挥发油，证实能够对多种癌症有抵抗功效，对近几年菊花挥发油中的主要成分β-榄香烯、小白菊内酯及菊花三萜烯二醇和三醇、α-甜没药萜醇、棕榈酸等的抗癌功效研究进行综述，以明确挥发油成分的抗癌潜力。

关键词：菊花；挥发油；萜类；抗癌；小白菊内酯；β-榄香烯

菊花（Chrysanthemum morifolium Ramat.Tzve1）原产于我国，系菊科（Compositae）多年生草本植物，为药食同源的常用中药。目前较常见的菊花种类为贡菊、毫菊、杭菊、滁菊、怀菊、济菊、川菊以及祁菊。菊花中含有挥发油、黄酮、绿原酸、生物碱、多糖、多酚类、氨基酸等多种化学成分，其味甘、苦、微寒。归肺、肝经，具有散风清热，平肝明目，清热解毒的功效，用于风热感冒，头痛眩晕，目赤肿痛，瞑目昏花，疮痈肿毒［1］。在传统中药中，菊花常被用来医治妇科疾病、肾炎、头晕、过敏、神经问题及感染病［2］。现今，被证实菊花有中枢和外周性镇痛作用、抗病毒、抗菌［3］、抗炎［4-5］、抗氧化［6-8］、抗肿瘤［9-10］、对心血管系统［11］、保肝［12-13］、帕金森综合征［14-15］等有一定的作用。

世界卫生组织估计2008年全球有760万癌症病人死亡，其中中国有196万，占全球癌症死亡人数的25.89％［16］，癌症已经成为仅次于心血管疾病的第二大死亡原因。目前对癌症治疗主要有手术切除、化疗、放疗等方法。虽然传统的外科手术结合药物化疗对于早期癌症有明显效果，但是肿瘤细胞的耐药性及化疗药物的毒副作用成为了肿瘤治疗过程中新难题。

植物来源的天然产物具有低毒性、广谱性和抑制多药耐药性［17-18］等特点，已经成为抗癌药物的主要研究热点。癌症发生是患者的正气虚弱、痰凝湿聚、脏腑经络功能失调、气滞血瘀，在体内长期郁结发生。扶正抗癌中药的临床作用主要为扶正固本、提高患者机体免疫力、培养患者正气、驱邪抗癌，最终取得良好的临床癌症治疗效果。热毒内蕴是导致肿瘤发生的一个重要因素。癌症治疗需要采用寒凉药物达到清热解毒的目的，菊花是最常被用做清热解毒一味药，而清热解毒中药具有抗病原微生物、抗内毒素、抗炎、提高机体免疫力及用于治疗恶性肿瘤［19］。研究表明，在晚期恶性肿瘤患者治疗中的应用，药用菊花能够对患者的免疫功能和生存质量进行有效的改善，同时又可以抵御肿瘤的耐药性，值得在临床中进行推广应用［20］。

1　菊花挥发油成分

挥发油又称精油，即essential /volatile oils，具有芳香气味，在常温下能挥发的油状液体的总称。在植物界分布很广，特别是菊科、芸香科、伞形科、唇形科、樟科、木兰科、姜科等植物中。挥发油提取一般可采用水蒸气蒸馏法、超临界CO2提取法、有机溶剂萃取法、固相微萃取法等，提取的挥发油多为蓝、绿、黄之间的颜色［21-22］。芳香植物的挥发油香味取决于成熟度、采后处理、存储条件、杂交、提取条件等多因素。

菊花挥发油主要为倍半萜烯、单萜烯类及含氧衍生物和脂肪族化合物等，其化学成分复杂［23］。KIM等［24］通过聚类分析和主成分分析研究韩国菊花挥发性成分，将其成分分为烃类、醇类、酮类及酯类。不同种菊花会挥发油含量不同，同一菊花不同阶段挥发油含量不同。郝春影等［25］采用比色法，用芦丁作为对照，测得总三萜的提取率分别为：贡菊1.046 7％，杭菊1.103 4％，滁菊2.095 4％，亳菊1.656 6％，其中以滁菊的总三萜含量最高，质量最佳。段崇霞等［26］比较了四大药用菊花功能成分，挥发油总量，贡菊0.243％、滁菊0.524％、亳菊0.388％、杭菊0.212％。李福高等［27］通过研究不同物候期杭白菊与其他菊花及野菊花挥发性成分表明，杭白菊花蕾、中花、大花的总挥发油质量分数分别为0.383％、0.337％、0.295％，不同物候期主要成分基本一致。

2　挥发油药理

挥发油具备良好的药理活性，主要成分为萜类化合物，是自然界种类繁多的一类次生代谢物，是很多天然植物药中的主要有效成分，且很多成分具有抗癌潜力。如倍半萜中青蒿素、黄根醇、小白菊内酯、姜黄酮等；单萜类中的柠檬醛、紫苏春、芍药苷、香樟醇等；二萜类化合物很多，如紫杉醇、丹参酮、冬凌草甲素和芫花酯等；三萜类的熊果酸、扁蒴藤素、大豆皂苷、甘草酸、人身皂苷、灵芝三萜［28］等。

菊花挥发油国内外研究领域为有机农药［29-30］、抗氧化［31］、添加剂［32］等，菊花挥发油含有β-榄香烯、小白菊内酯、棕榈酸、α-甜没药萜醇、愈创木内酯、樟脑、龙脑等多种有效成分，本研究主要对菊花挥发油成分的抗癌潜力进行综述。

2.1 β-榄香烯

榄香烯是从姜科植物莪术（Curcuma phaeocaulis）中提取来的倍半萜烯类化合物，主要成分为β-榄香烯（β-elemene），有少量的α-榄香烯及γ-榄香烯。分子式为C15H24，化学名为1-甲基-1-乙烯基-2，4-二异丙基环己烷。药理学及临床研究证明，榄香烯是一种非细胞毒性抗肿瘤药物，具有良好的抗癌活性。β-榄香烯具有广谱抗肿瘤特性，作为国家以及新药β-榄香烯乳剂以用于癌症患者的临床治疗。

DAI等［33］研究了β-榄香烯对人肝癌Hep G2细胞抑制和凋亡实验，MTT法证明β-榄香烯对Hep G2细胞的体外抑制作用呈现时间和剂量依赖效应，流式细胞仪和荧光显微镜实验证实了β-榄香烯促进Hep G2凋亡，将Hep G2细胞周期阻滞在G2/M期，同时β-榄香烯处理后，在mRNA和蛋白水平死亡受体Fas和FasL表达明显增加。

LI等［34］研究表明，在卵巢癌治疗过程中β-榄香烯能增强顺铂对癌细胞的毒性和将细胞周期阻滞在G2/M期，两者表现为协同作用，且能够提高跨膜能力，引起了Caspase-3/8/9的活化，Bax蛋白表达增加，Bcl-2蛋白表达水平下降。

LI等［35］研究表明，β-榄香烯能够增强顺铂对非小细胞肺癌细胞H460和A549的敏感性，两者为协同作用。具体是两种药物能够将细胞周期阻滞在G2/M期，通过上调CHK2表达和降低CDC2活性，降低细胞周期蛋白B1和CDC25C和增加p21Cip1/Waf1、p27Kip1和GADD45表达。即是通过调控CHK2调控的CDC25C/ CDC2/细胞周期蛋白B1信号通路将细胞阻滞细胞增殖周期。

BI［36］在临床研究中表明在晚期胃癌患者中，β-榄香烯乳剂添加到化学治疗药物中，观察胃癌患者的负面效应，结果显示：β-榄香烯乳剂的响应率是60％，化疗组为41.7％；患者肿瘤恶化时间和总存活时间β-榄香烯乳剂（7.1个月和11个月）比化疗组（5.2个月和9.3个月）有延长；患者的生活质量也明显提高，恶心、呕吐和腹泻等症状发生频率明显下降。在FOLFOX4治疗方案中，β-榄香烯乳剂能够提高药效，有效降低化疗的负面作用。

综上，β-榄香烯具有广谱抗肿瘤作用，且毒副作用轻微。能抑制肿瘤生长及转移［37］、阻滞细胞增殖周期、降低癌细胞的有丝分裂、抑制血管形成［38］、放射增敏性［39］、化疗增敏性［40］、逆转肿瘤多药耐药性［41］、影响癌基因或抑癌基因的表达、诱导免疫应答［42］等。

2.2 小白菊内酯

小白菊内酯（Parthenolide，PTL）是从艾菊（Tanacetumvulgare L）（菊科菊蒿属）内纯化出的一种倍半萜稀内酯化合物（sesquiterpene lactone），被证实有良好的药理活性。其分子式C15H20O3，相对分子质量248.32。小白菊内酯常常被用来治疗发热、偏头疼及类风湿关节炎等。近来报道指出它能促进细胞分化、阻滞细胞周期和引起凋亡［43-44］。

韩琨景［45］的研究表明，小白菊内酯对肝癌细胞Hep G2有增殖抑制、诱导凋亡及抗迁移的作用，将细胞周期阻滞在G0/G1期，且呈现出浓度和时间的依赖性，凋亡机制可能与NF-κB、Caspase-3等信号转导有关。刘战培等［46］的研究表明，小白菊内酯能够诱导肝癌细胞SMMC7721死亡率呈现浓度依赖趋势，通过AO染色和Western blot检测表明在一定范围内随着小白菊内酯浓度的增大，p6的表达量下降，而LC3的表达量增加，表明小白菊内酯可能促进肝癌细胞系SMMC7721发生自噬。用NAC去除ROS后，小白菊内酯引起的自噬明显下降，说明其诱导的SMMC7721细胞发生自噬依赖于ROS。骆丽等［47］研究了小白菊内酯对食管癌EC9706细胞增殖及血管内皮生长因子（VEGF）、核转录因子κB P65（NF-κB P65）蛋白表达的影响，与对照组比较VEGF和NF-κB P65蛋白表达均降低，小白菊内酯在作用48 h后细胞数量减小，细胞固缩变圆、核浓缩、核质分布不清，细胞溶解破碎。通过小白菊内酯和5-氟尿嘧啶联用，表明小白菊内酯能够增加EC9706对5-氟尿嘧啶的敏感性。程广［48］通过对细胞周期、凋亡及侵袭转移实验，得出小白菊内酯对人膀胱癌5637细胞增殖具有抑制作用，呈时间和剂量依赖，显著抑制了Cyclin D1和p-CDK2的表达，可能为G0/G1期阻滞。总凋亡细胞为15.1％～86.6％，抑制侵袭抑制能力可能与降低VEGF、MMP-2、MMP-9的表达有关。KWAK等［49］的研究表明，小白菊内酯通过活化线粒体通路和Caspase-8及Bid独立通道导致人类卵巢上皮癌细胞系CAR-3和SK-OV-3凋亡，调节活性氧种类的形成和谷胱甘肽降解。ZHAO等［50］的研究表明，在非小细胞肺癌细胞中小白菊内酯不仅可以通过上调TNFRSF10B和下调CF⁃LAR引起外在凋亡，而且可以通过增加PMAIP1和降低MCL1的表达引起内在的凋亡。

综上，小白菊内酯对多种癌细胞有抑制作用，主要通过抑制NF-κB活化、阻断肿瘤细胞的周期分化、促进细胞凋亡而发挥作用。

2.3 其他成分

PARK等［51］从日本野菊中发现了愈创木内酯，对5种人类癌细胞株具有明显的细胞毒性（IC50≤4 μg/mL）。菊花三萜烯二醇和三醇作用于肿瘤细胞系，具有显著抗肿瘤活性和细胞毒性［52-53］。菊花中提取的α-甜没药萜醇，具有抗癌作用，强力诱导神经胶质瘤细胞凋亡［54］。刘芳等［55］采用含有含浓度为800 μmol/L棕榈酸的DMEM高糖培养基培养肝癌Hep G2细胞24 h，向Hep G2细胞转染绿色荧光蛋白（GFP）-LC3质粒，通过观察LC3 I1绿色荧光斑点发现刺激24 h明显增加自噬及凋亡细胞数量；利用BafA1抑制自噬后，采用M30免疫荧光检测细胞凋亡发现，棕榈酸刺激引起的Hep G2细胞凋亡水平明显增加。表明棕榈酸可以刺激自噬发生，自噬反应堆肝癌Hep G2细胞有一定保护作用。龙脑俗称天然冰片、龙脑香，具有镇痛、抗炎、抗病菌、促进渗透等多种药用价值，能够促进药物吸收，可长期用于治疗各种疾病，无明显毒副作用［56］。同时龙脑所具有逆转肿瘤耐药性、影响神经递质含量、治疗结肠炎［57］、骨质疏松［58］、抗血栓［59］等功效。樟脑、龙脑是抗菌作用的主要成分；丁香烯有平喘作用，是治疗老年性慢性支气管炎的有效成分；蓝桉醇具有抗真菌作用，桉油醇具有较强的抗微生物生长活性；1，8-桉叶素和蒎烯均有较强的抗炎和祛痰作用；因此菊花挥发油中的很多化学成分具有辅助治疗癌症的作用。

3　展望

菊花挥发油中主要成分小白菊内酯、β-榄香烯、α-甜没药萜醇、棕榈酸等作为天然的生物分子，它们可在不威胁宿主的情况下，诱导和激发宿主增强其潜在的免疫能力，遏制肿瘤的发生与发展，并可协同化疗药物发挥更有效的作用，抵抗化疗药物产生的一系列毒副作用及抗肿瘤耐药性。因此，菊花挥发油的抗肿瘤研究成为天然药物抗肿瘤的一个新的热点。

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（责任编辑：范建凤）

Progress of Antineoplastic Activities of Chrysanthemum Essential Oils′Main Ingredients on Multiple Tumor Cells

ZHOU Xiaoyea，JIANG Xiwangb，ZHEN Hongyan*a
（a.School of Medicine；b.School of Life Science，Jianghan Univiersity，Wuhan 430056，Hubei，China）

Abstract：The chrysanthemum，a medicine-food homology plant，has various chemical composition and pharmacologic activities.The chemical composition of chrysanthemum contain essential oils，flavo⁃noids，chlorogenic acid，alkaloid，polysaccharides，amino acids and others.Modern pharmacological re⁃searches manifest that chrysanthemum has the multiple activities，such as anticancer，antioxidant，anti⁃inflammatory，antivirus，antimicrobial effects and so on.In addition，it has effects on cardiovascular sys⁃tem，immune system and nervous system.Essential oils，one of the most significant elements，are testi⁃fied as anticancer potentiality.The anticancer efficacy of the main composition of chrysanthemum essential oils such as β-elemene，parthenolide and others are summarized，to make clear the anticancer potentiali⁃ty.

Keywords：chrysanthemum；essential oils；terpenes；anticancer；parthenolide；β-elemene

*通讯作者：镇鸿燕（1969—），女，副教授,副主任医师，硕士，研究方向：胃肠道肿瘤。E-mail：846568727@qq.com

作者简介：周晓叶（1989—），女，硕士生，研究方向：天然产物药理。

基金项目：武汉花卉（菊花）工程技术研究中心项目（2013021005010466）；武汉市教育局项目（CXY201403）

收稿日期：2015-05-22

DOI：10.16389/j.cnki.cn42-1737/n.2015.04.017

中图分类号：R284.6

文献标志码：A

文章编号：1673-0143（2015）04-0376-06