针刺下大鼠脊髓背根神经元放电的时间结构

陈颖源，王 江，邓 斌，魏熙乐，于海涛

(天津大学电气与自动化工程学院，天津 300072)



针刺下大鼠脊髓背根神经元放电的时间结构

陈颖源，王 江，邓 斌，魏熙乐，于海涛

(天津大学电气与自动化工程学院，天津 300072)

摘 要：神经元放电的时间结构包含了大量的编码信息.为了研究针刺作用下神经元放电的时间结构，通过不同手法针刺刺激大鼠足三里穴在脊髓背根处获取神经放电序列，运用fano因子和分散分析等方法对神经充放电序列进行分形分析.结果表明：部分神经元放电序列的fano因子随统计时间窗的增加而增加，具有长时程相关性. 部分神经元序列的fano因子在小时间窗处出现明显的峰值，具有短时程相关性.放电特征分析显示该峰值是由于簇放电所致.这些结果说明针刺能引起脊髓背根神经元放电时间结构的变化，针刺效应是长时程效应和短时程效应相结合的产物.这些结果为针刺注重时间效应提供了合理解释，也为量化针刺手法提供了参考.

关键词：针刺；时间结构；脊髓背根神经元；长时程相关性；短时程相关性

网络出版时间：2014-05-16. 网络出版地址：http://www.cnki.net/kcms/doi/10.11784/tdxbz201310039.html.

神经元对传入信息的编码主要通过放电时刻来表达[1-2].这些放电时刻通常被当作点过程来处理[3].许多感觉神经元(如视神经、听神经等)自发或外部刺激诱发的放电时刻序列都具有特殊的时间结构[4-7].表现为放电时刻在大跨度的时间尺度上的自相似性，而且时间尺度跨度较大，因此又称为分形特性和长时程相关性.通常用于分析分形点过程的方法有fano因子[8-9]、分散分析[10]、Hurst指数[8-9]等.如高红英等[11]就通过fano因子分析发现海马CA1区神经元的自发放电序列以及蟾蜍缝匠肌肌梭传入神经的诱发放电序列具有长时程相关性(long-term correlation，LTC)，而且这种时序特性与峰峰间期(inter-spike interval，ISI)的分布特点无关.

然而，这些生理学上通用的分析方法尚未用到针刺诱发的神经元放电序列上.针刺治疗非常注重时间效应，不同的施针和留针时间其疗效也不同[13-17].已有的研究表明，针刺诱发的神经电信号是混沌的，其分形维数为非整数[18-22].这些结果提示针刺诱发的时间序列可能是分形的.因此，本文采用手针刺激大鼠足三里穴，对在脊髓背根处获取的神经电信号进行分形分析，研究针刺对神经元放电时间结构的影响.为了说明不同刺激的作用效果(普遍性)，本文选择了提插补法、提插泻法、捻转补法、捻转泻法4种典型的针刺手法进行研究.

足三里穴是针灸临床的常用穴位之一[23-25]，在治疗胃病、镇痛等方面都有独特疗效.针刺大鼠足三里穴会诱发位于神经电信号通路上的脊髓背根产生神经放电[26-27].脊髓背根神经元是针刺刺激传入的第一级神经元，其编码特性对输入信息向更高级别的神经系统传递有着非常重要的影响.在从穴位区感受器到脊髓背根的传递过程中，神经电信号没有经过任何换元和整合.由于脊髓背根信息来源单一，其放电序列多由簇放电构成，包含丰富的时间结构[28-30]，因此本文选择脊髓背根神经元作为研究对象，运用fano因子[8-9]研究其在针刺作用下产生的放电序列的时间结构，并利用分散分析[10]对获得的结果进行检验.

本文首先介绍针刺的实验过程以及数据预处理，基于点过程理论[3]，将脊髓背根神经元的放电信号转变成离散的放电时刻序列.然后介绍文中用到的ISI统计、fano因子分析、分散分析和替代数据法.基于这些方法对针刺在脊髓背根处诱发的放电时刻序列进行时间结构分析，通过fano因子和分散分析的对比验证分析结果.

1　实验数据获取及预处理

1.1针刺实验过程

实验选用健康的成年雄性大鼠，体重在180～210,g之间.经腹腔注射20%乌拉坦(1.5,g/kg)麻醉后，沿后背正中线剪开T13～L6段对应的背部皮肤，分离去除皮下筋膜，剔除T13～L5椎体两侧附着的竖脊肌以及脊椎的棘突和横突，暴露出脊髓.在解剖显微镜下剥离硬脊膜，分离支配足三里穴区的L4脊髓背根神经并在近心端剪断，在L4背根的中枢端分离神经细束，将其搭放在双极铂金丝记录电极上，记录此刻的神经细束放电.根据放电波幅和波形特点确定是否为单纤维放电，分离感受野为足三里穴区所对应的神经纤维.

整个实验及数据记录过程如图1(a)所示. 实验采用10只Sprague-Dawley大鼠，每只大鼠分别施以4种手法刺激，实验总数为40组.这4种手法分别为提插补法(TB)、提插泻法(TX，提插幅度约2,mm，频率90次/min)、捻转补法(NB)、捻转泻法(NX，捻转角度180°，频率90次/min).提插补泻是以针的上提和下插的多少来区分针刺补泻的手法，插针速度快、提针速度慢为补法，插针速度慢、提针速度快为泄法.捻转补泻是以针的捻转方法不同来区分针刺补泻的手法，补法以大拇指向前用力为主，泄法则以大拇指向后用力为主.同一大鼠实验由同一操作者完成，手法顺序随机. 每种手法作用2,min，手法间留针5,min.针刺引发的神经纤维放电经双极铂金丝记录电极引出并由BIOPAC-MP150生理记录仪记录，采样频率为40,kHz.每种手法截取1,min长度的数据分析.

1.2实验数据预处理

对采集到的原始数据，首先进行300～3,000,Hz的带通滤波，得到滤波后的原始放电序列(如图1(b)所示)；然后采用超顺磁聚类(SPC)算法[20]对滤波后的放电数据进行分类，40组实验一共分类出136类单神经元放电.图2为受试4在4种不同手法作用下分类出来的单神经元放电.其中图2(a)为各类放电的波形，除了NX手法下只有两类神经元参与编码外，其他3类手法都有4类神经元参与编码；图2(b)为图2(a)中第1类神经元的放电时刻，可以发现这些放电以簇放电为主，间或出现峰放电.该类神经元对不同手法的响应特征存在明显差别.

图2　脊髓背根神经元放电分类Fig. 2 Spike-sorting of signals detected in spinal dorsal root ganglion neurons

2　分析方法

2.1峰峰间期

峰峰间期是指2个相邻放电峰值之间的时间间隔.生物放电的ISI序列是携带生物信息的主要载体，对动作电位序列的分析可以简化为对ISI序列的检验分析.本文采用10,ms时间窗对ISI进行统计，得到ISI的分布(见图3).

2.2fano因子

fano因子是用来描述不同时间尺度下事件相关性的指标，其具体计算方法如下：假设有一列给定长度的放电时刻序列，使用特定长度时间窗T将时间轴分为连续不重叠的时间窗口，对于每个时间窗口都能计算出该窗口中的放电个数(事件数)，则fano因子可定义为特定长度时间窗内事件数的方差与其均值之间的比率[8-9]，表示为

式中Ni(T)为第i个时间窗内的事件数.于是fano因子可表示为时间窗T的函数.如果序列是完全随机的，序列中的事件互不相关，则F(T)在所有的时间窗内都等于1；如果是周期序列，随着时间窗长度T的增加，fano方差(式(1)中分子)逐渐减小，F(T)逐渐趋近0；若时间序列具有长时程相关性，则随着时间窗长度T增加，F(T)呈现指数上升状态(图3(b))，还有可能会出现大于1的情况[7-9,31].本文在计算fano因子时，时间窗从5,ms开始逐渐增长到10,s，所以在计算时至少保证了6个不重叠的时间窗.

2.3分散分析

分散分析(dispersional analysis，DA)由Bassingthwaighte和Raymond[10]于1995年提出，用来检验时间序列是否具有分形特性.具体计算方法如下：对于长度为n的ISI序列，首先设定一个整数m，然后依据该整数将序列分成n m个子序列(假设n能被m整除)，再计算所有子序列均值的标准差(standard deviation，SD).随着m值增加，在SD和m双对数图(DA图)上可以得到一条曲线.对该曲线拟合，得到的直线斜率可以用来计算Hurst指数[32]，即

式中slope为拟合直线的斜率.对于完全的随机过程，ISI序列完全不相关，H指数值为0.5，若该ISI序列是分形的，H指数值将偏离0.5.

2.4替代数据法

为了进一步检验获取的针刺时间序列的时间结构，本文使用“随机重排替代数据”构造替代数据序列[12]，构造方法如下：首先通过神经元的放电序列计算其ISI，然后产生一组和ISI序列长度相等的随机数，根据这组随机数的大小顺序重排ISI序列，最后将ISI序列还原得到替代的放电时刻序列.这样构造出来的替代数据和原始放电序列具有相同的统计特性(均值、方差、ISI分布等)[32-33]，但是其原有的时间结构将被完全打乱.对每列待分析的原始时间序列，本文都产生10列替代数据来检验和原始数据所得结果的差异.若实验得到的放电时刻序列的fano因子?随统计时间窗的增加呈现增加趋势，而替代数据的fano因子却没有表现出这种特性，则认为原始序列存在长时程相关性，具有某种特定的时序结构[7-9，12].同样，本文也对替代数据进行DA分析来和原始数据所得结果比较，具体比较方法和fano因子类似.

3　实验结果与分析

3.1脊髓背根神经元放电的长时程相关性

图3为受试大鼠在4种针刺手法作用下脊髓背根神经元的分析结果.

图3　不同针刺手法作用下脊髓背根神经元放电活动的长时程相关性Fig.3 Long-term correlations of spinal dorsal root ganglion neuron spiking under different MA stimulations

在计算fano因子时，时间窗从5,ms开始逐渐增长到10,000,ms，由于数据总长为60,s，所以在分析时至少保证了6个不重叠的时间窗.进行分散分析时，m值从1逐渐增加到n4.

受试4在NB手法作用下第1类神经元放电序列的特征如图3(a)、(b)、(c)所示.该序列ISI呈单峰分布(见图3(a)).随着时间窗增加，原始放电序列的fano因子呈现增加趋势(见图3(b)实线)，而替代数据来的fano因子(见图3(b)虚线)却没有随统计时间窗增加而增加，只是在一定范围内波动.在SD-m双对数图中，原始数据和替代数据在m≥19处开始分离，之后能够明显区分.采用最小二乘法对m≥19的原始放电序列DA曲线(见图3(c)实线)进行拟合，得到H指数为0.89，而10组替代数据DA曲线(见图3(c)中虚线)计算得到的H指数平均值为0.43，接近随机过程.因此，受试4在NB手法作用下第1类放电序列是分形的，具有长时程相关性.

对其他3种针刺手法诱发的脊髓背根神经元放电进行分析(见图3(d)～(l))，可以发现以下共同特点.

(1)随着统计时间窗增加，4种手法诱发的放电序列的fano因子呈现增加趋势，而替代数据序列的fano因子曲线却没有这一特点.

(2)随着m值增加，原始数据的DA曲线和替代数据的DA曲线逐渐分离，两者可以明显区分.通过替代数据的DA曲线计算得到的H指数在0.5附近，接近随机过程.但原始数据的H指数偏离0.5.说明这4类神经元放电是分形的，具有长时程相关性.

(3)替代数据和原始数据的ISI分布相同，但其fano因子曲线却不像原始数据那样随统计时间窗增加而上升，说明长时程相关性和ISI分布无关.

3.2脊髓背根神经元放电的短时程相关性

除了长时程相关性外，还发现了脊髓背根神经元放电的短时程相关性(short-term correlation，STC)，其在fano因子曲线表现为在统计时间窗较小时出现的明显峰值.图4给出了受试大鼠在4种手法作用下fano因子曲线出现小时间窗峰值时的情况.

图4　不同针刺手法作用下脊髓背根神经元放电活动的fano因子曲线的小时间窗峰值Fig. 4 Peak of small time window in fano factor curves of spinal dorsal root ganglion neuron spiking under different MA stimulations

受试2在NB手法作用下神经元放电序列的特征如图4(a)～(c)所示.该放电序列ISI呈单峰分布(见图4(a)).随着时间窗的增加，原始放电序列的fano因子并没有增加(见图4(b)实线)，而是在统计时间窗较小时(220,ms)经历一个明显的峰值之后在一定范围内波动.替代数据的fano因子(见图4(b)虚线)并没有随统计时间窗增加而增加，也没有小时间窗峰值，而是呈现出混乱的波动状态.在SD-m双对数图中，原始数据和替代数据首先分离，之后又交织重合难以明显区分.

对其他3种针刺手法诱发的脊髓背根神经元放电进行分析(见图4(d)～(l))，可以发现以下共同特点.

(1)原始放电序列的fano因子在统计时间窗较小时会出现一个峰值；而替代数据的fano因子曲线却没有这一特点，该小时间窗峰值是针刺诱发脊髓背根神经元放电信号短时特征的体现.

(2)随着m值的增加，原始数据的DA曲线首先和替代数据逐渐分离，然后又回到替代数据DA曲线的波动区域内.

3.3小时间窗峰值和放电模式的关系

由以上分析可知，针刺诱发的脊髓背根神经元放电的短时特征主要通过小时间窗峰值来体现.文献[5]指出这种短时特征可能和长短ISI的交替出现有关.簇放电恰恰描述长短ISI交替出现的现象. 而且由上文可知，脊髓背根神经元的放电以簇放电为主.因此小时间窗峰值的出现可能和脊髓背根神经元诱发的簇放电有关. 本节通过放电模式来分析小时间窗峰值的形成机制.

图5(a)中画出了受试4在TB法作用下的神经元放电序列，图5(b)为图5(a)中放电序列的fano因子曲线(图4(h)在小时间窗处的放大).这类神经元fano因子第1个小时间窗峰值出现在180,ms，对应的波谷出现在610,ms(如图5(b)所示).将放电序列的每一簇放电按次序排列，以每簇第一个放电的放电时间为起始点做光栅图，如图5(c)所示.对每一簇放电来说，第1个交叉点代表该簇的第1个放电，最后一个交叉点代表该簇的最后一个放电，圆圈代表下一簇的第1个放电.将第1个交叉点到最后一个交叉点的距离定义为簇宽度，第1个交叉点到圆圈的距离定义为簇周期.通过计算得到簇宽度的平均值为121.424,ms，标准差为25.393,3；簇周期的平均值为606.308,9,ms，标准差为45.695,9.簇周期的平均值和这类神经元fano因子曲线波谷非常接近.当统计时间窗在平均簇宽度附近时，由于簇放电之间的不应期较长，放电个数波动较大，所以fano因子的值较大；但是由于该簇宽度较短，簇周期较长，小时间窗峰值不会精确对应簇宽度，而会向簇周期偏移.当统计时间窗在平均簇周期附近时，每个时间窗正好把整个周期的簇放电包含进去，时间窗中放电个数波动较小，fano因子曲线在此处会形成一个波谷.对图4中其他手法的放电分析也能得到类似结果.因此，小时间窗峰值和神经元出现了比较明显的簇放电有关.

图5　fano因子小时间窗和簇放电的关系Fig.5 Correlations between peak of small time window in fano factor curves and bursting of dorsal root ganglion

3.4神经元对针刺手法编码的特征

表1列出了受试4在4种手法作用下各类神经元的特性.其中，LTC代表该类神经元放电具有长时程相关性，STC代表该类神经元放电具有短时程相关性，N代表该类神经元放电没有相关性.从表中可以发现，每类神经元对不同针刺手法响应的特征都存在差异，估计这种差异是由于不同手法激活了穴位区不同感受器所致，这体现了神经元对针刺手法编码的选择性.对其他受试进行分析也发现了类似现象.

表1　 受试4在不同手法作用下神经元放电的时间结构Tab.1 Temporal structure in the neural spikes of subject 4 under different MA stimulations

4　结 语

足三里穴是针灸临床的常用穴位，在治疗胃病、镇痛等方面都有独特疗效.脊髓背根神经元是针刺足三里刺激信息传入的第1级神经元，其编码形式对针刺信息在神经系统中的传导以及对机体的调节起到重要作用.本文首先通过不同手针刺激大鼠足三里穴在脊髓背根神经元测取神经放电序列，发现针刺时脊髓背根放电以簇放电为主，这种簇放电特性与Amir 等[29]的研究结果一致.接着通过对针刺诱发的神经元放电时刻序列进行fano因子分析，发现部分放电序列的fano因子随统计时间窗的增大而增大，明显区别于替代数据的fano因子；通过分散分析计算原始数据和替代数据的H指数，验证了fano因子的分析结果.证明这部分放电序列具有长时程相关性.部分放电序列的fano因子曲线在小时间窗处出现明显的峰值，该峰值是针刺放电序列短时程相关性的体现.放电特征分析发现fano因子小时间窗峰值的出现和脊髓背根神经序列中的诱发簇放电有关.不管是长时程相关性，还是小时间窗峰值，都和放电序列的分布特性无关.而且，不同神经元类型对手法响应的时间结构差异体现了神经元对针刺手法编码的选择性.

以上结果表明，针刺诱发的脊髓背根神经元放电序列既有长时程相关性，又有短时程相关性，针刺的时间效应可能是长时程效应和短时程效应相结合的产物.传统理论和实验研究均显示针刺时间是影响针刺效应的重要因素[13-17].本文所得结果可以为传统针灸注重时间效应提供合理解释，同时也可为量化针刺手法提供指标参考.

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(责任编辑：孙立华)

Temporal Structures of Spikes in Spinal Dorsal Root Ganglion Neuron of the Rat Under Manual Acupuncture

Chen Yingyuan，Wang Jiang，Deng Bin，Wei Xile，Yu Haitao
(School of Electrical Engineering and Automation，Tianjin University，Tianjin 300072，China)

Abstract：The temporal structure of the neural spikes contains much information of neural coding. In order to understand the temporal structure of neural spikes under manual acupuncture(MA)，the time series of spike discharge were obtained from spinal dorsal root ganglion(SDRG)during different manual acupuncture manipulations taken at Zusanli point of experiment rats. Fano factor and dispersional analysis(DA)were introduced to analyze these time series. Fano factors increase with time windows increasing in some time series of SDRG neurons，but not in the shuffled surrogate data. This phenomenon reveals that these time series have long-term correlation. Some fano factor curves have an obvious peak when the sizes of counting time window are relatively small，which reveals that these time series have short-term correlation. These peaks are proved to be correlated to the bursting evoked by MA stimulations through analyzing the discharge patterns of experimental data. These results suggest that MA stimulations change the temporal structure of SDRG neuron spiking. Both long-term correlation and short-term correlation are the characters of MA effects. The results may provide an explanation to the significant importance of time effects during MA treatment，and potential measures to quantify the effects of MA.

Keywords：manual acupuncture(MA)；temporal structure；spinal dorsal root ganglion neuron；long-term correlation；short-term correlation

通讯作者：王 江，eejwang@tju.edu.cn.

作者简介：陈颖源（1982— ），男，博士，gerard@tju.edu.cn.

基金项目：国家自然科学基金资助项目(61172009)；中国博士后科学基金资助项目(2012M510750).

收稿日期：2013-10-15；修回日期：2014-04-25.

DOI:10.11784/tdxbz201310039

中图分类号：TK448.21

文献标志码：A

文章编号：0493-2137(2015)06-0494-08