喀斯特土壤微生物和活性有机碳对生态恢复的快速响应

唐政，李继光，李慧，张丽敏，李忠芳，娄翼来

喀斯特土壤微生物和活性有机碳对生态恢复的快速响应

唐政1，李继光2*，李慧3，张丽敏4，李忠芳1，娄翼来5

1. 贺州学院化学与生物工程学院，广西 贺州 542899；2. 牡丹江师范学院生命科学与技术学院，黑龙江 牡丹江 157012；3. 河南农业大学资源与环境学院，河南 郑州 450002；4. 贵州大学农学院，贵州 贵阳 550025；5. 中国农业科学院农业环境与可持续发展研究所，北京 100081

喀斯特地区普遍面临生态退化的问题，退耕还林作为其重要的生态恢复措施之一而备受关注。土壤活性有机碳通常较总有机碳对环境变化和干扰更加敏感，此外土壤微生物对环境变化和干扰亦十分敏感。然而，关于喀斯特不同时间尺度退耕还林土壤活性有机碳和微生物的系统研究尚少见报导。为了揭示土壤活性有机碳和微生物对喀斯特生态恢复的快速指示作用，为喀斯特生态恢复评价和生态环境治理提供科学依据，以广西古周村典型喀斯特景观为代表，采用空间代替时间的方法，选取不同年限(2 a、4 a、8 a、12 a)退耕还林地和玉米耕地对照样地，研究了表层土壤微生物指标和活性有机碳指标随退耕还林的变化特征。研究结果显示，较耕地对照相比，退耕还林8 a后，土壤总有机碳(TOC)质量分数才发生显著变化，提升24%；而还林2 a后，土壤水溶性有机碳(WSOC)、颗粒有机碳(POC)和易氧化有机碳(KMnO4-C)的绝对含量便分别显著提高62%、36%和38%，相对含量分别显著提升60%、34%和36%，且随还林年限的延长呈升高趋势；退耕还林2 a后，土壤微生物生物量碳(MBC)、基础呼吸(BR)和微生物商(MBC∶TOC)分别显著增加56%、27%和54%，并随还林年限的延长呈逐渐升高趋势；土壤微生物代谢熵(qCO2)在退耕还林2 a后显著降低19%，之后随还林年限延长呈下降趋势。本研究表明，土壤活性有机碳及土壤微生物指标可以作为喀斯特生态恢复的早期指示者。

土壤微生物；土壤有机碳；生态恢复；喀斯特地区

喀斯特地区生态环境极其脆弱，由于人们不合理的过渡开垦，造成水土流失严重，石漠化现象日趋严峻(段文军和王金叶，2013)，进而严重制约了当地农业、经济和社会的可持续发展。因此，生态环境的恢复成为当前喀斯特地区的首要任务，退耕还林等植被恢复措施被大力推广。土壤肥力的恢复是生态恢复的重要组成部分，研究土壤肥力状况，对于深入了解生态恢复的过程和机制有着重要意义，也是生态恢复评价和生态环境治理的重要依据。因此，关于喀斯特生态恢复对土壤肥力的影响研究，近年来得到人们广泛的关注（龙健等，2005；龙健等，2006；邹军等，2010；李翠莲等，2012；杨大星等，2013）。例如，龙健等（2006）在典型喀斯特石漠化地区的系统研究表明，长期的封山育林等4种生态恢复措施增加土壤孔隙度、水稳性团聚体含量以及保水性能，增加土壤有机碳和养分含量以及阳离子交换量，增加土壤微生物数量、呼吸强度以及酶活性。然而，以往的研究大都基于较长的时间尺度，对于较短时间尺度以及不同时间尺度的序列研究则鲜见报道。

土壤有机碳在某种程度上代表了土壤肥力的核心，然而土壤有机碳的变化通常是一个漫长复杂的过程，所以对于短期的退耕还林来说，土壤总有机碳的响应可能并不敏感（Purakayastha 等，2008）。已有研究表明，土壤水溶性有机碳和颗粒有机碳等活性有机碳指标，对于环境变化的响应通常比总有机碳更加敏感（Purakayastha等，2008；Chan 等，2001；Gong 等，2009；Lou等，2011；XU等，2011）。此外，土壤微生物生物量、基础呼吸和代谢熵等指标已被广泛用于评价土壤肥力和环境质量，且许多研究表明，这些指标对于环

境变化和干扰十分敏感，通常可在较短时间尺度上做出迅速响应（Anderson 等，2003；Han 等，2007；Wong等，2008）。所以，本研究以广西古周村典型喀斯特景观为例，采用空间代替时间的方法，选取不同年限(2、4、8、12 a)退耕还林地和玉米耕地对照样地，研究了表层土壤微生物指标和活性有机碳指标随退耕还林的变化特征，旨在揭示土壤总有机碳对退耕还林的响应迟缓性和微生物及活性有机碳指标的快速指示作用，为喀斯特生态恢复的早期评价提供理论依据。

1 材料与方法

1.1研究区概况

研究区位于广西壮族自治区西北部环江毛南族自治县古周村，属于典型的喀斯特景观。该地区海拔376～816 m，属中亚热带南缘季风气候，年均气温19.9 ℃，年均降雨1389 mm（张继光等，2006）。土壤类型为碳酸岩发育的棕色石灰土，主要农田作物为玉米。当地由于过度开垦导致的石漠化问题日趋严峻，为了改善生态环境，上个世纪90年代末开始逐步实施退耕还林，主要恢复为自然或人工林地，少量恢复为草地。古周村土地面积186.7 hm2，其中耕地17.3 hm2。

1.2样地设置

在研究区内，采用空间代替时间的方法，选取退耕年限分别为2、4、8和10 a的人工还林样地，种植树种为板栗(1600 株·hm-2)，控制各样地的海拔(380 m左右)和坡度(10°左右)条件基本一致，且还林前均为长期种植玉米的耕地，同时选取附近长期种植玉米的耕地样地作为对照，控制样地面积为100 m × 100 m。将每个样地视作一个处理，分别记作CK(耕地对照)、F-2a(退耕还林2 d)、F-4a(退耕还林4 a)、F-8a(退耕还林8 a)、F-12a(退耕还林12 a)。

1.3样品采集与分析

2012年4月，在各个样地内，随机选取6个样方(10 m × 10 m)作为重复，在每个样方内采用S型多点混合取样法采取表层(0～20 cm)根区土壤样品。土壤总有机碳(TOC)质量分数采用元素分析仪测定；水溶性有机碳(WSOC) 质量分数采用5∶1水土比浸提，TOC仪测定（Gong等，2009）；颗粒有机碳(POC)质量分数采用玻璃珠振荡分散-湿筛法测定（Ouédraogo等，2006）；易氧化有机碳（KMnO4-C）质量分数采用KMnO4氧化法测定（Blair等，1995）；WSOC、POC和KMnO4-C各自占TOC的百分比代表其相对含量；土壤微生物生物量碳(MBC)采用氯仿熏蒸-浸提法测定（Vance等，1987；Jenkinson等，2004）；土壤基础呼吸(BR)采用密闭培养-碱液滴定法测定（姚槐应和黄昌勇，2006）；微生物商(MBC∶TOC)为MBC占TOC的百分比（Anderson等，2003）；微生物代谢熵(qCO2)为BR与MBC的比例（Anderson 等，2003）。利用SPSS13.0软件进行数据的方差分析和相关分析。

2 结果与分析

2.1土壤有机碳

图1显示了土壤总有机碳TOC和活性有机碳指标WSOC、POC及KMnO4-C质量分数随退耕还林的变化特征。较耕地相比，土壤的TOC质量分数退耕还林2 a至4 a未发生显著变化，还林8 a后则由耕地的12.4 g·kg-1显著增加到15.4 g·kg-1，12 a后继续增加到18.1 g·kg-1，增幅为46%；土壤WSOC质量分数在256～671 mg·kg-1之间，较耕地相比，退耕还林2 a后便显著增加62%，之后随还林年限的延长总体呈递增趋势，12 a后增加到2.6倍；耕地土壤POC质量分数平均为1.48 g·kg-1，还林2 a后显著增加36%，还林12 a后持续增加到2.5倍(3.67 g·kg-1)；耕地土壤KMnO4-C质量分数平均为1.06 g·kg-1，还林2 a后显著增加38%，还林12 a后持续增加到2.3倍(2.42 g·kg-1)。

土壤WSOC、POC和KMnO4-C的相对含量分别在2.06%～3.71%、11.9%～20.3%和8.5%～13.4%之间（图2）。退耕2 a土壤WSOC相对含量较退耕前显著提高60%，但之后随退耕年限的增加土壤WSOC相对含量的增加趋势不明显；与其绝对含量的变化规律相似，土壤POC和KMnO4-C的相对含量退耕2 a后分别较退耕前显著提高34%和36%，并均随退耕年限的延长总体呈升高趋势，12 a后分别显著提高70%和56%。

2.2土壤微生物

从图3可以看出，本研究土壤的MBC在244～989 mg·kg-1之间，较耕地对照相比，退耕还林2 a后土壤MBC显著增加56%，之后随还林年限的延长呈明显的递增趋势，12 a后显著增加到耕地的4倍；耕地土壤的MBC∶TOC平均为1.97%，退耕还林2 a后显著提高到3.03%，提高幅度为54%，之后随还林年限的延长总体呈升高趋势，还林12 a后高达5.46%；退耕还林土壤BR的变化规律与MBC、MBC∶TOC一致，从耕地的0.64 mg·kg-1·h-1显著提升至还林12 a的1.21 mg·kg-1·h-1，其中退耕2 a土壤BR较耕地的提升幅度为27%；与MBC、MBC∶TOC和BR的变化规律相反，土壤qCO2在退耕还林2 a后便由退耕前耕地对照的2.61 mg·g-1MBC·h-1显著下降到2.12 mg·g-1MBC·h-1，且随还林年限的延长总体呈

下降趋势，12 a后下降至1.22 mg·g-1MBC·h-1，下降幅度为53%。

图1 退耕还林土壤总有机碳（TOC）、水溶性有机碳（WSOC）、颗粒有机碳（POC）和易氧化有机碳（KMnO4-C）的变化特征（CK、F-2a、F-4a、F-8a、F-12a分别代表耕地对照和退耕2、4、8、12 a的林地；误差棒代表标准差；不同字母表示差异显著（P＜0.05））Fig. 1 Soil total organic carbon (TOC), water soluble organic carbon (WSOC), particulate organic carbon (POC) and KMnO4-oxidized carbon (KMnO4-C) following the conversion of cropland to forestland

图2 退耕还林土壤水溶性有机碳（WSOC）、颗粒有机碳（POC）和易氧化有机碳（KMnO4-C）相对含量的变化特征（CK、F-2a、F-4a、F-8a、F-12a分别代表耕地对照和退耕2、4、8、12 a的林地；误差棒代表标准差；不同字母表示差异显著（P＜0.05））Fig. 2 Soil water soluble organic carbon (WSOC), particulate organic carbon (POC) and KMnO4-oxidized carbon (KMnO4-C) relative contents following the conversion of cropland to forestland

2.3相关分析

由表1的相关分析结果可知，土壤TOC、MBC、MBC∶TOC、BR、WSOC、POC以及KMnO4-C两两之间均存在显著的正相关关系，而qCO2与这些指标之间均存在显著的负相关关系。

3 结论与讨论

3.1讨论

本研究发现，喀斯特耕地在还林8 a后，土壤总有机碳质量分数显著提升。这说明长期的退耕还林有利于土壤有机碳的积累，这与绝大多数相关研究的结果一致（龙健等，2006；POST等，2000）。其原因在于，土壤有机碳水平取决于碳的输入和输出的相对平衡，退耕还林以后，由于地上植被生物量以及凋落物的增加，所以碳输入增多；另外，耕

作扰动可以破坏土壤结构，使土壤有机碳失去物理保护，从而加速碳的分解释放，所以退耕还林后由于停止了耕作扰动，会导致土壤有机碳的输出减少。碳输入的增多和输出的减少势必导致土壤有机碳的积累。然而，退耕还林2 a和4 a土壤总有机碳水平较耕地相比未发生显著变化，这充分反映了土壤有机碳的变化是一个复杂而漫长的过程，早期对环境变化的敏感性相对较差。与此相似，Xu等（2011）研究表明，土壤总有机碳含量对短期(2 a)的秸秆还田响应不敏感，而10 a的秸秆还田显著增加土壤总有机碳质量分数。

图3 退耕还林土壤微生物生物量碳（MBC，a）、微生物商（MBC∶TOC，b）、基础呼吸（BR，c）和代谢熵（qCO2，d）的变化特征（CK、F-2a、F-4a、F-8a、F-12a分别代表耕地对照和退耕2、4、8、12 a的林地；误差棒代表标准差；不同字母表示差异显著（P＜0.05））Fig. 3 Soil microbial biomass carbon (MBC, a), microbial quotient (MBC:TOC, b), basal respiration (BR, c) and metabolic quotient (qCO2, d) following the conversion of cropland to forestland

表1 土壤微生物及有机碳指标间的相关系数（n = 30）Table 1 Correlation coefficients between soil microbial and organic carbon indicators (n = 30)

与土壤总有机碳不同，本研究土壤水溶性有机碳、颗粒有机碳和易氧化有机碳质量分数在退耕还林2 a后便发生显著变化，之后随还林年限总体呈升高趋势，这说明土壤活性有机碳对退耕还林能够做出快速的响应，可以作为生态恢复的早期指标。土壤颗粒有机碳是指未分解和半分解的过渡态有机碳，其生物活性较高。退耕还林后，由于耕作扰动的消失以及植被和微生物的增多，土壤结构很快得到改善，颗粒有机碳因得到迅速的保护而发生积累，响应敏感。另外，增加的植物残体及根际沉淀可直接导致颗粒有机碳的积累。土壤水溶性有机碳被广泛认为是微生物最易利用的碳组分（Saviozzi等，2010），土壤易氧化

有机碳则可能包含了多于水溶性有机碳容易分解的碳组分，它们主要由氨基酸、碳水化合物等简单的有机物组成（Zou等，2005），主要来自植物残体、根际沉淀、微生物以及颗粒有机碳等（Kalbitz等，2000）。本研究的相关分析表明，土壤水溶性有机碳、易氧化有机碳、颗粒有机碳以及微生物碳两两之间均存在密切相关性，进而支持了水溶性碳与易氧化碳的近源性及其和颗粒碳变化的一致性。可见，退耕还林后土壤有机碳的活性组分比惰性组分优先发生变化，这也说明，土壤总有机碳早期的不敏感性主要在于占总有机碳绝对比例的惰性组分的响应相对滞后。本研究土壤水溶性有机碳、颗粒有机碳和易氧化有机碳的相对含量分别处于2.06%～3.71%、11.9%～20.3%和8.5%～13.4%范围，这与Su等（2010）、Ruppa等（2006）、Gong等（2009）、以及Lou等（2011）报导的相应结果接近。本研究退耕还林后，由于土壤活性碳组分的变化比总碳更加敏感，增加幅度较大，所以其相对含量显著提高。

本研究的喀斯特退耕还林2 a后，土壤微生物生物量和基础呼吸显著提高，这表明二者对喀斯特生态恢复具有早期指示作用。土壤微生物生物量是微生物群落大小的指标，土壤基础呼吸是微生物总的活性的重要指标，二者能够很好表征土壤肥力与质量，对环境变化与干扰的响应极其敏感（Han等，2007；Wong等，2008）。土壤微生物群落大小及活性主要决定于底物（数量、质量）和环境条件（温度、水分、氧气等）。在本研究中，退耕还林后，一方面由于作物微生物底物的土壤活性有机碳迅速增多，另一方面因为土壤结构、保水和通气性等物理性质的改善（龙健等，2006），所以土壤微生物生物量碳含量和基础呼吸显著升高。本研究的相关分析结果表明，土壤微生物生物量碳与基础呼吸和水溶性有机碳、颗粒有机碳及易氧化有机碳之间均存在显著正相关关系，进一步证明了土壤活性有机碳的增多是导致土壤微生物生物量及基础呼吸提高的原因之一。

喀斯特退耕还林2 a后，土壤微生物商显著提高而代谢熵显著下降，这表明二者可以作为喀斯特生态恢复的早期指标。根据生态学理论，当土壤微生物受到环境胁迫或干扰以后，其维持生长所需能量将会增多，故代谢熵增高，这在底物碳吸收量不变的情况下，又必将导致用于微生物生长的生物量碳的减少，所以微生物商降低（Anderson等，2003）。可见，土壤微生物商和代谢熵的结合使用能够很好的反映环境的变化，是评价土壤质量与健康的重要生态生理指标（Anderson等，2003）。在本研究中的喀斯特耕地，由于耕作干扰和生态环境的恶化，可能致使土壤微生物受到胁迫，所以其代谢熵较高而微生物商较低，退耕还林后，随着扰动的消失和生态环境的恢复，土壤微生物胁迫逐渐消失，故代谢熵降低而微生物商升高。本研究的相关分析结果表明，土壤微生物商和代谢熵之间存在显著负相关关系，证明退耕还林土壤微生物商的提高是伴随代谢熵的降低而进行的。此外，土壤微生物商的变化也可能与底物的生物有效性有关（Wong等，2008；Anderson等，1989；Haynes等，1999）。喀斯特退耕还林后，土壤活性有机碳相对含量的提高很大程度上说明了土壤有机碳的有效性提高，这进而导致微生物商提高。土壤微生物代谢熵的变化也可能反映了微生物群落结构的改变（Wong等，2008；Tripathi等，2006）。因为真菌的底物利用效率高于细菌，即代谢熵低于细菌（Blagodatskaya等，1998），所以喀斯特退耕还林土壤微生物代谢熵的降低也可能是由于真菌∶细菌比例降低。可见，对于喀斯特退耕还林土壤微生物商和代谢熵变化机制的深入认识，有待于进一步研究。

3.2结论

综上所述，从本研究分析的喀斯特地区表层土壤微生物指标和活性有机碳指标随退耕还林的变化特征上来看，土壤水溶性有机碳(WSOC)、颗粒有机碳(POC)、易氧化有机碳(KMnO4-C)、土壤微生物生物量碳(MBC)、基础呼吸(BR)、微生物商(MBC∶TOC)及土壤微生物代谢熵(qCO2)等指标在退耕还林的2 a内，均有明显的变化，这些可以作为喀斯特生态恢复的早期指示者。

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Rapid Responses of Soil Microbes and Active Organic Carbon to Eco-restoration in Karst Region

TANG Zheng1, LI Jiguang2*, LI Hui3, ZHANG Limin4, LI Zhongfang1, LOU Yilai5
1. College of Chemistry and Bioengineering, Hezhou University, Hezhou 542899, China; 2. College of Agriculture, Guizhou University, Guiyang 550025, China; 3. College of Resources and Environmental Sciences, Henan Agricultural University, Zhengzhou 450002, China; 4. College of Life Sciences and Technology, Mudanjiang Normal University, Mudanjiang 157012, China; 5. Institute of Environment and Sustainable Development in Agriculture, Chinese Academy of Agricultural Sciences, Beijing 100081, China

Eco-degradation problem generally occurs in karst region, and reforestation as an eco-restoration practice has been received more and more attention. Soil active organic carbon fractions generally show more sensitive response to environmental change and disturbance than soil total organic carbon, and also responses of soil microorganisms are sensitive. However, no information is available on soil active organic carbon and microbes following reforestation in time scales in karst region. Guzhou village representative for karst landscape was selected to conduct this study. We selected four reforestation sampling areas with a chronosequence of 2, 4, 8 and 12 years and one arable sampling area as control. As compared to the arable system, soil total organic carbon content did not change under 2-yr, or 4-yr reforestation, but significantly increased by 24% under 8-yr reforestation. Soil water soluble organic carbon, particulate organic carbon and labile organic carbon contents were significantly higher 62%, 36% and 38%, respectively under 2-yr reforestation than the arable system, and showed an increasing trend with reforestation ages. Relative contents of these carbon indicators also showed similar patterns. Consistently, soil microbial biomass carbon content, basal respiration and microbial quotient were significantly higher 56%, 27% and 54%, respectively under 2-yr reforestation than the arable system, and showed an increasing trend with reforestation ages. Microbial metabolic quotient showed opposite pattern. Our results indicate that these active organic carbon and microbial indicators can provide early indication for karst eco-restoration.

soil microbe; soil organic carbon; eco-restoration; karst region

S147.2

A

1674-5906（2014）07-1130-06

国家重点实验室开发基金项目（LFSE2013-04）；中国博士后科学基金项目（2013T60200）；国家自然科学基金项目 (41361068)

唐政（1976年生），男（瑶族），讲师，博士，主要从事土壤生态学方面的研究。E-mail：bioecology74tang@yeah.net

*通信作者，E-mail: swxljg@126.com

2013-12-22

唐政，李继光，李慧，张丽敏，李忠芳，娄翼来. 喀斯特土壤微生物和活性有机碳对生态恢复的快速响应[J]. 生态环境学报, 2014, 23(7): 1130-1135.

TANG Zheng, LI Jiguang, LI Hui, ZHANG Limin, LI Zhongfang, LOU Yilai. Rapid Responses of Soil Microbes and Active Organic Carbon to Eco-restoration in Karst Region [J]. Ecology and Environmental Sciences, 2014, 23(7): 1130-1135.