镉胁迫对昆虫的毒性效应及昆虫防御机制的研究进展

付伟利，杜移珍，张 敏（陕西师范大学生命科学学院，陕西 西安 710062）

镉胁迫对昆虫的毒性效应及昆虫防御机制的研究进展

付伟利，杜移珍，张 敏
（陕西师范大学生命科学学院，陕西 西安 710062）

镉是重要的重金属污染物之一，其毒性大，蓄积性强，易对人类健康造成严重危害，这种危害也涉及到无脊椎动物，尤其是镉胁迫对昆虫的影响已引起人们关注。环境中的镉可通过摄食和呼吸等途径进入昆虫体内，影响昆虫的生长发育，并通过氧化损伤等途径诱导细胞凋亡。昆虫对镉胁迫有一定的防御能力，可在一定程度上依靠金属结合蛋白、抗氧化酶、热休克蛋白的保护作用及排泄行为的解毒作用减少镉对机体的损害。镉的毒性效应可能随昆虫种类不同而不同。本文就镉胁迫对昆虫生长和发育的影响、诱导细胞凋亡的分子机制以及昆虫对镉胁迫的防御机制等研究进展进行回顾综述。

镉；昆虫；生长和发育；防御机制；细胞凋亡

镉是一种普遍存在于农业方面的重金属污染物，对环境及生态系统有长期的毒性且易在生物体内积累并产生一系列毒性效应。镉胁迫是指在特定环境下，如环境中或食物中有较高浓度的镉，对生物体生长发育等造成的不利影响。镉胁迫可造成生物体的细胞DNA链断裂、碱基错配、基因重组等损伤，诱导氧化应激反应，改变线粒体结构以及胱天蛋白酶、丝裂原激活蛋白激酶（mitogen-activated protein kinase，MAPK）活性，最终可能导致细胞凋亡。昆虫作为自然界最大的生物类群，对重金属的敏感性强，能积累、转移和代谢重金属。本文综述了镉胁迫对昆虫生长和发育的影响、诱导其发生细胞凋亡等毒性效应，以及昆虫机体对镉胁迫的防御机制等方面的研究进展，为进一步了解重金属对昆虫的影响提供帮助。

1 镉胁迫对昆虫的毒性效应

环境中污染的镉一般通过呼吸、摄食和表皮等途径进入昆虫体内。幽灵蚊（phantom midge）孓孑通过摄食重金属污染的浮游动物，幼虫体内的镉含量持续升高，且升高程度依赖于昆虫对镉吸收速率［1］。昆虫对镉的吸收还具有浓度依赖性，采用原子吸收光谱法定量检测白纹伊蚊（Aedes albopictus）C6/36细胞系中的镉，结果表明，镉浓度＜44 μmol·L-1时，细胞对镉的吸收具有浓度依赖作用［2］。此外，Craig等［3］早在1999年通过使用钙通道阻断剂如维拉帕米抑制摇蚊（chironomus）对镉吸收，揭示镉能通过钙通道进入昆虫体内这一机制。同年，在白纹伊蚊实验中也证明了这一结论［2］。然而，昆虫对金属离子的摄取机制尤其是在水生昆虫方面［4］目前仍然不完全清楚。

1.1 镉对昆虫生长和发育的毒性效应

一般情况下，镉胁迫会导致动物的能量贮存减少和新陈代谢速率增加，这种细胞内能量消耗与重金属的排泄和生物体损伤修复有关［5］。在镉污染的土壤中，Bednarska等［6］通过测定一种步甲Pterostichus oblongopunctatus个体呼吸速率和细胞呼吸速率，证明了其体内高浓度的重金属对机体能量代谢有显著影响，昆虫需要消耗更多能量以减少镉伤害，而动物体内的多种代谢过程涉及消化、氧运输、信号转导等多种细胞活动，因此认为这种能量代谢异常又可影响昆虫的生长和发育。不同浓度（15.0，30.0和60.0 mg·L-1）镉处理后的黑腹果蝇（Drosophila melanogaster），其寿命均显著缩短，生殖力减弱，且呈剂量依赖性，高浓度镉60.0 mg·L-1毒性作用更强，导致果蝇寿命与对照组相比缩短80%，生殖力降低30%～40%［7］。研究发现，重金属对昆虫的多代胁迫会提高后代机体抗性，如多代经镉44 mg·kg-1胁迫的甜菜夜蛾（Spodoptera exigua）幼虫与只经一代处理的幼虫相比存活率提高，体内金属含量降低［8］，但抗性增强的具体机制尚未见报道，有待进一步研究。

镉胁迫对昆虫的影响通常是经食物链环节产生的。植物根部能吸收土壤中的镉，进而迁移至叶片，麦长管蚜（Sitobion avenae）对生长在镉20 mg·kg-1污染的土壤上的植物较为敏感，通过取食叶片，其生命周期表中的各个参数如内禀增长率、周限增长率和净增殖率均逐渐下降，成虫繁殖力也显著降低［9］。拟南芥（Arabidopsis thaliana）能从镉10 μg·mL-1的无土栽培营养液中吸收镉离子，致使其取食者粉纹夜蛾（Trichoplusia ni）幼虫体质量下降［10］，且重金属会减少寄主植物的营养丰度，改变叶片味道，导致昆虫取食量减少，这可能是昆虫体质量下降的诱因之一。同时，镉胁迫对昆虫的影响也受多种因素调节Konopka等［11］提出，昆虫的取食途径影响其对镉胁迫的应答，镉在植物叶片分布较多，而在韧皮部分布较少，因而吮吸韧皮部汁液的昆虫比咀嚼式昆虫受到更小的影响，但当胁迫的重金属种类发生改变时，两种昆虫生活史都将受到影响。

镉胁迫还具有致畸效应，对昆虫的行为也有一定影响。昆虫口器畸形类型多种多样，镉9.0 μg·g-1的致畸率达13%，最常导致摇蚊子孓孑中间齿部分缺失和中间齿缺失［12］，不难推测口器畸形会影响到昆虫摄食，进而影响生长和发育。关于镉胁迫对昆虫行为影响的研究，武晶晶等［13］采用刺探电位图谱技术记录麦长管蚜取食行为的变化，分析得到土壤中低浓度镉（40 mg·kg-1）胁迫导致蚜虫非刺探波次数显著增加，首次出现取食波的时间延长，与其他两组高浓度（80和160 mg·kg-1）镉胁迫相比，分泌唾液的总时间显著缩短，表现为低浓度镉处理的小麦对蚜虫的影响大于高浓度处理，这一现象的相关机制尚不明确，有待分子生物学的进一步研究和验证。

1.2 镉胁迫诱导昆虫细胞凋亡

1.2.1 活性氧启动线粒体相关的细胞凋亡信号通路

一般情况下，镉对生物体的毒性机制主要表现在氧化应激方面，通过芬顿反应释放大量的自由基，如羟自由基等［14］，也可与酶分子上的巯基结合导致机体内活性氧（reactive oxygen species，ROS）水平升高。ROS诱导细胞分子结构发生改变，DNA链断裂，当大量的ROS不能被及时清除时，细胞氧化损伤持续加深，便可激活线粒体和MAPK介导的细胞凋亡途径。

ROS是一类具有高生物活性的含氧化合物的总称，是需氧细胞在代谢过程中产生的，包括O2-·、H2O2、和OH-等。通常情况下，镉胁迫会导致细胞产生大量的ROS，而ROS的过多积累将使生物体内大分子物质如DNA、蛋白质等遭到破坏，严重时导致细胞凋亡。硒化镉量子点（0.02 μg·g-1）对果蝇毒性的研究结果表明，由于镉离子的释放，细胞抗氧化能力减弱，ROS水平显著增加并且果蝇血细胞的凋亡比率升高［15］；同时，家蚕幼虫血管注射亚致死剂量的含镉量子点（0.08和0.32 nmol·L-1）实验也证明了ROS是影响血细胞凋亡的机制之一［16］。

近年来，许多研究者相继报道镉胁迫对昆虫细胞线粒体具有严重的毒害作用，可引起线粒体膨胀、浓缩、脊的缺失和电子密度改变，继而触发凋亡蛋白致使细胞凋亡。与此同时，研究者们认为ROS是促使这一事件发生的内在机制，是启动细胞凋亡的一种关键因子，能诱发线粒体的结构发生改变，从而激活线粒体相关的细胞凋亡信号通路。ROS积累可触发昆虫细胞线粒体去极化，促使细胞色素c、促凋亡因子的释放［17-18］。过去，细胞色素c在昆虫细胞凋亡中的作用受到争议，对鳞翅目（Lepidoptera）细胞凋亡研究首次证明了线粒体对细胞凋亡调控作用［19］。Arnoult等［20］提出细胞色素c从线粒体释放是介导凋亡信号转导的重要事件，招募凋亡因子，激活胱天蛋白酶级联反应，引起细胞凋亡。因而推断，降低ROS含量，提高抗氧化酶活性是减轻细胞氧化损伤、细胞凋亡的有效措施之一。Zhu等［21］对家蝇的研究也说明了这一点。

1.2.2 活性氧诱导丝裂原激活蛋白激酶凋亡信号的活化

丝裂原激活蛋白激酶（mitogen-activated protein kinase，MAPK）信号转导通路存在于大多数细胞内，参与多种细胞反应如细胞增殖、分化及凋亡等，并且包括3个亚家族即细胞外信号调节的蛋白激酶（extracellular-signal regulated kinase，EPK）、c-Jun N端蛋白激酶（c-Jun N-terminal kinase，JNK）和P38MAPK。有关MAPK介导的细胞凋亡在哺乳动物中研究甚多，与哺乳动物中JNK活化过程相似，较高浓度重金属镉（100 μmol·L-1）是果蝇S2细胞JNK活化的激活剂，由于镉诱导ROS水平升高，细胞抗氧化能力下降，不仅JNK，其他2种MAPK成员的活性也显著升高［22］，活化的JNK又可激活凋亡相关酶胱天蛋白酶，使胱天蛋白酶选择性地切割某些蛋白质，最终促使细胞凋亡。除此之外，过氧化氢酶（catalase，CAT）也参与镉（80 μmol·L-1）引起的JNK激活过程，而JNK功能的缺失还可抑制果蝇细胞凋亡［23-24］。

一般情况下，DNA损伤会激活细胞的损伤修复系统，只要修复无误，细胞就不会发生突变甚至凋亡。但镉胁迫既加深了DNA损伤，同时又破坏了DNA修复系统，最终使得细胞发生凋亡。这类凋亡机制实验常以脊椎动物为材料，如镉3和5 μmol·L-1可诱导担尼鱼（斑马鱼）细胞发生氧化应激，下调碱基错配修复相关基因表达，降低DNA修复能力［25］。虽DNA修复系统的破坏会引起细胞凋亡这一机制已被众多实验证明，但在昆虫方面的研究未见报道。

2 昆虫对镉胁迫的防御机制

一般情况下，昆虫在受到如天敌、辐射、热激和重金属胁迫等不良环境刺激时，首先做出防御反应，以减少机体伤害。昆虫在长期镉胁迫条件下也会形成特定的防御机制。

2.1 金属硫蛋白的解毒作用

金属硫蛋白（metallothionein，MT）是由微生物和动植物产生的、富含半胱氨酸的短肽，对多种重金属有高度亲和性，是目前所知的一种最有效的自由基清除剂。MT有多种异构体，不同的异构体在生物体内的分布不同。目前许多研究认为，MT具有结合生物体内金属离子的功能，缓解重金属毒性，维持细胞生理平衡。

昆虫常通过提高MT基因表达水平以应对镉胁迫，提高昆虫存活率。研究表明，MT可被多种重金属诱导，不同金属的诱导效率不同，例如镉0.87 mmol·L-1就能引起中华稻蝗（Oxya chinensis Thunberg）MT信使RNA（mRNA）表达升高，MT1和MT2的表达水平在一定浓度范围内呈现剂量依赖关系［26-27］。除此之外，在黄粉虫（Tenebrio molitor）消化道内容物中还分离出不含半胱氨酸的镉结合蛋白，推测该蛋白的主要作用是降低肠壁对镉的吸收［28］，由此可见，昆虫在受到镉胁迫时会通过多种调节机制的共同作用以最大限度保护机体免受伤害。

2.2 抗氧化酶系的解毒作用

抗氧化酶利用氧化还原作用将过氧化物转换为毒害较低或无害的物质，减轻或防止ROS引起的氧化损伤。生物体内的抗氧化酶系主要包括超氧化物歧化酶（superoxide dismutase，SOD）、CAT和谷胱甘肽还原酶（glutathione reductase，GR）等，它们对重金属污染相当敏感，可作为环境监测的重要生物指标［29］。采用基因沉默技术抑制CAT基因表达，导致斜纹夜蛾（Spodoptera litura）体内ROS水平升高，继而激活多种细胞事件如凋亡、细胞周期停滞等，增加生物体死亡率［30］。由此可知，抗氧化酶在昆虫的解毒作用中占据着至关重要的地位，并且其活性也会受到多方面影响。

不少研究表明，重金属镉能提高或抑制抗氧化酶活性，这些变化取决于污染物浓度、处理时间、实验昆虫的来源及其发育阶段等因素。对中华稻蝗4龄若虫进行急性染毒，以β-萘酚作为酶底物，镉40和80 mg·L-1分别处理后，羧酸酯酶（carboxylesterase，CarE）活性表现为72 h升高、96 h下降趋势，而在同一处理时间（72 h），酶比活力从低浓度（20 mg·L-1）到高浓度（80 mg·L-1）都有所提高，酶活性的提高增强了生物体解毒作用；处理24 h后谷胱甘肽S转移酶（glutathione S transferase，GST）活性在随浓度增加先升后降，酶的比活力在低浓度（20 mg·L-1）和中浓度（40 mg·L-1）处理组中显著升高，高浓度（80 mg·L-1）处理组与对照组相比没有差异［31］，说明镉可在一定时间且一定浓度范围内激活酶活性。另外，镉胁迫对昆虫抗氧化酶活性的影响还存在性别差异，雌、雄家蚕（Bombyx mori）对镉的敏感性不同，SOD酶活性在雄蚕中呈一定的剂量-效应关系，雌蚕对镉敏感，25 mg·kg-1镉浓度下，酶活性较对照组有所下降，不仅如此，抗氧化酶活性及其相关基因表达水平之间的相关性也存在性别差异，在雌蚕中CAT酶活性变化与CAT基因mRNA水平表达具有正相关性，而在雄蚕中不具相关性，谷胱甘肽过氧化物酶（glutathione peroxidase，GSH-Px）在家蚕中也有此种特性［32］。

2.3 昆虫对镉的排泄作用

环境中的镉主要积累于昆虫的消化道、脂肪体及马氏管，昆虫可通过排泄作用减缓镉的毒性效应，如甜菜夜蛾可通过粪便、蜕皮、化蛹的方式将镉排出体外，且镉从幼虫转移到粪便的效率较高，因而提高排泄率也是昆虫应对外界胁迫的措施之一［33-34］。昆虫的变态和蜕皮是重金属镉排出的另一种方式，在昆虫的变态发育过程中，大部分镉在蛹期积累，棕尾别麻蝇（Sarcophaga peregrina）化蛹，弹尾目昆虫的每次蜕皮都会将大量的镉排出体外［35-36］。一般来说，昆虫需要消耗更多能量以提高重金属的解毒和排泄作用，但长期接触高浓度镉污染物（55 mg·kg-1）能提高昆虫的适应性和抗性，步甲既可生存又不影响能量代谢［37］，可见关注镉对昆虫的胁迫时间也是实验研究中所必要的。

2.4 热休克蛋白的保护作用

热休克蛋白（heat shock protein，HSP）在进化上较为保守，可被热激发诱导合成此种蛋白，而重金属镉胁迫对该蛋白的合成也有一定影响。镉浓度＞33 μmol·L-1时可激活白纹伊蚊细胞防御系统，在33～55 μmol·L-1浓度范围内可诱导71-，75-，78-，98-，108-ku等蛋白的合成，这些蛋白皆属于HSP70家族［2］。Hsp基因对环境刺激较为敏感，其基因转录可被重金属镉激活，Martínez-Paz等［38］采用RT-PCR分析表明，摇蚊孓孑虫经镉1和10 mmol·L-1镉处理后，Hsp27 mRNA表达水平显著增高。同时，HSP蛋白能提高细胞的应激能力，增强细胞对各种损伤的抵抗力，是生物体防御系统之一，在昆虫的先天免疫中也起着必不可少的作用。镉胁迫能诱导昆虫血细胞形态和吞噬作用发生改变，粒细胞数量减少，体积增大。Tang等［39］对家蝇（Musca domestica）的研究表明，HSP70参与昆虫免疫应答，减缓毒性效应。HSP的这些特性使得其可作为生态毒理学研究中的一种生物标志物。

3 展望

镉污染越来越成为世界性的环境问题，已引起人们的广泛关注。昆虫在生物多样性方面占据重要作用，研究镉胁迫对昆虫的影响可为进一步研究重金属镉的生态毒理学效应以及更加全面评价镉污染对环境的危害提供理论依据。然而，由于昆虫的种类不同，镉处理的时间以及浓度不同都会对实验结果造成偏差，因此，选择持续多代研究镉胁迫对昆虫的抗性影响具有重要意义。目前，大多数研究停留在宏观层面上，对镉影响昆虫的内在机制涉及较少；另外在自然环境中，往往不存在单一重金属的胁迫，基于事实所在，研究镉影响的分子机制及其与其他重金属的联合作用将是今后研究趋势。

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（本文编辑：贺云霞）

Toxicity effect of cadmium stress exposure to insects and defense mechanism of insects

FU Wei-li，DU Yi-zhen，ZHANG Min
（College of Life Sciences，Shaanxi Normal University，Xi′an 710062，China）

Cadmium is one of the important heavy metal pollutants with strong toxicity and wide distribution.It poses a threat to human health and invertebrates，especially to insects.It has been demonstrated that cadmium can infiltrate into insects through respiration，food intake and so on.It can affect their development，and even induce apoptosis via oxidative damage.Insects can gradually develop defense mechanisms against cadmium with the help of metallothionein，antioxidant enzymes，excretion and heat shock protein.Toxicity effect varies among different species.This paper reviewsed the effect of cadmium on development，cell apoptosis mechanism and defense mechanism in insects.

cadmium；insects；growth and development；defense mechanisms；apoptosis

The project supported by Natural Science Foundation of Shaanxi Province（2012JQ3012）；and Fundamental Research Funds for the Central Universities（GK201402026）

ZHANG Min，E-mail：zhangmin451@snnu.edu.cn，Tel：（029）85310266

Q965.9

A

1000-3002-（2015）06-01001-06

10.3867/j.issn.1000-3002.2015.06.019

陕西省自然科学基础研究计划项目（2012JQ3012）；中央高校基本科研业务费专项资金资助（GK201402026）

付伟利，女，硕士研究生，主要从事发育遗传学研究。

张敏，E-mail：zhangmin451@snnu.edu.cn，Tel：（029）85310266

（2015-04-15接受日期：2015-08-27）