转座子在植物XY性染色体起源与演化过程中的作用

李书粉，李莎，邓传良，卢龙斗，高武军



转座子在植物XY性染色体起源与演化过程中的作用

李书粉，李莎，邓传良，卢龙斗，高武军

河南师范大学生命科学学院，新乡 453007

XY性染色体决定系统是决定植物性别的主要方式，但是对于其起源与演化机制却知之甚少。目前认为，携带控制雌蕊或雄蕊发育基因的一对常染色体由于某种未知原因的突变形成早期的neo-Y或neo-X性染色体，随着演化的进行，早期XY性染色体之间的重组逐渐受到抑制，非重组区域扩展最终形成异型的性染色体。研究发现，重复序列的累积以及DNA甲基化等因素都可能参与了XY性染色体的异染色质化、重组抑制及Y染色体体积增大过程。转座子作为一种基因组中含量最高的重复序列在性染色体演化中扮演了重要的角色，包括性染色体演化的起始激发，以及导致性染色体局部表观遗传修饰使其发生异染色质化扩展和重组抑制。文章综述了转座子在植物性染色体上的累积及其与性染色体异染色质化之间的关系，并简要分析了转座子在性染色体演化过程中的作用。

表观遗传修饰；异染色质化；重组抑制；转座子；XY性染色体

植物性别及性染色体起源和演化是植物学研究的热点之一。在显花植物中，包括6个双子叶和5个单子叶亚纲在内的75%的科都存在雌雄单性或者雌雄异株种，大约38%(167个)的科和7.1%(959个)的属中有6%(14 620种)是雌雄异株植物[1]。在开花植物中，几乎所有的雌雄异株植物都属于雄性具有XY和雌性具有XX性染色体的性别决定系统[2]。相对于哺乳动物性染色体而言，植物XY性染色体起源较晚。最早的哺乳动物Y染色体的进化已经超过250~300百万年[3,4]。而最早的植物Y染色体可能比动物的要年轻至少10倍，如白麦瓶草()[5~7]和酸模()[8]的Y染色体起源估计[9]距今仅约3000万年。而番木瓜()[10]和[11,12]的Y染色体距今还不足7百万年。因此，植物XY性染色体系统为性别及性染色体早期的起源进化提供了有利的研究材料，且其研究结果可为人类性别演化机制的研究提供一定的参考。

目前的理论认为，雌雄异株植物是从不同科中的雌雄同株祖先独立进化而来[13,14]。在雌雄同株植物中拥有完全一样的一套产生雌蕊和雄蕊的基因。在这些种中，控制雌蕊和雄蕊发育的基因或多或少地分布在所有常染色体上[15~17]，控制雄蕊发育的基因偶然发生失去功能的隐性突变产生雌性个体，而这些基因发生获得功能的显性突变则产生雄性个体[4,18~27]。控制性别的突变基因所在的染色体就成为原始的性染色体neo-X和neo-Y，而突变位点即为早期的性别决定区。随着时间的推移，neo-X和neo-Y染色体由于某种未知的原因，其性别决定区的重组逐渐被完全抑制[28,29]。这种重组抑制作用的出现加速了性染色体的演化过程，导致异型XY性染色体的出现，且大多数植物的Y染色体往往大于X染色体。但是，是什么原因激发了性染色体的重组抑制？Y染色体的体积又是如何增大的？目前还知之甚少。越来越多的证据发现在性染色体上分布有大量的转座子[10,30~34]，这些转座子和性别决定区的异染色质化可能参与了早期性染色体的演化过程。在番木瓜中，X和Y染色体均存在高密度的转座子，且Y染色体上转座子密度远高于X染色体，导致了Y染色体在体积上大于X染色体[10,34]。其次，转座子可能还引起了番木瓜[10,34]、白麦瓶草[35~37]和人[38]的Y染色体比X染色体产生更大程度上的重排[4]。显然，转座子可能通过多种途径参与了XY染色体的演化过程。但是，转座子如何参与XY染色体的演化？转座子和XY性染色体的异染色质化及重组抑制之间有什么样的关系？转座子在激发了性别决定区的重组抑制中可能的作用是什么？本文就这几个方面的问题进行了综述。

1 性染色体重组抑制的产生是XY性染色体演化的关键

在三刺鱼()中，位于性别决定位点两侧的两个微卫星标记Stn186和Stn191在Y染色体上的遗传距离是6.4 cM，而在X染色体上却有25.7 cM，显然这两个标记在Y染色体上的重组率降低了约４倍。因此，相对于X染色体，Y染色体上的这两个标记之间的重组受到了抑制[28]。同样，在植物XY性染色体间也存在普遍类似的重组抑制现象[39]，这种现象的产生主要是由于倒位和异染色质化引起的。倒位造成的染色体重排使倒位区域的重组被完全抑制[40]。在人类Y染色体上发现了4个倒位区域，这些倒位导致了人类Y染色体的退化与重组抑制[41]。在番木瓜中，Y染色体上两个大的倒位造成了Y染色体的非重组区排列不同于X染色体，也是XY重组抑制产生的主要原因[10]，这充分说明倒位能够使得性染色体发生重组抑制。但是，一些研究发现并非所有的XY性别特异区的重组抑制区都是由倒位引起的[30,42,43]，性染色体的异染色质化也能使性染色体的重组受到抑制，这一现象最早是在对动物的性染色体上转座子及其衍生的重复序列的研究中发现的[29,44~46]。在赒鱼()中，性染色体X/Y二价体末端部分联会缺失[47]，这是因为在该区域缺乏配对区域引起的，但是进一步的细胞学分析发现该区域染色体并未出现类似倒位的染色体重排现象[48]，那么引起其性染色体配对缺失的原因可能是异染色质的过度累积，进而导致了重组的降低。Steinemann等[49]也认为(一种果蝇)的Y染色体大量的反转座子的插入可能使该染色体的常染色质向异染色质转变。在雌雄异株植物酸模的Y染色体上发生的大规模异染色质化和功能丧失的现象[50~55]，形成了其两条Y染色体均为组成型异染色质[56]。因此，Y染色体在演化过程中可能由于某种未知的原因而逐步异染色质化，进而抑制了和X染色体的重组。

2 XY性染色体上转座子的分布特征与作用

转座子是广泛存在于真核生物基因组中的可移动的DNA分子，通过其转座行为可以引起基因突变[57]、染色体重排[58]、异常重组和基因组重建[59,60]。因此转座子也被认为是引起基因组不稳定的重要因素之一[61,62]。为了阻止转座子活动对基因组的伤害，基因组自身相应产生了对抗转座子活动的防御机制，其中异染色质化可能是主要的防御机制之一。因此，在植物Y染色体进化过程中转座子的大量累积可能是其进化的第一步，正是由于转座子的累积激发了基因组通过异染色质化来消除转座子的危害[49]。而早期性染色体的这种异染色质化既可以抑制重组的发生[63]，又可能会进一步吸引更多的转座子插入[64]来促使异染色质化向两侧区域扩展。一些研究也为这一假设提供了初步的证据。Bachtrog等[65]研究表明，在的Y染色体上转座子的插入数量是X染色体的20倍，Steinemann等[66]认为的Y染色体从常染色质到异染色质的转变很可能就是由于大量的反转座子的插入引起的，并且他们认为反转座子是的Y染色体异染色质化理想的驱动力。最近，Zhou等[67]对雄性果蝇基因组文库的双端测序读序的关系进行了分析，检测了Y染色体上基因附近及其上下游的重复序列密度，并与X染色体进行对比。他们将基因组读序锚定在X/Y特征性SNP上，与果蝇的重复序列数据库中的序列进行比对分析。结果发现Y染色体重复序列密度高的区域内的基因具有更高的H3K9me2(异染色质的特征性的修饰形式)结合水平。该研究证实了Y染色体异染色质形成确实是由转座子激发，并导致插入位点临近的基因发生沉默[67,68]。在植物中，番木瓜[10,34]和白麦瓶草[35~37]Y染色体较大程度的重排是通过Y染色体的不同位置上的重复序列之间出现的异位配对和交换引起的[4]，因此，这种转座子在性染色体上的存在也能引起XY染色体形态产生异型的改变。转座子的插入可能也是早期调控雌蕊或雄蕊发育基因突变的原因，当转座子插入到这些基因中或者基因附近就能引起基因功能的缺失或基因表达水平的降低[69]。

目前，在一些雌雄异株植物性染色体的异染色质区域也发现了转座子的存在。在大麻()Y染色体长臂上发现了非LTR 反转座子的累积[70]；番木瓜的Y染色体雄性特异区域也发现大量的反转座子[71]。通过对番木瓜雄性特异的BAC克隆测序表明，性染色体上出现高密度的反转座子[30]，说明反转座子或者其衍生的卫星重复序列是形成异染色质的主要原因之一[72]。更进一步的研究发现，转座子及其他重复序列占番木瓜Yh(番木瓜Y染色体的一种，控制雌雄同株性别)染色体特异区域(Hermaphrodite-specific region on the Y chromosome, HSY)的79.3%，占相对应的X染色体的67.2%，都远高于整个基因组转座子及其他重复序列的比例(51%)[10,73]，支持了转座子在性染色体进化的初期大量累积导致性别决定区域扩展的这一假设[62]。另外，在具有异型性染色体的雌雄异株植物中，Y染色体通常比X染色体大，这种特性可能正是由于在Y染色体上累积了大量的转座子及其他类型的重复序列所造成的[74]。番木瓜Yh染色体特异区的转座子主要为和反转座子，X染色体和HSY上的反转座子是常染色体上的两倍[10]。番木瓜Yh染色体特异区的转座子主要为和反转座子，X染色体和HSY上的反转座子是常染色体上的两倍[10]。最近研究者也相继从泻根()[33]、新月鱼()[32]、酸模[31]和虎脂鲤的()[75]性染色体上发现了转座子存在的证据。最近，Akagi等[76]在君迁子(，一种具有XY性染色体的木本植物)的Y染色体上发现了一个雄性特异的基因，该基因编码一个21 bp的小RNA，并以RNAi的方式调控雌雄性别的形成，而值得注意的是在这一性别决定基因的周围150 kb范围内也存在高度重复序列。本实验室通过对石刁柏()基因组进行测序和分析也发现了在其雌雄性别间存在大量的拷贝数具有明显差异的转座子[77]，这些转座子可能位于其性染色体上。尽管以上报道表明了植物XY性染色体上存在大量的转座子序列，且可能和XY染色体的异染色质化、重组抑制具有密切的关系，但是转座子是通过什么方式激发性染色体的异染色质化和引起重组抑制的机制仍不清楚。

3 转座子可能通过表观遗传修饰的方式参与XY染色体的演化

转座子激发植物性染色体异染色质化可能是通过引起其邻近区域染色质表观遗传修饰模式变化来实现的。表观遗传修饰，如DNA和组蛋白甲基化的作用之一是保护生物体自身遗传物质不被外来遗传物质所侵染，维持基因组的完整性[78~80]。最近越来越多的证据发现表观遗传机制参与了动植物性别的表达调控[81~84]。Kuroki等[82]的研究发现，当缺乏去甲基化酶Jmjd1a时，小鼠性别会发生反转。这种性别的反转是通过去甲基化酶调控了Y染色体上基因区域组蛋白H3K9me2的甲基化来决定的。生物体基因组中一些转座子及其衍生的重复序列往往更容易作为这种表观遗传修饰的靶标[69, 85]。那么，在转座子自身被表观遗传修饰的同时其侧翼一定范围内的染色质也可能被修饰，而且这种修饰可能和距离转座子的远近有关。Takata等[86]采用高通量测序技术分析了水稻中的12种转座子，结果发现反转座子侧翼序列都是高度甲基化的，且这种甲基化程度与转座子距离的远近有关。植物S1反转座子主要整合到低甲基化的DNA区域，并且作为甲基化酶的靶标激发侧翼基因组序列甲基化，从而产生远端表观遗传修饰[87]。拟南芥中异染色质的形成也和特异的DNA甲基化转移酶、H3K9组蛋白甲基化酶和组蛋白去乙酰化酶(H4K16)有关[88]；而且通过去甲基化试剂处理后可以引起拟南芥和真菌中转座子的激活和迁移[89]。因此，我们推测早期植物的性染色体的起源也可能先是由于某些反转座子的插入而导致基因组通过表观遗传修饰来抑制转座子的活性，并由此激发了早期性染色体以此转座子为核心向两侧通过表观遗传修饰的方式异染色质化，从而导致性染色体重组抑制的发生。Martin 等[81]的研究为这一推测提供了实验证据，他们发现一个转座子插入到转录因子CmWIP1中，并且引起该转座子侧翼的转录因子DNA序列甲基化，使得甜瓜产生单性的雄花。尽管这一报道没有证明转座子插入能够引起其邻近染色质较大范围的表观遗传修饰，但是这一结果也将转座子、表观遗传修饰和植物性别联系起来，为我们的推测提供了一定的理论依据。

4 结论与展望

除了倒位和异染色质化能够引起XY性染色体间的重组抑制外，也存在其他引起重组抑制的方式。如早期的性别决定基因突变位置可能恰好是在不容易发生重组的染色体区域，如着丝粒及其周围区域。研究发现在一些植物染色体上存在大的交换被限制的着丝粒区，这些区域也包含了较多的功能基因[90]。最近也发现了番木瓜的性别决定区可能是在着丝粒周围的低重组区域[10]，而美洲山杨()的性别决定区也被定位在性染色体着丝粒区域[91]。另外，虽然易位在某些情况下也可以产生染色体重排而抑制交换的发生，如在雄性果蝇中，性染色体与常染色体之间的易位可以形成一个新的非重组原始Y染色体[45,92]。但是，目前除了这一特例外在其他能够发生交换的两性物种中，尽管在接近断裂点附近的交换可能被降低，但是这样的重排一般不会产生一个非重组区[93,94]。由此可见，性染色体XY间的重组抑制虽然主要是由早期突变基因所在区域的异染色质化和倒位引起的，但是由于雌雄异株植物性染色体具有独立起源的特征，因此也不能排除其他未知的细胞学行为引起了XY染色体间的重组抑制。

转座子积累与性染色体异染色质化及重组抑制之间存在密切的关系，对于转座子激发性染色体的异染色质化和引起重组抑制的机制还需要综合生物信息学、分子生物学和细胞生物学的技术进行更为深入的研究。转座子插入激发Y染色体的表观遗传修饰的变化，进而引起Y染色体异染色质化和重组抑制，如果这样的假设成立需要更为可靠的细胞及分子生物学证据。首先需要通过高通量的测序数据来比较雌雄异株植物及其近缘雌雄同株种基因组中转座子分布特征及差异，并且结合遗传连锁图进行XY染色体上转座子或基因进行定位。其次，利用高分辨率的Fiber-FISH和染色体及组蛋白甲基化检测技术比较分析XY染色体上转座子及其侧翼区域DNA甲基化及组蛋白修饰的特征。综合分析这些研究结果有助于阐明转座子是否是通过表观遗传修饰的方式激发了植物XY性染色体的异染色质化和重组抑制这一基本问题。

[1] Renner SS, Ricklefs RE. Dioecy and its correlates in the flowering plants, 1995, 82(5): 596–606.

[2] Westergaard M. The mechanism of sex determination in dioecious flowering plants, 1958, 9: 217–281.

[3] Skaletsky H, Kuroda-Kawaguchi T, Minx PJ, Cordum HS, Hillier L, Brown LG, Repping S, Pyntikova T, Ali J, Bieri T, Chinwalla A, Delehaunty A, Delehaunty K, Du H, Fewell G, Fulton L, Fulton R, Graves T, Hou SF, Latrielle P, Leonard S, Mardis E, Maupin R, McPherson J, Miner T, Nash W, Nguyen C, Ozersky P, Pepin K, Rock S, Rohlfing T, Scott K, Schultz B, Strong C, Tin-Wollam A, Yang SP, Waterston RH, Wilson RK, Rozen S, Page DC. The male-specific region of the human Y chromosome is a mosaic of discrete sequence classes, 2003, 423(6942): 825–837.

[4] Charlesworth D. Plant sex chromosome evolution, 2013, 64(2): 405–420.

[5] Bergero R, Charlesworth D. Preservation of the Y transcriptome in a 10-million-year-old plant sex chromosome system, 2011, 21(17): 1470–1474.

[6] Muyle A, Zemp N, Deschamps C, Mousset S, Widmer A, Marais GA. Rapidevolution of X chromosome dosage compensation in, a plant with young sex chromosomes, 2012, 10(4): e1001308.

[7] Rautenberg A, Sloan DB, Alden V, Oxelman B. Phylogenetic relationships ofandsection(Caryophyllaceae), 2012, 37(1): 226–237.

[8] Blocka-Wandas M, Sliwinska E, Grabowska-Joachimiak A, Musial K, Joachimiak AJ. Male gametophyte development and two different DNA classes of pollen grains inL., a plant with an XX/XY1Y2sex chromosome system and a female-biased sex ratio, 2007, 20(4): 171–180.

[9] Gaut BS. Molecular clocks and nucleotide substituiton rates in higher plants, 1998, 30: 93–120.

[10] Wang JP, Na JK, Yu QY, Gschwend AR, Han J, Zeng FC, Aryal R, VanBuren R, Murray JE, Zhang WL, Navajas-Pérez R, Feltus FA, Lemke C, Tong EJ, Chen CX, Wai CM, Singh R, Wang ML, Min XJ, Alam M, Charlesworth D, Moore PH, Jiang JM, Paterson AH, Ming R. Sequencing papaya X and Yhchromosomes reveals molecular basis of incipient sex chromosome evolution, 2012, 109(34): 13710–13715.

[11] Sousa A, Fuchs J, Renner SS. Molecular cytogenetics (FISH, GISH) of: a ca. 3 myr-old species of cucurbitaceae with the largest Y/autosome divergence in flowering plants, 2013, 139(2): 107–118.

[12] Holstein N, Renner SS. Niche conservation? Biome switching within and between species of the African genus(Cucurbitaceae), 2011, 11: 28.

[13] Ming R, Bendahmane A, Renner SS. Sex chromosomes in land plants, 2011, 62: 485–514.

[15] Kater MM, Franken J, Carney KJ, Colombo L, Angenent GC. Sex determination in the monoecious species cucumber is confined to specific floral whorls, 2001, 13(3): 481–493.

[16] Honys D, Twell D. Transcriptome analysis of haploid male gametophyte development in, 2004, 5(11): R85.

[17] Wellmer F, Riechmann JL, Alves-Ferreira M, Meyerowitz EM. Genome-wide analysis of spatial gene expression inflowers, 2004, 16(5): 1314–1326.

[18] Charlesworth B. A model for the evolution of dioecy and gynodioecy, 1978, 112: 975–997.

[19] Charlesworth B, Charlesworth B. Population genetics of partial male-sterility and the evolution of monoecy and dioecy, 1978, 41: 137–153.

[20] Charlesworth B. The evolution of chromosomal sex determination and dosage compensation, 1996, 6(2): 149–162.

[21] Rice WR. Sex chromosomes and the evolution of sexual dimorphism, 1984, 38: 735–742.

[22] Rice WR. On the instability of polygenic sex determination: the effect of sex-specific selection, 1986, 40: 633–639.

老徐笑：五年前，第一回见到你就感觉你特别，坐在轮椅上，比谁都爱说爱笑；我跟老伴说，也没见女孩的妈妈跟来陪读，可怜见的，问你，你说学校已经挺照顾你，把你安排在一楼的宿舍，还敲掉一小段台阶，修了个可供轮椅出入的坡道。“妈妈嘛，有妈妈的事，是我不要她陪的。要不然我再大一点，也不会洗床单，不会晒被子。”

[23] Rice WR. Genetic hitchhiking and the evolution of reduced genetic activity of the Y sex chromosome, 1987, 116(1): 161–167.

[24] Rice WR. Speciation via habitat specialization: the evolution of reproductive isolation as a correlated character, 1987, 1(4): 301–314.

[25] Rice WR. The accumulation of sexually antagonistic genes as a selective agent promoting the evolution of reduced recombination between primitive sex chromosomes, 1987, 41(4): 911–914.

[26] Negrutiu I, Vyskot B, Barbacar N, Georgiev S, Moneger F. Dioecious plants. A key to the early events of sex chromosome evolution, 2001, 127(4): 1418–1424.

[27] vanDoorn GS, Kirkpatrick M. Transitions between male and female heterogamety caused by sex-antagonistic selection, 2010, 186(2): 629–645.

[28] Peichel CL, Ross JA, Matson CK, Dickson M, Grimwood J, Schmutz J, Myers RM, Mori S, Schluter D, Kingsley DM. The master sex-determination locus in threespine sticklebacks is on a nascent Y chromosome, 2004, 14(16): 1416–1424.

[29] Ming R, Wang JP, Moore PH, Paterson AH. Sex chromosomes in flowering plants., 2007, 94(2): 141–150.

[30] Yu QY, Hou SB, Hobza R, Feltus FA, Wang XE, Jin WW, Skelton RL, Blas A, Lemke C, Saw JH, Moore PH, Alam M, Jiang JM, Paterson AH, Vyskot B, Ming R. Chromosomal location and gene paucity of the male specific region on papaya Y chromosome, 2007, 278(2): 177–185.

[31] Steflova P, Tokan V, Vogel I, Lexa M, Macas J, Novak P, Hobza R, Vyskot B, Kejnovsky E. Contrasting patterns of transposable element and satellite distribution on sex chromosomes (XY1Y2) in the dioecious plant, 2013, 5(4): 769–782.

[32] Böhne A, Zhou QC, Darras A, Schmidt C, Schartl M, Galiana-Arnoux D, Volff JN.-a novel superfamily of DNA transposable elements recently active in fish, 2012, 29(2): 631–645.

[33] Oyama RK, Silber MV, Renner SS. A specific insertion of a solo-LTR characterizes the Y-chromosome of(Cucurbitaceae), 2010, 3: 166.

[34] Gschwend AR, Yu QY, Tong EJ, Zeng FC, Han J, VanBuren R, Aryal R, Charlesworth D, Moore PH, Paterson AH, Ming R. Rapid divergence and expansion of the X chromosome in papaya, 2012, 109(34): 13716–13721.

[35] Hobza R, Kejnovsky E, Vyskot B, Widmer A. The role of chromosomal rearrangements in the evolution ofsex chromosomes, 2007, 278(6): 633–638.

[36] Zluvova J, Janousek B, Negrutiu I, Vyskot B. Comparison of the X and Y chromosome organization in, 2005, 170(3): 1431–1434.

[37] Bergero R, Charlesworth D, Filatov DA, Moore RC. Defining regions and rearrangements of theY chromosome, 2008, 178(4): 2045–2053.

[38] Repping S, van Daalen SK, Brown LG, Korver CM, Lange J, Marszalek JD, Pyntikova T, van der Veen F, Skaletsky H, Page DC, Rozen S. High mutation rates have driven extensive structural polymorphism among human Y chromosomes, 2006, 38(4): 463–467.

[39] 高武军, 谢璐, 卢静雯, 邓传良, 卢龙斗. 重复序列及异染色质化在植物性染色体重组抑制中的作用遗传, 2010, 32(1): 25–30.

[40] Charlesworth D, Charlesworth B, Marais G. Steps in the evolution of heteromorphic sex chromosomes, 2005, 95(2): 118–128.

[41] Lahn BT, Page DC. Four evolutionary strata on the human X chromosome, 1999, 286(5441): 964–967.

[42] Yu QY, Hou SB, Feltus FA, Jones MR, Murray JE, Veatch O, Lemke C, Saw JH, Moore RC, Thimmapuram J, Liu L, Moore PH, Alam M, Jiang J, Paterson AH, Ming R. Low X/Y divergence in four pairs of papaya sex-linked genes, 2008, 53(1): 124–132.

[43] Zhang WL, Wang XE, Yu QY, Ming R, Jiang JM. DNA methylation and heterochromatinization in the male-specific region of the primitive Y chromosome of papaya, 2008, 18(12): 1938–1943.

[44] Steinemann M, Steinemann S. Enigma of Y chromosome degeneration: neo-Y and neo-X chromosomes ofa model for sex chromosome evolution, 1998, 102–103: 409–420.

[45] Bachtrog D. Accumulation ofand, two novel non-LTR retrotransposons, on the neo-Y chromosome of, 2003, 20(2): 173–181.

[46] Steinemann M, Steinemann S. Degenerating Y chromosome of: a trap for retrotransposons, 1992, 89(16): 7591–7595.

[47] Carrasco LAP, Penman DJ, Bromage N. Evidence for the presence of sex chromosomes in the Nile tilapia () from synaptonemal complex analysis of XX, XY and YY genotypes, 1999, 173(1–4): 207–218.

[48] Griffin DK, Harvey SC, Campos-Ramos R, Ayling LJ, Bromage NR, Masabanda JS, Penman DJ. Early origins of the X and Y chromosomes: lessons from tilapia, 2002, 99(1–4): 157–163.

[49] Steinemann S, Steinemann M. Retroelements: tools for sex chromosome evolution, 2005, 110(1–4): 134–143.

[50] Spielman M, Vinkenoog R, Dickinson HG, Scott RJ. The epigenetic basis of gender in flowering plants and mammals, 2001, 17(12): 705–711.

[51] Navajas-Perez R, la Herran R, Jamilena M, Lozano R, Rejon CR, Rejon MR, Garrido-Ramos MA. Reduced rates of sequence evolution of Y-linked satellite DNA in(Polygonaceae), 2005, 60(3): 391–399.

[52] Navajas-Perez R, de la Herran R, Lopez Gonzalez G, Jamilena M, Lozano R, Ruiz Rejon C, Ruiz Rejon M, Garrido-Ramos MA. The evolution of reproductive systems and sex-determining mechanisms within(polygonaceae) inferred from nuclear and chloroplastidial sequence data, 2005, 22(9): 1929–1939.

[53] Navajas-Pérez R, Schwarzacher T, de la Herran R, Ruiz Rejón C, Ruiz Rejón M, Garrido-Ramos MA. The origin and evolution of the variability in a Y-specific satellite-DNA ofand its relatives, 2006, 368: 61–71.

[54] Cunado N, Navajas-Perez R, de la Herran R, Ruiz Rejon C, Ruiz Rejon M, Santos JL, Garrido-Ramos MA. The evolution of sex chromosomes in the genus(Polygonaceae): Identification of a new species with heteromorphic sex chromosomes, 2007, 15(7): 825–833.

[55] Mariotti B, Manzano S, Kejnovsky E, Vyskot B, Jamilena M. Accumulation of Y-specific satellite DNAs during the evolution ofsex chromosomes, 2009, 281(3): 249–259.

[56] Divashuk MG, Alexandrov OS, Razumova OV, Kirov IV, Karlov GI. Molecular cytogenetic characterization of the dioeciouswith an XY chromosome sex determination system, 2014, 9(1): e85118.

[57] Eads BD, Tsuchiya D, Andrews J, Lynch M, Zolan ME. The spread of a transposon insertion in Rec8 is associated with obligate asexuality in, 2012, 109(3): 858–863.

[58] Xuan YH, Piao HL, Je BI, Park SJ, Park SH, Huang J, Zhang JB, Peterson T, Han CD. Transposon-ind­uced chromosomal rearrangements at the ricelocus, 2011, 39(22): e149.

[59] Tian ZX, Rizzon C, Du JC, Zhu LC, Bennetzen JL, Jackson SA, Gaut BS, Ma JX. Do genetic recombination and gene density shape the pattern of DNA elimination in rice long terminal repeat retrotransposons?, 2009, 19(12): 2221–2230.

[60] Schaack S, Pritham EJ, Wolf A, Lynch M. DNA transposon dynamics in populations ofwith and without sex, 2010, 277(1692): 2381–2387.

[61] Feschotte C, Pritham EJ. DNA transposons and the evolutionof eukaryotic genomes, 2007, 41: 331–368.

[62] Johnson MA, Bender J. Reprogramming the epigenome during germline and seed development, 2009, 10(8): 232.

[63] Bergero R, Forrest A, Charlesworth D. Active miniature transposons from a plant genome and its nonrecombining Y chromosome, 2008, 178(2): 1085–1092.

[64] Zhu Y, Dai J, Fuerst PG, Voytas DF. Controlling integration specificity of a yeast retrotransposon, 2003, 100(10): 5891–5895.

[65] Bachtrog D, Hom E, Wong KM, Maside X, de Jong P. Genomic degradation of a young Y chromosome in, 2008, 9(2): R30.

[66] Steinemann S, Steinemann M. Y chromosomes: born to be destroyed, 2005, 27(10): 1076–1083.

[67] Lokody I. Evolution: Transposons drive sex chromosome evolution, 2014, 15(1): 1.

[68] Zhou Q, Ellison CE, Kaiser VB, Alekseyenko AA, Gorchakov AA, Bachtrog D. The epigenome of evolvingneo-sex chromosomes: dosage compensation and heterochromatin formation, 2013, 11(11): e1001711.

[69] Hollister JD, Gaut BS. Epigenetic silencing of transposable elements: a trade-off between reduced transposition and deleterious effects on neighboring gene expression, 2009, 19(8): 1419–1428.

[70] Sakamoto K, Abe T, Matsuyama T, Yoshida S, Ohmido N, Fukui K, Satoh S. RAPD markers encoding retrotransposable elements are linked to the male sex inL, 2005, 48(5): 931–936.

[71] Liu ZY, Moore PH, Ma H, Ackerman CM, Ragiba M, Yu QY, Pearl HM, Kim MS, Charlton JW, Stiles JI, Zee FT, Paterson AH, Ming R. A primitive Y chromosome in papaya marks incipient sex chromosome evolution, 2004, 427(6972): 348–352.

[72] Tek AL, Song JQ, Macas J, Jiang JM. Sobo, a recently amplified satellite repeat of potato, and its implications for the origin of tandemly repeated sequences, 2005, 170(3): 1231–1238.

[73] Ming R, Hou SB, Feng Y, Yu QY, Dionne-Laporte A, Saw JH, Senin P, Wang W, Ly BV, Lewis KL, Salzberg SL, Feng L, Jones MR, Skelton RL, Murray JE, Chen CX, Qian WB, Shen JG, Du P, Eustice M, Tong E, Tang HB, Lyons E, Paull RE, Michael TP, Wall K, Rice DW, Albert H, Wang ML, Zhu YJ, Schatz M, Nagarajan N, Acob RA, Guan PZ, Blas A, Wai CM, Ackerman CM, Ren Y, Liu C, Wang JM, Wang JP, Na JK, Shakirov EV, Haas B, Thimmapuram J, Nelson D, Wang XY, Bowers JE, Gschwend AR, Delcher AL, Singh R, Suzuki JY, Tripathi S, Neupane K, Wei HR, Irikura B, Paidi M, Jiang N, Zhang WL, Presting G, Windsor A, Navajas-Pérez R, Torres MJ, Feltus FA, Porter B, Li YJ, Burroughs AM, Luo MC, Liu L, Christopher DA, Mount SM, Moore PH, Sugimura T, Jiang JM, Schuler MA, Friedman V, Mitchell-Olds T, Shippen DE, dePamphilis CW, Palmer JD, Freeling M, Paterson AH, Gonsalves D, Wang L, Alam M. The draft genome of the transgenic tropical fruit tree papaya (Linnaeus), 2008, 452(7190): 991–996.

[74] Kejnovsky E, Hobza R, Cermak T, Kubat Z, Vyskot B. The role of repetitive DNA in structure and evolution of sex chromosomes in plants, 2009, 102(6): 533–541.

[75] Yano CF, Bertollo LA, Molina WF, Liehr T, Cioffi Mde B. Genomic organization of repetitive DNAs and its implications for male karyotype and the neo-Y chromosome differentiation in(Characiformes, Erythrinidae), 2014, 8(2): 139–151.

[76] Akagi T, Henry IM, Tao R, Comai L. A Y-chromosome- encoded small RNA acts as a sex determinant in persimmons., 2014, 346(6209): 646–650.

[77] Li SF, Gao WJ, Zhao XP, Dong TY, Deng CL, Lu LD. Analysis of transposable elements in the genome offrom high coverage sequence data., 2014, 9(5): e97189.

[78] Li J, Gao F, Li N, Li ST, Yin GL, Tian G, Jia SG, Wang K, Zhang XQ, Yang HM, Nielsen AL, Bolund L. An improved method for genome wide DNA methylation profiling correlated to transcription and genomic instability in two breast cancer cell lines, 2009, 10: 223.

[79] Ooi SK, Wolf D, Hartung O, Agarwal S, Daley GQ, Goff SP, Bestor TH. Dynamic instability of genomic methylation patterns in pluripotent stem cells, 2010, 3(1): 17.

[80] Sharp AJ, Stathaki E, Migliavacca E, Brahmachary M, Montgomery SB, Dupre Y, Antonarakis SE. DNA methylation profiles of human active and inactive X chromosomes, 2011, 21(10): 1592–1600.

[81] Martin A, Troadec C, Boualem A, Rajab M, Fernandez R, Morin H, Pitrat M, Dogimont C, Bendahmane A. A transposon-induced epigenetic change leads to sex determination in melon, 2009, 461(7267): 1135–1138.

[82] Piferrer F. Epigenetics of sex determination and gonadogenesis, 2013, 242(4): 360–370.

[83] Kuroki S, Matoba S, Akiyoshi M, Matsumura Y, Miyachi H, Mise N, Abe K, Ogura A, Wilhelm D, Koopman P, Nozaki M, Kanai Y, Shinkai Y, Tachibana M. Epigenetic regulation of mouse sex determination by the histone demethylase Jmjd1a, 2013, 341(6150): 1106–1109.

[84] Kubat Z, Zluvova J, Vogel I, Kovacova V, Cermak T, Cegan R, Hobza R, Vyskot B, Kejnovsky E. Possible mechanisms responsible for absence of a retrotransposon family on a plant Y chromosome, 2014, 202(2): 662–678.

[85] Slotkin RK, Vaughn M, Borges F, Tanurdzic M, Becker JD, Feijo JA, Martienssen RA. Epigenetic reprogramming and small RNA silencing of transposable elements in pollen, 2009, 136(3): 461–472.

[86] Takata M, Kiyohara A, Takasu A, Kishima Y, Ohtsubo H, Sano Y. Rice transposable elements are characterized by various methylation environments in the genome, 2007, 8: 469.

[87] Arnaud P, Goubely C, Pélissier T, Deragon JM. SINE retroposons can be used in vivo as nucleation centers for de novo methylation, 2000, 20(10): 3434–3441.

[88] Soppe WJ, Jasencakova Z, Houben A, Kakutani T, Meister A, Huang MS, Jacobsen SE, Schubert I, Fransz PF. DNA methylation controls histone H3 lysine 9 methylation and heterochromatin assembly in, 2002, 21(23): 6549–6559.

[89] Akiyama K, Katakami H, Takata R. Mobilization of a retrotransposon in 5-azacytidine- treated fungus, 2007, 24(3): 345–348.

[90] King J, Armstead IP, Donnison IS, Thomas HM, Jones RN, Kearsey MJ, Roberts LA, Thomas A, Morgan WG, King IP. Physical and genetic mapping in the grassesand, 2002, 161(1): 315–324.

[91] Tuskan GA, DiFazio S, Faivre-Rampant P, Gaudet M, Harfouche A, Jorge V, Labbé J, Ranjan P, Sabatti M, Slavov G, Street N, Tschaplinski TJ, Yin T. The obscure events contributing to the evolution of an incipient sex chromosome in: a retrospective working hypothesis, 2012, 8(3): 559–571.

[92] Yi S, Charlesworth B. Contrasting patterns of molecular evolution of the genes on the new and old sex chromosomes of, 2000, 17(5): 703–717.

[93] Davisson MT, Akeson EC. Recombination suppression by heterozygous Robertsonian chromosomes in the mouse, 1993, 133(3): 649–667.

[94] Franchini P, Colangelo P, Solano E, Capanna E, Verheyen E, Castiglia R. Reduced gene flow at pericentromeric loci in a hybrid zone involving chromosomal races of the house mouse, 2010, 64(7): 2020–2032.

(责任编委: 刘宝)

Role of transposons in origin and evolution of plant XY sex chromosomes

Shufen Li, Sha Li, Chuanliang Deng, Longdou Lu, Wujun Gao

TheXY sex-determination system is crucial for plant reproduction. However, little is known about the mechanism of the origin and evolution of the XY sex chromosomes. It has been believed that a pair of autosomes is evolved to produce young sex chromosomes (neo-X chromosome and neo-Y chromosome) by loss of function or gain of function mutation, which influences the development of pistil or stamen. With the aggravation of the recombination suppression between neo-X and neo-Y and consequent expanding of the non-recombination region, the proto-sex chromosomes were finally developed to heteromorphic sex chromosomes. Accumulation of repetitive sequences and DNA methylation were probably involved in this process. Transposons, as the most abundant repetitive sequences in the genome, might be the initial motivation factors for the evolution of sex chromosome. Moreover, transposons may also increase heterochromatin expansion and recombination suppression of sex chromosome by local epigenetics modification. In this review, we summarize the function of transposon accumulation and the relationship between transposon and heterochromatization in the evolution of plant sex chromosome.

epigenetic modification; heterochromatization; recombination suppression; transposon; XY sex chromosome

2014-09-13;

2014-11-20

国家自然科学基金项目(编号：31300202和31470334)和河南省高校青年骨干教师项目(编号：2013GGJS-060)资助

李书粉，博士，副教授，硕士生导师，研究方向：植物遗传学。E-mail: lishufen83@163.com

高武军，博士，副教授，硕士生导师，研究方向：植物遗传学。E-mail: gaowujun1@163.com

10.16288/j.yczz.14-305

网络出版时间: 2014-12-8 11:46:04

URL: http://www.cnki.net/kcms/detail/11.1913.R.20141208.1146.001.html