孟氏隐唇瓢虫的触角感受器

刘 平，张宇宏，吴红胜，谢佳沁，邓从双，庞 虹*

(1.中山大学生命科学学院/有害生物控制与资源利用国家重点实验室，广州 510275;2.广东省昆虫研究所，广州 510260)

孟氏隐唇瓢虫Cryptolaemus montrouzieri Mulsant原产于澳大利亚，是多种粉蚧的优势天敌，特别是Pseudococcus属的粉蚧的重要捕食者。因其繁殖力高，成虫寿命长，取食量大，室内较容易培养，已被广泛引种用于生物防治(李丽英，1993)。目前室内以生活在南瓜果实上的柑橘粉蚧Planococcus citri Risso 作为食料饲养，可用于研究孟氏隐唇瓢虫的觅食行为等。昆虫在长期的进化过程中形成一系列适合自身条件和环境的感觉器官，即感受器，并表现出惊人的灵敏度。感受器(sensillum)，由感觉神经元和特化的皮细胞(膜原细胞、毛原细胞)(Schneider，1964)及其表皮组成，能将物理或者化学刺激转化成神经脉冲，向中枢神经系统输入信息，从而调控神经、运动和内分泌系统(秦玉川，2009)。其中感受器以头部分布居多，头部感觉器官中触角是昆虫各种感受器分布最为丰富的器官之一，是昆虫重要的感觉附肢。本研究观察到孟氏隐唇瓢虫在寻找食物时，其触角总是不断地伸向空中，触诊探测，暗示孟氏隐唇瓢虫的触角在觅食方面起重要作用。

目前对昆虫感受器分类的标准不太严格，一般根据与已知功能的感受器的外观特征的相似性来断定，而不是根据特定感受器确切的生理效应作出结论。触角确是瓢虫的重要信息素接受器官，但感受器的数量和分布方式在种间存在着差别(韩宝瑜，2000)，因此对感受器类型的描述和定义，不同报道有不同的命名法。目前对昆虫感受器的分类主要根据感受器的亲脂性孔道数、感受器的生理功能以及感受器的形态特征等三种分类方法。本文主要依据感受器的形态特征进行分类。根据形态分类，鞘翅目昆虫常见的感受器有毛形感受器、刺形感受器、锥形感受器、板形感受器，偶见芽孢形、细头形感受器。

对触角感受器观察的工具主要有光学显微镜，扫描电子显微镜和透射电子显微镜，扫描电子显微镜应用于观察昆虫的外部结构和形态，而内部结构可采用透射电子显微镜。许多学者利用扫描电子显微镜和透射电子显微镜技术对不同类群昆虫的触角感器进行了研究，包括鞘翅目Coleoptera、鳞翅目 Lepidoptera、双翅目 Diptera、膜翅目Hymenoptera、半翅目 Hemiptera、同翅目Homoptera 等重要经济昆虫类群，主要涉及触角感器的形态、数量、分布、功能以及内部结构(李竹，2010)。Steinbrecht(1970)借助于光学显微镜和扫描电子显微镜对家蚕Bombyx mori 触角进行了详细研究，并报道了毛形感受器和锥形感受器具有嗅觉功能。Zhou(2013)用扫描电镜观察了恩蚜小蜂的触角，发现了8种感觉器。De 等(2009)通过扫描电镜观察到异色瓢虫含有7种感觉器，推测其毛形感器可能是信息素接受者，刺形感器可能是机械性刺激感受器和化学感受器，锥形感器和腔锥形感器可能都是植物挥发物接受者和化学，温度湿度接受者，Böhm 氏鬃毛也许可感知触角的位置和活动。

目前对异色瓢虫、七星瓢虫等捕食性天敌瓢虫的捕食行为报道较多，对具有嗅觉作用的触角的超微结构研究较少。本研究借助扫描电镜对孟氏隐唇瓢虫雌雄成虫的触角形态，触角感受器形态、类型及分布进行观察，为孟氏隐唇瓢虫的化学生态学以及分类学研究提供基本的形态学依据。

1 材料与方法

1.1 昆虫来源及饲养

孟氏隐唇瓢虫C.montrouzieri 为中山大学昆虫园实验室内以双条拂粉蚧 Ferrisia virgata(Cockerell)和柑桔粉蚧P.citri(Risso)饲养，于玻璃铝合金纱网的养虫笼(45.0 cm×36.0 cm×36.0 cm，铝合金及120目塑料纤维纱网制)中连续饲养5年以上的实验种群。

1.2 触角准备和观察

取羽化24 h 后的雌雄成虫若干，先用刀片将头部切下，然后在立体解剖镜(XTB-1 型，江南仪器制造厂)下用(No.01)昆虫针将触角从触角窝里移除。用超声波清洗仪清洗2次，每次5 s，75%酒精清洗3次，每次30 s，5%的戊二醛固定24 h，然后用梯度为50%，75%，99%的酒精连续进行脱水，各5 min，置于烘箱(Beschickung-Loading Modell 100-800)烘干。在解剖镜下，将触角分别以背部和腹部方向固定在贴有双面胶的铜板上。最后，镀金，用场发射扫描电子显微镜(JSM-6330F)在12KV，不同放大倍数下拍摄。图像传输到计算机后，分析，计数和测量背腹面的触角感受器。

1.3 数据分析

触角每部分感受器数量直接从背腹面读取。使用Photoshop CS6 里的标尺测量触角感受器长度和直径。采用统计分析软件spss19.0 对观测值进行统计分析。

1.4 命名法

感受器类型依据外部结构比如形态、大小，位置，数量等分类。该文的命名法依据Zacharuk(1985)，Isidoro et al.(1998)，Bleeker et al.(2004)，Dweck和Gadallah(2008)。

2 结果与分析

2.1 触角的形态

孟氏隐虫瓢虫触角成膝状，共10 节，从触角窝处起到触角末端分别为柄节(Scape)，梗节(Pedicel)，鞭节(Flagellum，A1-A8)(图1)。每节表面有网状或鳞状纹。雌性长度为740.92±13.13 μm，雄性长度778.90±12.14 μm，雌雄长度差异不显著(P=0.06＞0.05)。多种类型的感受器紧密分布于第8 鞭小节顶端，其次第6，7 鞭小节外侧(即触角朝向身体外侧的部分)末端有几种感受器;其他鞭小节上的大多数感受器为刺形感受器。柄节和梗节上主要是刺形感受器和Böhm 鬃毛。

2.2 触角感受器类型

孟氏隐虫瓢虫雌雄触角上共发现了7种感受器，包括锥形感受器、刺形感受器、毛形感受器、耳形感受器、腔锥形感受器、腔形感受器和Böhm鬃毛(s.bm)。依据感受器外部形态、直径、位置，将刺形感受器、锥形感受器和毛形感受器各分为四种。

2.2.1 锥形感受器(sensilla basiconica):形似锥形体，表面光滑，生长于突出或略平行于触角表面的圆形穴上，基部比较粗壮。锥形感受器一般分布于触角鞭小节上，比毛形感受器略短而且少。(图1)本文记录四种锥形感受器:

锥形感受器1 型:由表皮突起形成圆形的坛组成其基部，上有一锥形体，锥形体基部比坛形基部窄，与坛部结合处光滑，顶端钝且细。只存在于第8 鞭小节的顶端末端，雌雄触角上均发现1个。雌性长4.37±0.03 μm，基部直径2.02±0.09 μm;雄性4.71±0.42 μm，基部直径2.1±0.17 μm，雌雄间差异不显著(p=0.66＞0.05)。

锥形感受器2 型:基部似老树盘根状与表皮连接，周围有一圈表皮突起围绕，向上为锥形突起，表面平滑，末端分为数条纵向沟，聚拢在一起，犹如待放的花蕾。雌性长6.55±0.15 μm，基部直径1.95±0.06 μm，雄性长7.16±0.24 μm，基部直径2.08±0.04 μm;雌雄长度差异显著(p=0.047＜0.05)，宽度差异不显著。只在第6，7，8 鞭节有，第6，7 鞭节端部腹面有1～3个，第8 鞭节有5～6个(图1D)。

锥形感受器3 型:小圆锥体，从基部至顶端逐渐变细，顶端尖细。长度与2 型相近，略短，分布于第6，7，8 鞭小节顶端，第6，7 鞭小节末端有1～2个，第8 鞭小节上有2～3个。

锥形感受器4 型:直立于触角末节顶端，基部膨大，渐至顶端处突变细，顶端细小为乳头状，基部与表皮相接处似老树盘根状。第8 鞭小节末端含1～2个。雌性长度为4.81±0.11 μm，基部直 径2.11±0.07 μm，雄性长度为5.24±0.29 μm，基部直径2.16±0.12 μm，差异不显著(P=0.212＞0.05)，直径差异不显著(P=0.723＞0.05)(图1F)。

2.2.2 刺形感受器(sensilla chaetica):坐立于稍凹陷的表皮窝里，与表皮接壤处似分离，壁厚，中空，表面有纵向排列的沟。有些相对细小，最丰富的感受器，广泛分布在整个触角表面。分为以下四种。

刺形感受器1 型:直毛，基部几乎与触角轴垂直，从基部到末端逐渐变细，尖端渐渐弯向触角轴。是所有刺形感受器中最长，基部最宽的感受器。数量很少，只分布于柄节梗节上，柄节上有3～5个，梗节上有1～3个(图2A，2B)。

刺形感受器2 型:相对1 型细小且较短，方向比较杂乱，附近多伴有一个腔形感受器。分布在整个触角上，是触角鞭小节上最主要的感受器，约50～60个(图2A，2B，2D)。

刺形感受器3 型:介于1 型和2 型间，细长，顶端尖细，与触角轴方向或平行或略有夹角。多分布在鞭小节6，7，8 上，分别有2～3个，3～4个，5～8个(图2C)。

刺形感受器4 型:明显的直毛，顶端尖，长度与基部直径比刺形感受器2 的要短。只出现在柄节和梗节上，3～5个(图2A，2B)。

2.2.3 耳形感受器(sensilla auriciliica):其外形类似一向外卷曲的鳞片，基部着生在一臼状窝内，端部呈喇叭口形状，内部有几个至几十个小孔，形似一个筛网。在柄节，梗节和鞭节上都有出现，但因比较隐蔽，不容易发现，故数量无法统计(图3A，3C，3D)。

2.2.4 毛形感受器(sensilla trichoidea):毛状，外表壁光滑，没有特化的基部圆形指环，即没有围绕的表皮膜。分布于第八鞭小节的顶端，第6，7 鞭小节的末端顶端。根据形状和长度分为四种毛形感受器。

毛形感受器1 型:从基部到顶端逐渐变细，顶端钝。第8 鞭小节上有40～50个(图2E)。

毛形感受器2 型:基部到顶端几乎一样粗细，相对1 型短粗。多出现在最后一节，3～8个(图2E)。

毛形感受器3 型:基部较粗，近末端有一处变细，似瓶颈，末端钝。较少出现。(图2F)

毛形感受器4 型:生长在第8 鞭小节顶端，与1 型不同之处在于顶端尖细，长度相似，3～5个(图2E)。

2.2.5 腔锥形感受器(sensilla coeloconic):圆锥状突起，着生于圆形穴内。柄节与末节均有出现(图3B)。

2.2.6 腔形感受器(cavity-like sensilla):坑形或孔形感受器，坐落于触角表面，多出现在刺形感受器附近(图3D)。

2.2.7 Böhm 氏鬃毛(Böhm bristle):短毛形，一般出现在节间膜相对的位置，如柄节与头部相接处，梗节与柄节相邻处。柄节上一般有7～13个，梗节有2～3个。有时，也被称为刺形感受器或者毛形感受器，锥形感受器(图2A，2B)。

图1 孟氏隐唇瓢虫雌雄成虫触角及锥形感受器Fig.1 The entire antennae of the male and female of Cryptolaemus montrouzieri and sensilla basiconica

2.3 触角感受器的数量和分布

通过观察和计数雌雄成虫毛形感受器，刺形感受器和锥形感受器，结果得出雌性和雄性成虫间差异不显著。毛形感受器和刺形感受器是孟氏隐唇瓢虫雌雄成虫触角上最为丰富的感受器类型。毛形感受器数量与刺形感受器数量相当;其他感受器类型相当稀少。

毛形感受器，锥形感受器和腔锥形感受器主要分布于第八鞭小节顶端，锥形感受器3 型也出现在第6，7 鞭小节的末端;刺形感受器，腔形感受器和耳形感受器遍布于整个触角，甚至头部与柄节连接处也有出现。Böhm 氏鬃毛只在头部与柄节，或者柄节与梗节间的结节处存在。

3 结论与讨论

触角两性异形是昆虫中的一个普遍现象。通常，雄性触角较雌性更复杂些，因为雄性可能需要相对多的感受器感知性激素从而寻找伴侣(Howse et al.，1959;Agren，1995;Kim and Leal，2000)。然而，这些差异通常不存在或者在群居的昆虫中很少见，比如异色瓢虫中可能使用听觉或视觉器官来感知异性的存在(Schneider，1964;Renou et al.，1998)。本研究中，雌雄成虫触角大小，感受器的类型没有明显差异。感受器类型的差异也可能来自于小随机抽样(每一性别选2头正面2头反面的触角)。Shefali and Omkar(2003)描述了七星瓢虫的触角感受器，包括毛形感受器，刺形感受器，锥形感受器，钟形感受器，坛形感受器，剑梢感受器，盾鳞状感受器，钩形感受器和Böhm 氏鬃毛。De 等2009年观察研究了异色瓢虫的触角感受器和形态，包括四种毛形感受器，四种锥形感受器，四种刺形感受器，一种腔锥形感受器，一种芽孢囊感受器，一种板型感受器，一种Böhm 氏鬃毛。孟氏隐唇瓢虫与七星瓢虫，异色瓢虫虽然同属于瓢虫科，但是本研究观察到的孟氏隐唇瓢虫感受器类型不同于后两者。孟氏隐唇瓢虫有耳形感受器，腔形感受器，而异色瓢虫的是芽孢囊感受器和板型感受器。Böhm 氏鬃毛可能出现在所有昆虫的相同部位，有时可能被称为刺形感受器或毛形感受器或锥形感受器。孟氏隐唇瓢虫的锥形感受器2 型，腔锥形感受器，刺型感受器分别与 Herve(1995年) 记录瓢虫Semiadalia undecimnotata 的锥形感受器2 型，腔锥形感受器，“Chetiform sensilla”相似。有趣的是，雌雄烟草甲锥形感受器的数量有差异(Okada et al.，1993)。

毛形感受器的不同类型有不同的功能:比如，Clyne 等1997年提出毛形感受器在双翅目果蝇属中是信息素和植物挥发物的接收者，但是Shields and Hilderbrand 在2001年记录雌性曼杜卡天蛾中的A型毛形感受器对三种不同功能类型的植物相关的挥发物有机化合物敏感。而在早前的报道中，鳞翅目触角毛形感受器一般承担信息素接受者的角色(Kaissling，1986;Hansson et al.，1986;Hallberg et al.，1994)。经过对Altner(1977)和Zacharuk(1980)描述为“壁-孔”或者“多孔化学感受器”的毛形感受器进行超微结构观察，发现其为典型的嗅觉感受器(Herve，1995)。孟氏隐唇瓢虫触角上毛形感受器最多，且密集分布在鞭节末节顶端，鉴于孟氏隐唇瓢虫喜好群集的习惯，我们假设毛形感受器可能是信息素接受者，负责群集行为。瓢虫科的刺形感受器功能上归于机械感受器和化学感受器，如在 Semiadalia undecimnotata和Pseudoscymnus tsugae 的感受器(HerveJourdon et al.，1995;Broeckling and Salom，2003)。Herve(1995)对Semiadalia undecimnotata的“Chetiform sensilla”的超微结构进行了描述，提出它的超微结构暗示它可能不仅有味觉和机械感受器双重功能还有化学感受器功能。Isidoro 等1998年提出油菜金头跳甲的刺形感受器可能是接触性化学感受器。为这些感受器定义特别功能是不成熟的。锥形感受器是植物挥发物接受器(Kaissling，1986;Lopes et al.，2002)。在触角电生理实验中发现烟草甲锥形感受器的两个感觉细胞中的一个对自然性信息素，另一个对一种行为抑制剂有反应(Okada et al.，1993)。异色瓢虫触角上有少量的锥形感受器，因此假设锥形感受器为植物挥发物接受者(De F.Chi，2009)。直翅目和双翅目腔的锥形感受器对水蒸气，二氧化碳和热的变化很敏感(Waldow，1970;Davis and Sokolove，1975)蜜蜂的Böhm 式鬃毛被证明是相位音律机械性感受器(Schneider，1964)。Boekh等(1965)认为耳形感受器是嗅觉受体，用来感受植物挥发性化合物;Schneider and Hildebrand(1999)报道烟草天蛾Manduca sexta 的耳形感受器含有2个感受细胞，具有典型的嗅觉感受器的结构特征;白背飞虱Sogatella furcifera 位于感觉簇内的耳状感受器一般被认为具有物理和嗅觉感受器的功能(孙红霞等，2006)。

综上所述，孟氏隐唇瓢虫感受器可能兼有机械感受器，温湿度感受器和化学感受器的功能。雌雄间感受器数量和分布的差异也可能造就雌雄两性习性的一些不同。感受器的种类、结构和功能复杂，借助于透射电镜和单细胞记录技术等可进一步了解各种感受器的内在精细结构和电生理功能。

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