黄土丘陵区生物结皮条件下土壤有机质及氮素的累积特征

姚春竹，赵允格，王 媛，张培培,2

(1 西北农林科技大学 a 资源环境学院，b 水土保持研究所 黄土高原土壤侵蚀与旱地农业国家重点实验室，陕西 杨凌712100；2 中国科学院大学，北京100049)

氮素既是植物生长必需的三大营养元素之一，同时又是重要的污染元素之一。土壤中氮素常常会引发一系列环境问题，如水体污染、淡水酸化[1]、海洋富营养化[2]以及反硝化作用产生的温室气体[3]等。因此，国内外学者对土壤氮素及其转化开展了许多研究，认为土壤pH、水分、有机质和C/N等诸多因素都会影响氮素的转化，从而改变其有效性及对环境污染的风险性。生物土壤结皮(简称生物结皮)是由隐花植物如蓝藻、地衣、苔藓类和土壤中微生物以及其他生物体通过菌丝体、假根系和分泌物等与土壤表层颗粒胶结形成的复杂复合体[4-5]，是干旱半干旱地区普遍存在的地被物[6]。生物结皮中包含多种固氮菌，能将大气中的N2还原、固定为可被生物所利用的铵态氮[7]。Elbert等[8]研究得出，全球生物结皮的固氮量可达到45 Tg/年，约占全球生物固氮总量的40%。同时，作为具有生命活性的有机复合层，生物结皮可以从多个方面改变土壤的理化属性，如增加土壤稳定性[9]、改善土壤水分状况[10]、增加土壤有机质[11]、降低土壤pH[12]等，从而影响土壤氮素的转化。目前，相关研究主要集中于生物结皮的固氮作用及其影响因子、生物结皮对土壤氮素的累积作用等方面[13-14]，鲜有研究关注生物结皮对土壤中氮素分量的影响，生物结皮固定氮素的去向也不明确。

我国土壤侵蚀最严重的区域之一——黄土丘陵区有大面积的生物结皮分布，退耕还林还草等生态恢复措施实施之后，更为生物结皮发育提供了有利条件，盖度可以达到70%左右[15]。肖波等[13]在该地区的研究发现，生物结皮的形成，使土壤全氮分布呈表聚现象，且随退耕年限的延长，表聚现象越明显。但该研究未涉及其他氮素形态的变化，因此，尚不能很好地反映该地区退耕地土壤氮素组分的累积特征及氮素流失风险。为此，本试验以黄土丘陵区为研究区域，以人为扰动少、有生物结皮形成的退耕撂荒地为研究对象，对不同退耕年限(0～30年)的生物结皮进行调查取样，对其不同土层的氮素含量、形态及有机质含量进行分析，以期揭示生物结皮条件下土壤有机质及氮素的累积特征，为评价生物结皮条件下土壤氮素潜在的环境效应提供依据。

1 研究区概况与研究方法

1.1 研究区概况

试验在中国科学院安塞水土保持综合试验站山地试验场及周边山地进行。该站地处黄土高原中部的陕西省延安市安塞县境内，属典型的黄土丘陵沟壑区。气候区划上属暖温带半干旱季风气候。研究区平均海拔1 200 m，相对高差100～300 m，年均气温8.8 ℃，多年平均降水量505 mm。年日照2 300～2 400 h，≥10 ℃的积温为3 282 ℃，干燥度指数1.48，无霜期157 d，降水年度分配不均，7-9月降水量占年降水量的60%，且多暴雨。

地带性土壤为黑垆土(干润均腐土)。由于严重的水土流失，原有的黑垆土损失殆尽，土壤以黄土母质上发育来的黄绵土(钙质干润雏形土)为主。地带性植被为暖温性灌草丛和草甸草原群落，代表性的植物群落有长芒草(Stipabungeana)、白羊草(Bothriochloaischaemun)和茭蒿(Artemisiagiraldii)、达乌里胡枝子(Lespedezadavurica)、铁杆蒿(Artemisiasacrorum)、猪毛蒿(Artemisiascoparia)。

退耕还林实施后，研究区封禁的荒坡草地上生物结皮覆盖度可以达到60%～70%，主要分布于高等维管束植物之间的空地上，沟坡较梁峁坡分布面积更广。组成上，阴坡以藓类植物结皮为主，阳坡则以藻结皮为主，地衣成分较少(盖度小于10%)[13]。

1.2 样品采集

选择海拔高度、坡度等地理条件基本一致，生物结皮相对完整、人为扰动较少、生物结皮发育年限不同的撂荒地为研究样地，每种样地3～4个重复。选取同一区域退耕1年内的撂荒地作为对照(CK)。样地基本情况见表1。在每个样地内随机设立4个5 m×5 m的样方，每个大样方中随机选择10个25 cm×25 cm的小样方，调查其生物结皮的物种组成、盖度及样地植被组成。并在每个样地选取4个点分层采集结皮层以及0～2，2～5，5～10 cm土层的土壤样品，同一土层土样混合作为一个分析样。土样采集点选在高等植被间的空地，避免植被根系影响。样品室内风干后磨细过孔径2，1和0.25 mm的筛备用。

表1 调查样地的概况

1.3 测定项目及方法[15]

土壤全氮含量用凯氏定氮法测定，碱解氮含量用碱解扩散法测定，有机质含量采用重铬酸钾容量法测定。硝态氮和铵态氮含量的测定方法：取过孔径2 mm筛的土壤样品5 g，在25 ℃下，用50 mL的1 mol/L KCl溶液振荡提取30 min，过滤后用AA3全自动流动分析仪测定。

1.4 数据处理

采用Excel 2007与SPSS 17. 0统计分析软件进行数据处理及统计分析。对同一年限不同土层以及同一土层不同年限的土壤各氮素形态和有机质含量进行单因素方差分析和LSD 多重比较，显著性水平设定为α=0.05。

2 结果与分析

2.1 不同发育年限生物结皮对土壤全氮和有机质含量的影响

不同发育年限的生物结皮土壤中氮素和有机质含量见表2和表3。由表2和表3可知，同一发育年限下，土壤全氮和有机质含量随着土层的加深而减少。不同发育年限生物结皮对土壤全氮和有机质含量的影响在结皮层表现最为突出，对下层土壤(0～10 cm土壤)影响不明显。因此，本试验在对比不同发育年限生物结皮对土壤氮素和有机质的影响时，仅对结皮层土壤和5～10 cm土壤进行分析。

经过分析可知，以退耕13年为界限，土壤全氮和有机质的积累过程大致可分为快速增长阶段和稳定阶段。在快速增长阶段，结皮层的全氮和有机质含量与退耕年限呈显著的正相关关系(R2分别为 0.752 和0.694)。退耕5年时结皮层土壤全氮和有机质含量分别达到0.64和10.50 g/kg，是CK的 1.78 和2.09倍，差异显著；在退耕13年时，结皮层土壤全氮和有机质含量达到了1.34和25.42 g/kg，是CK的3.72和5.05倍，之后虽有波动，但总体趋于稳定。随着退耕年限的延长，5～10 cm土层土壤全氮和有机质含量分别为0.24～0.52和3.69～7.79 g/kg，不同退耕年限之间无明显差异。

表2 黄土丘陵区不同发育年限生物结皮对各土层土壤全氮含量的影响

表3 黄土丘陵区不同发育年限生物结皮对各土层土壤有机质含量的影响

2.2 不同发育年限生物结皮对土壤碳氮比(C/N)的影响

碳氮比是表征土壤质量变化的重要指标，影响着土壤中有机碳和氮的循环。碳氮比的高低可以反映土壤微生物群落的结构特征[16]，土壤中氮素的固定、矿化和硝化也与其密切相关[17]。

生物结皮对土壤碳氮比的影响见图1。由图1可知，生物结皮发育初期结皮层和各土层土壤碳氮比约为8.0；之后随着生物结皮发育年限的延长，结皮层土壤的碳氮比总体呈增大趋势，在生物结皮发育15年时达到最大值，为11.8；0～2，2～5和5～10 cm土层的土壤碳氮比随生物结皮发育年限的增大变化不大，差异不显著。表明生物结皮可显著提高结皮层土壤碳氮比，对下层土壤碳氮比影响不大，且与其发育年限无关。

2.3 不同发育年限生物结皮对土壤碱解氮含量的影响

碱解氮反映了土壤的氮素动态、供氮水平和土壤的肥力状况[18]。生物结皮改善了土壤理化性质以及土壤微生物种群结构，进而影响土壤中氮素的矿化速率。由图2可知，在同一生物结皮发育年限下，随着土层的加深，碱解氮含量逐渐降低。经分析可知，除结皮发育13年和15年外，其他发育年限样地0～2，2～5和5～10 cm土层碱解氮含量之间差异不显著，故本试验在对比不同发育年限生物结皮对土壤碱解氮含量的影响时，只对结皮层土壤和5～10 cm土层土壤进行分析。在生物结皮发育的前15年，结皮层土壤碱解氮含量随发育年限的延长而增加；生物结皮发育15年时，结皮层土壤碱解氮含量达到最大值94.89 mg/kg，是CK的6.51倍；随着结皮发育年限的延长，5～10 cm土层土壤碱解氮含量在11.47～29.80 mg/kg，变化范围较窄。

图1 黄土丘陵区不同发育年限生物结皮对各土层土壤碳氮比的影响

图2 黄土丘陵区不同发育年限生物结皮对结皮层和不同土层土壤碱解氮含量的影响

图3显示，生物结皮发育不同年限下，0～2，2～5和5～10 cm土层土壤的碱解氮占全氮的比例差异不显著。生物结皮发育前13年，结皮层土壤碱解氮占全氮的比例明显高于0～2，2～5和5～10 cm土层；13年之后，结皮层土壤碱解氮占全氮的比例虽然仍比0～2，2～5和5～10 cm土层土壤高，但差异减小。对比表2和图2可知，生物结皮发育的前13年，结皮层土壤全氮和碱解氮含量随发育年限的增加而逐渐积累，13年之后趋于稳定。以上结果表明，生物结皮不仅可以固定氮素并积累到土壤中，还可以明显改善结皮层土壤有效氮的比例，增加土壤中氮素的有效性。生物结皮发育13年之后，结皮层土壤中氮素含量趋于稳定，其有效氮的比例与下层土壤差异不大。

2.4 生物结皮对土壤硝态氮、铵态氮及其比值的影响

为了便于分析，按照样地的生物结皮发育年限，将样地划分为<5年、≥5～<10年、≥10～<15年、≥15～<20年、≥20～<25年和≥25～<30年6个时段，由之前的结果可知，生物结皮只对结皮层土壤全氮和碱解氮水平有明显影响，因此本试验仅分析结皮层和0～2 cm土层土壤硝态氮和铵态氮的变化，结果见图4。由图4可知，随着结皮发育年限的增加，结皮层和0～2 cm土层土壤硝态氮含量总体呈上升趋势。在生物结皮发育的前10年，结皮层和0～2 cm土层硝态氮含量差异不明显；10年后，结皮层土壤硝态氮含量明显高于0～2 cm土层，其中结皮层土壤硝态氮含量为1.75～2.01 mg/kg，其最大值是CK的10.5倍，0～2 cm土层土壤硝态氮含量为0.78～1.39 mg/kg，其最大值是CK的 7.3 倍。0～2 cm土层土壤铵态氮含量明显低于结皮层土壤铵态氮含量，且随结皮发育年限的增加而波动，在发育年限≥15～<20年时，达到最大值(5.91 mg/kg)。结皮层土壤铵态氮含量变化与硝态氮含量变化趋势基本一致，总体呈上升趋势，在生物结皮发育的前10年，结皮层土壤铵态氮与CK无明显差异； 10年之后，结皮层土壤铵态氮显著升高，达 7.70～8.81 mg/kg，最大值出现在结皮发育年限≥20～<25年时，是CK的2.4倍。

图3 黄土丘陵区不同发育年限生物结皮对各土层碱解氮占全氮比例的影响

图4 黄土丘陵区不同发育年限生物结皮对结皮层和0～2 cm土层土壤硝态氮和铵态氮含量的影响

由图5可知，在生物结皮发育的前10年，结皮层土壤的硝铵比随着发育年限的延长而增大；发育10年后，结皮层土壤硝铵比稳定在0.2左右。 0～2 cm土层的硝铵比随着结皮发育年限的延长先增大后减小，至发育年限≥5～<10年时达到最大值(0.35)；之后随着发育年限的进一步延长而下降，到结皮发育≥15～<20年时降到0.24，之后趋于稳定。在结皮发育的前5年，结皮层土壤硝铵比与 0～2 cm土层差异不显著，但从结皮发育年限≥5～<10年开始，两者有较大差距，至发育年限≥15～<20年之后，结皮层和0～2 cm土层的硝铵比差异减小，趋于一致。

图5 黄土丘陵区不同发育年限生物结皮对结皮层和0～2 cm土层土壤硝铵比的影响

3 讨 论

生物结皮在干旱、半干旱生态系统中有重要的生态功能。目前国内外学者在生物结皮氮素积累方面开展了不少研究。Belnap[7]指出，生物结皮中含有多种固氮菌，可以增加土壤氮素含量。肖波等[13]研究发现，退耕地在退耕10年后结皮层土壤全氮可以达到初始退耕地的2倍左右。本研究结果表明，生物结皮可以增加结皮层土壤的全氮和碱解氮含量，且在一定时间内随着结皮发育时间的延长而增加，与前人的研究结果相似。生物结皮的固氮作用[19]及其死亡残体等都为土壤提供了丰富的氮源。由于植物的富集作用，苔藓结皮会吸收土壤中的速效养分，并将其聚集在根系(假根系)周围，供其吸收利用，导致结皮层土壤的速效氮高于下层土壤。结皮层丰富的微生物及其分泌物可能也是结皮层碱解氮含量相对较高的重要原因之一。

本研究中，生物结皮的形成除了增加了结皮层土壤全氮和速效氮含量之外，还可以增加结皮层土壤的硝态氮和铵态氮含量，提高土壤碳氮比和土壤硝铵比，有活化土壤表层氮素的作用。Klubek等[19]发现，生物结皮中20%的氮素以铵态氮的形式释放到细胞外，这可能导致结皮层土壤铵态氮含量增加，进而影响土壤硝铵比。结皮层丰富的微生物及其分泌物可以提高氮素活性，提高土壤矿化作用和硝化作用，这也可以增加结皮层土壤铵态氮和硝态氮含量。Zaady等[20]的研究表明，生物结皮固定的碳可以增加土壤中的有机质含量，提高土壤肥力。肖波等[21]研究发现，生物结皮的形成除了增加土壤氮素外，对土壤有机质也有积累作用，且该作用在结皮层表现的最明显。此外，碳氮比深刻影响着土壤微生物的活性，较低的C/N可以提供足够的氮源供微生物消耗，提高其活性[22]。而生物结皮的形成提高了土壤碳氮比，抑制了微生物的分解作用，这也从另一个方面增加了结皮层土壤的有机碳含量。

本研究中，不同发育年限生物结皮对结皮层土壤全氮和速效氮含量都有明显的促进作用，与0～2 cm土层土壤相比，生物结皮显著增加了土壤硝态氮含量。研究区域内，降雨(年均降雨量为500 mm)集中，常形成地表径流。氮素随地表径流迁移是农业面源污染、水体富营养化的重要原因之一[23]。表土有机质、有效氮养分的含量等都是影响径流氮浓度的主要因子[24]。本研究结果表明，生物结皮增加了结皮层土壤有机质和碱解氮的含量，土壤有机质和碱解氮分别是对照的5.05和6.51倍，硝态氮含量也显著提高，这些都增加了氮素随径流流失的可能。同时生物结皮的形成改变了土壤表面孔隙状况、抗雨滴打击能力和土壤团聚体含量[25]等特性，因此生物结皮影响着土壤入渗-产流过程。肖波等[21]在自然降雨的条件下，通过对有、无结皮的小区土样分析后发现，结皮小区的硝态氮流失总量比无结皮小区多3.73% ,证实了生物结皮的存在增加了土壤氮素随径流流失的风险。

综上所述，生物结皮对土壤表层氮素积累有重要作用，可显著提高土壤氮素含量，增加土壤肥力，为黄土丘陵区植被恢复创造条件。但是，随着氮素的积累，其流失风险和对环境的威胁也会增加。因此,在关注生物结皮积累养分、培肥土壤的同时,还应注意生物结皮导致的养分流失以及随之而来的环境问题。

4 结 论

1)不同发育年限生物结皮明显增加了结皮层土壤全氮和有机质含量。随着结皮发育年限的延长，结皮层和0～10 cm土层土壤全氮和有机质含量的积累过程可分为快速增长和趋于稳定2个阶段。结皮层土壤全氮和有机质含量均在结皮发育13年时达最高值，分别是CK的3.72和5.05倍。结皮层土壤碱解氮含量在结皮发育15年时达到最大值，是CK的6.51倍。

2)不同发育年限生物结皮显著影响结皮层土壤的碳氮比，结皮层土壤的碳氮比明显高于0～10 cm土层土壤，但这种影响与结皮发育年限无关。

3)不同发育年限生物结皮土壤在氮素累积的过程中提高了土壤中氮素的活性。在结皮发育3～13年时，结皮层土壤碱解氮占全氮的比例明显高于 0～10 cm土层土壤。结皮发育≥20～<25年时，结皮层土壤硝态氮和铵态氮含量最高，分别为CK的10.5和2.4倍。生物结皮在氮素累积的同时也增加了氮素流失的风险。

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