ABA在植物—病原菌互作中的多重作用

严婷婷等

摘要 对ABA的生物合成途径、在植物抗/感反应中的作用以及ABA与其他激素互作对植物抗病性的调控机制等方面进行了综述。

关键词 脱落酸；植物-病原菌互作；机制

中图分类号 S476.1 文献标识码 A 文章编号 0517-6611（2014）11-03278-02

Abstract The recent research progress of ABA in the terms of its biosynthetic pathway， function in plant resistance/susceptibility reactions and interactions with other hormones in plant disease regulation were reviewed.

Key words Abscisic acid； Plantpathogen interactions； Mechanism

脱落酸（Abscisic acid，ABA）是重要的植物激素，广泛参与了植物的生长发育和多种生物及非生物胁迫反应的调控。近年来研究表明，ABA在植物与病原菌互作中扮演着重要的角色。由于外界环境条件、植物生理状况、病原菌种类的差异以及ABA信号系统的复杂性，ABA在植物与病原菌的互作反应中表现出多重效应，既可协助植物抵御病原菌，也可协助病原菌侵染植物，其作用机制与规律正逐渐被揭示。笔者对ABA的生物合成途径、在植物抗/感反应中的作用以及ABA与其他激素互作对植物抗病性的调控机制等方面进行了综述。

1 脱落酸的生物合成途径及生理作用

植物激素脱落酸（ABA）是一类倍半萜类化合物，与赤霉素（Gibberellic acid，GA）、生长素（Auxin）、细胞分裂素（Cytokinin，CTK）、乙烯（Ethylene，ET）及油菜素内酯（Brassinolide，BR）统称为植物六大激素。植物体内ABA合成途径主要有2种：①C40间接途径：类胡萝卜素经玉米黄质环化酶（Zeaxanthin epoxidase，ZEP）和9顺式-环氧类胡萝卜素双加氧酶（9cisepoxycarotenoid，NCED）的催化，形成中间产物——叶黄氧化素，再由醛氧化酶（Aldehyde oxidase，AO）氧化形成脱落酸；②C15直接途径：从甲羟戊酸（Mevalonic acid，MVA）经过异戊烯基焦磷酸（Isopentenyl pyrophosphate，FPP）合成脱落酸[1]（图1）。

在植物生长发育过程中，ABA参与了多种生理活动，如胚胎发育、种子休眠、气孔关闭以及多种非生物胁迫反应（如抗旱、抗盐、抗重金属离子等）[2-3]。随着近期研究的不断深入，人们发现脱落酸不仅可以协助病原菌侵染植物，而且可以提高植物对病原菌的抵抗。在植物-病原物互作系统中ABA引起植物对病原菌抗/感反应的差异取决于病原菌的种类和入侵方式、作物的种属以及病原菌入侵时作物所处的生长和发育时期[4]。

2 ABA的信号传导途径

ABA必须与受体结合才能启动ABA 信号转导，即ABA与受体结合是其信号传导的第一步[5]，然后才能将其运输到靶作用位点并发挥相应的作用。近年来，ABA受体鉴定工作已取得了实质性进展。目前研究表明植物中至少存在3种ABA受体信号：①GTG1和GTG2介导的ABA信号途径。ABA可与保卫细胞中G蛋白结合，不仅能抑制种子萌发和幼苗的早期发育，而且能促进气孔关闭并阻止病原侵入[6]。②ABAR/CHLH介导的ABA信号。West等[7]在拟南芥叶绿体中发现ABA与受体CHLH结合后可参与保卫细胞中叶绿素的合成。③PYR/PYL/RCAR介导的ABA信号途径。对于PYR/PYL/RCAR（PYLS）蛋白家族受体研究是比较透彻的[8]。PYLS具有特殊的空腔结构，当脱落酸分子中的羰基结合到受体空腔内部时，受体分子空间结构就会发生改变，由受体中脯氨酸残基盖住空腔口[9]， PYLSABA二聚体与PP2C结合形成三聚体后抑制PP2C的活性，PP2C对SnRK2.6抑制得以解除，植物气孔关闭，以防止病原菌从气孔入侵（图1）。此外，ABA还可以介入mRNA降解、剪切与转运，以达到调控基因表达的目的。研究表明，ABA在植物体内有着庞大而复杂的信号网络系统，在这些信号系统中ABA起着核心作用，通过与不同类型的受体蛋白结合行使不同的生理功能[10]。

3 ABA与植物抗/感病关联

近年来，有关ABA参与植物与病原菌的互作越来越受到人们的关注。水杨酸（Salicyluric acid，SA）、茉莉酸（Jasmonic acid，JA）及乙烯（ET）等被认为是传统的与植物抗病相关的激素，由于ABA与这些激素存在拮抗作用而被认为是抗病负调节因子，部分试验也证实ABA可协助病原菌侵染宿主，降低宿主对病原菌的抵抗力。Audenaert等[11]利用灰霉菌侵染番茄sitiens突变体，比野生型含有更低的内源性ABA，与野生型相比，突变体表现出对病原菌的抗性，说明ABA介入植物与病原菌互作抗性效应。该研究证实ABA作为一种抗病负调节因子参与了植物与病原菌的互作。一般情况下，高温可以抑制抗性蛋白的活性及其介导的抗病反应。然而，拟南芥bonzai1突变体在高温条件下ABA缺陷导致细胞核中抗性蛋白SNC1 （Suppressor of npr11 constitutive 1） 和RPS4 （Resistance to pseudomonas syringae 4） 含量增加，进而提高了植株的抗性[12]。同样，在低温条件下抑制ABA的生物合成也能提高SNC1含量并增强植物的抗性。在病原菌胁迫条件下，植物胼胝质合成旺盛形成胼胝体，阻止细菌入侵。与拟南芥突变株abi2（ABA超敏感）相比，abi21（ABA不敏感）含有较多的胼胝体，Vidhyasekaran P认为ABA通过作用于细菌的PAMP鞭毛蛋白来抑制拟南芥中胼胝质的积累，有助于菌体侵入[13]。有些植物体内含倍半萜类天然抗毒素，例如烟草中的椒二醇。烟草Npaba2和Npaba1脱落酸合成缺陷株中，椒二醇合成基因的表达量较野生型高，椒二醇含量也是野生型的2倍，说明ABA抑制椒二醇的合成导致烟草突变体容易被病原菌的感染[14]。此外，植物体内ABA含量影响植物对病原菌的抗性。对拟南芥cds21D喷施外源ABA时，植株对P.syringae的抵抗能力减弱[15]，进一步说明ABA是抗病的负调节因子。这些研究表明ABA通过抑制抗性蛋白、胼胝体或植物保卫素等抗病相关物质的生物合成进而抑制植物对病原菌的抵抗能力。

然而，最新研究也表明ABA可以增加植物对病原菌的抵抗力。ABA可以迅速介导气孔关闭，以阻止病原菌的侵入[16]，拟南芥脱落酸缺陷株aba3气孔无法关闭，表明ABA在抗病原菌过程中具有积极作用[17]。细胞壁是植物防御系统的第一道天然屏障，细胞壁中胼胝质增厚形成的胼胝体可以有效阻止部分真菌入侵。拟南芥ocp3中高含量ABA和PMR4编码胼胝体合酶对于提高OCP3植株抗性表型和胼胝体的形成是必不可少的[18]。ABA可以提高植物体内抗性基因的表达量，提高植物对病原菌的抵抗力。例如，喷施外援ABA可以显著提高番茄PR1、GLU、PPO、POD以及SOD抗性基因的表达，提高相应酶的活力，以增强番茄植株对茄链格孢的抵抗力[19]。胡椒中葡糖基转移酶GRAM含有ABA诱导表达ABR1结构域，ABR1可以启动细胞程序性死亡，并且产生活性氧[20]，阻止病原菌侵入。大量研究表明，ABA并非直接抑制病原菌的生长和繁殖，而是通过介入植物体内复杂的信号通路来增加植物对病原菌的抵抗力。

4 ABA与其他激素交互作用（Cross talk）对植物抗病性的调控机制

在植物的整个生命周期中，通常遭到各种生物或非生物胁迫，为了正常生长的需要，植物已经进化出一套复杂、高效的免疫防御系统。植物体内多种激素通过协同或拮抗参与植物的防御（图2）。SA主要介导抵抗活体营养性病菌，JA/ET参与抵抗坏死型营养性病原菌。病原菌入侵早期，由水杨酸SA主导抗性反应。研究Pseudomonas syringae侵染ABA合成缺陷株时发现，由SA介导抗性基因表达量显著增高，以增强拟南芥抵抗病原菌[21]，SA协同ABA信号传导通路参与MAMPs介导的气孔关闭以阻止病菌感染[22]。通常认为茉莉酸（JA）和乙烯（ET）协同联合启动植物的抗病反应。ABA、JA和ET都可以调控基因的表达。Adie等研究发现拟南芥aba212受到畸雌腐霉（Pythium irregulare）感染后，ABA参与调节JA的生物合成，并激活JA介导的抗病基因的表达[21]。番茄和土豆受到创伤后，ABA协同JA调控编码PR蛋白酶抑制因子ⅡPIN2基因的表达[23]。在水稻中外源ABA可以诱导MAP激酶基因OsMPK5表达，从而抑制乙烯（ET）的积累。Yang等利用RNAi抑制ABA介导的调控OsMPK5调控的表达，使ET得以积累，增强水稻对病原菌的抵抗力[24]。

5 展望

目前大多数学者认为ABA作为负调节因子参与植物抗病性，但是随着研究的深入，发现ABA在植物-病原菌互作过程也表现出积极的抗病作用。ABA参与调控植物的抗病性的方式，目前主要有2种观点：① ABA独自参与防御反应的信号转导。例如，在病原体侵入早期ABA介导植物气孔关闭，并刺激胼胝体合成以增厚细胞壁，形成防御屏障，阻止病原菌的入侵。②ABA调节SA、ET或JA介导的植物抗逆反应，间接参与抗逆胁迫[25]。总而言之，植物-病原菌互作是一个复杂的信号系统，而ABA正是这个信号系统中关键

的调控因子，研究ABA调控信号系统的分子机制将有助于

在分子水平上解释ABA的抗/感病机理。

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